Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом

Приведены обобщённые литературные данные о симбиотических отношениях водорослей с лишайникообразующим грибом. В такие отношения вступает 147 видов водорослей, преимущественно Chlorophyta (108 видов) и Cyanoprokaryota (36). Большинство этих водорослей являются факультативными фотобионтами, а также вс...

Ausführliche Beschreibung

Gespeichert in:

Bibliographische Detailangaben
Datum:	2011
Hauptverfasser:	Войцехович, А.А., Михайлюк, Т.И., Дариенко, Т.М.
Format:	Artikel
Sprache:	Russian
Veröffentlicht:	Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України 2011
Schriftenreihe:	Альгология
Schlagworte:	Общие проблемы альгологии
Online Zugang:	http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/64149
Tags:	Tag hinzufügen Keine Tags, Fügen Sie den ersten Tag hinzu!
Назва журналу:	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
Zitieren:	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом / А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко // Альгология. — 2011. — Т. 21, № 1. — С. 3-26. — Бібліогр.: 112 назв. — рос.

Institution

Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine

id	irk-123456789-64149
record_format	dspace
spelling	irk-123456789-641492014-06-13T03:01:17Z Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом Войцехович, А.А. Михайлюк, Т.И. Дариенко, Т.М. Общие проблемы альгологии Приведены обобщённые литературные данные о симбиотических отношениях водорослей с лишайникообразующим грибом. В такие отношения вступает 147 видов водорослей, преимущественно Chlorophyta (108 видов) и Cyanoprokaryota (36). Большинство этих водорослей являются факультативными фотобионтами, а также встречаются в свободноживущем состоянии в наземных местообитаниях. Ряд видов водорослей (из родов Trebouxia Puym., Asterochloris Tscherm.-Woess, Coccomyxa Schmidle и Pseudococcomyxa Korschikov) на сегодняшний день известны исключительно как фотобионты лишайников. Процесс лихенизации приводит к изменению морфологии и жизненных циклов водорослей, при этом ультраструктура как водорослевого, так и грибного компонентов существенных особенностей, связанных с лихенизацией, не имеет. Коэволюция компонентов лишайниковой ассоциации, имеющая асимметричный характер, привела к сопряжению метаболизма обоих бионтов и функционированию ассоциации как единого организма. При этом водный обмен и характер передачи органических веществ зависят от особенностей фотобионта, а тип контактов между мико- и фотобионтом, синтез и регуляция с помощью вторичных метаболитов лишайника – от микобионта. Обобщены имеющиеся данные о фотобионтах лишайников, касающиеся разнообразия, экологических и физиолого-биохимических особенностей водорослевого компонента, проблем его культивирования. According to published data, 14 7 algal species can be lichenized with asco - and basidiomycetes. Most of these algal species belonged to the Chlorophyta (108 species) and Cyanoprokaryota (36). Two different lichenization types can be distinguished (facultative and obl igate). Most photobionts are facultative and can therefore also occur free -living in terrestrial habitats. In contrast, some species of the genera Trebouxia Puym., Asterochloris Tscherm.- Woess, Coccomyxa Schmidle, and Pseudococcomyxa Korschikov are only known as lichen photobionts; however, if these species are obligate photobionts, is stil l under controversial discussion. The morphology and life cycle of algae changed during the process of licheniz ation, whereas ultrastructure of algal and fungal components had not any conside rable changes. The co-evolution of both partners in the lichen as sociation led to physiological adaptations of both mycobiont and photobiont and result that both function as single orga nism. It is known that the photobiont is responsible for the water exchange and the transfer of carbohydrates within the lichen associat ion whereas the mycobiont forms the typical a lgalhyphae connection and reg ulates the synthesis of secondary metabolites. 2011 Article Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом / А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко // Альгология. — 2011. — Т. 21, № 1. — С. 3-26. — Бібліогр.: 112 назв. — рос. 0868-8540 http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/64149 582.26/27:581.9+582.28 ru Альгология Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
institution	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
collection	DSpace DC
language	Russian
topic	Общие проблемы альгологии Общие проблемы альгологии
spellingShingle	Общие проблемы альгологии Общие проблемы альгологии Войцехович, А.А. Михайлюк, Т.И. Дариенко, Т.М. Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом Альгология
description	Приведены обобщённые литературные данные о симбиотических отношениях водорослей с лишайникообразующим грибом. В такие отношения вступает 147 видов водорослей, преимущественно Chlorophyta (108 видов) и Cyanoprokaryota (36). Большинство этих водорослей являются факультативными фотобионтами, а также встречаются в свободноживущем состоянии в наземных местообитаниях. Ряд видов водорослей (из родов Trebouxia Puym., Asterochloris Tscherm.-Woess, Coccomyxa Schmidle и Pseudococcomyxa Korschikov) на сегодняшний день известны исключительно как фотобионты лишайников. Процесс лихенизации приводит к изменению морфологии и жизненных циклов водорослей, при этом ультраструктура как водорослевого, так и грибного компонентов существенных особенностей, связанных с лихенизацией, не имеет. Коэволюция компонентов лишайниковой ассоциации, имеющая асимметричный характер, привела к сопряжению метаболизма обоих бионтов и функционированию ассоциации как единого организма. При этом водный обмен и характер передачи органических веществ зависят от особенностей фотобионта, а тип контактов между мико- и фотобионтом, синтез и регуляция с помощью вторичных метаболитов лишайника – от микобионта. Обобщены имеющиеся данные о фотобионтах лишайников, касающиеся разнообразия, экологических и физиолого-биохимических особенностей водорослевого компонента, проблем его культивирования.
format	Article
author	Войцехович, А.А. Михайлюк, Т.И. Дариенко, Т.М.
author_facet	Войцехович, А.А. Михайлюк, Т.И. Дариенко, Т.М.
author_sort	Войцехович, А.А.
title	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
title_short	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
title_full	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
title_fullStr	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
title_full_unstemmed	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
title_sort	фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом
publisher	Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
publishDate	2011
topic_facet	Общие проблемы альгологии
url	http://dspace.nbuv.gov.ua/handle/123456789/64149
citation_txt	Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом / А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко // Альгология. — 2011. — Т. 21, № 1. — С. 3-26. — Бібліогр.: 112 назв. — рос.
series	Альгология
work_keys_str_mv	AT vojcehovičaa fotobiontylišajnikov1raznoobrazieékologičeskieosobennostivzaimootnošeniâiputisovmestnojévolûciismikobiontom AT mihajlûkti fotobiontylišajnikov1raznoobrazieékologičeskieosobennostivzaimootnošeniâiputisovmestnojévolûciismikobiontom AT darienkotm fotobiontylišajnikov1raznoobrazieékologičeskieosobennostivzaimootnošeniâiputisovmestnojévolûciismikobiontom
first_indexed	2025-07-05T14:51:38Z
last_indexed	2025-07-05T14:51:38Z
_version_	1836818994652250112
fulltext	Общие проблемы альгологии ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 3 УДК 582.26/27:581.9+582.28 А.А. ВОЙЦЕХОВИЧ, Т.И. МИХАЙЛЮК, Т.М. ДАРИЕНКО Ин-т ботаники им. Н.Г. Холодного НАН Украины, ул. Терещенковская, 2, 01001 Киев, Украина ФОТОБИОНТЫ ЛИШАЙНИКОВ. 1: РАЗНООБРАЗИЕ, ЭКОЛОГИЧЕСКИЕ ОСОБЕННОСТИ, ВЗАИМООТНОШЕНИЯ И ПУТИ СОВМЕСТНОЙ ЭВОЛЮЦИИ С МИКОБИОНТОМ Приведены обобщённые литературные данные о симбиотических отношениях водо- рослей с лишайникообразующим грибом. В такие отношения вступает 147 видов водорослей, преимущественно Chlorophyta (108 видов) и Cyanoprokaryota (36). Боль- шинство этих водорослей являются факультативными фотобионтами , а также встре- чаются в свободноживущем состоянии в наземных местообитаниях. Ряд видов водо- рослей (из родов Trebouxia Puym., Asterochloris Tscherm.-Woess, Coccomyxa Schmidle и Pseudococcomyxa Korschikov) на сегодняшний день известны исключительно как фо- тобионты лишайников. Процесс лихенизации приводит к изменению морфологии и жизненных циклов водорослей, при этом ультраструктура как водоросл евого, так и грибного компонентов существенных особенностей, связанных с лихенизацией, не имеет. Коэволюция компонентов лишайниковой ассоциации, имеющая асимметри ч- ный характер, привела к сопряжению метаболизма обоих бионтов и функционир о- ванию ассоциации как единого организма. При этом водный обмен и характе р пере- дачи органических веществ зависят от особенностей фотобионта, а тип контактов между мико- и фотобионтом, синтез и регуляция с помощью вторичных метаболитов лишайника – от микобионта. Обобщены имеющиеся данные о фотобионтах лиша й- ников, касающиеся разнообразия, экологических и физиолого -биохимических осо- бенностей водорослевого компонента, проблем его культивирования. К л ю ч е в ы е с л о в а : лишайники, фотобионт, микобионт, симбиоз , коэволюция. Введение Лишайники – один из примеров симбиотической ассоциации, вкл ю- чающей в себя грибной (микобионт) и водорослёвый (фотобионт) ко м- поненты. Согласно определению, лишайник – это устойчивая, саморе- гулирующаяся ассоциация гриба, являющегося внешним обитателем (экзохабитантом) одной или более водорослей и/или цианопрокариот – внутренних обитателей (эндохабитантов)1 (Kirk et al., 2008). Именно бла- © А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко, 2011 1Существует несколько вариантов ассоциации водоросли и гриба. Лишай ником на- зывается вариант экстрацелюлярной локализации эндосимбионта, суть которого с о- стоит в частичном проникновении гаустрорий гриба в клетку водоросли, а не по л- ном включении клетки одного бионта в другой ( Honegger, 1991). А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 4 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 годаря тесному взаимодействию этих двух составляющих лишайникам удалось освоить разнообразные местообитания, зачастую х арактери- зующиеся экстремальными условиями, неблагоприятными для других организмов. На сегодняшний день данная группа насчитывает от 17 500 до 20 000 видов, распространённых по всему земному шару – от пус- тынь до тропических лесов (Kirk et al., 2008). Основой лишайника явля- ется грибной компонент, который зачастую определяет его морфолог и- ческий облик, а фотобионт, как правило, представляет собой слой в о- дорослёвых клеток в слоевище лишайника. Однако свои уникальные свойства (габитус, синтез лишайниковых кислот и спос обность сущест- вовать в экстремальных условиях) лишайниковая ассоциация приобр е- тает только благодаря симбиозу с водорослью. Присутствие фотосинт е- зирующего компонента превращает грибной гетеротрофный организм в автотрофную ассоциацию, для существования котор ой необходимы лишь вода, воздух, минеральные соли и субстрат для прикрепления. В е- роятно, именно этот факт позволил лишайникам освоить неблагоприя т- ные местообитания – голые скалы или пустыни и превратиться в пр о- цветающую группу с высоким таксономическим раз нообразием. Хотя разнообразие лишайников на сегодняшний день можно сч и- тать относительно изученным, водоросли, входящие в их состав, ост а- ются недостаточно исследованными. Например, п о данным Р. Хонеггер (Honegger, 2008), до видового уровня фотобионт определён менее чем у 2 % всех известных лишайников. В настоящее время точное определ е- ние большинства фотобионтов требует морфологических исследований культурального материала, сравнений с аутентичными штаммами, под - тверждения результатов идентификации молекуляр но-филогенетически- ми методами. Однако в определителях лишайников (например, The Li- chen …, 1992; Окснер, 1993) и водорослей ( Мошкова, 1979; Андреева, 1998; Ettl, Gärtner, 1995) для большинства фотобионтов приведены оп и- сания и иллюстрации, составленные на о сновании исследований при- родного либо гербарного материала. Как следствие, даже в узкоспециализированных обзорных работах, посвящённых фотобионтам (Zeitler, 1954; Tschermak-Woess, 1989; Ahma- djian, 1993; Friedl, Büdel, 2008), сведения об их разнообразии, приуро- ченности к конкретным микобионтам, наиболее часто встречающи хся родах и видах остаются далеко неполными, а по некоторым позициям – противоречивыми и неточными. Кроме того, недостаточно обобщены данные о физиолого-биохимических особенностях водоросл евого ком- понента, оказывающих существенное влияние на взаимоотношения бионтов ассоциации. Не разработаны вопросы облигатности/факульта - тивности водорослевого компонента, нечётко определена корреляция видов фотобионтов и лишайникообразующих грибов, не выявлен ы пути получения микобионтом фотобионта и т.д. В то же время широкое ис- пользование молекулярно-филогенетических методов в последнее деся- тилетие способствовало заметному прогрессу в исследованиях фотобион- тов лишайников и привело к накоплению значительного количества но- вых данных, которые нуждаются в анализе и обо бщении. Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 5 Целью данной части обзора является рассмотрение, анализ и обо б- щение имеющихся данных о фотобионтах лишайников, касающихся разнообразия, экологических и физиолого-биохимических особенностей водорослевого компонента, проблем его культивирования, а также осо- бенностей взаимоотношений обоих бионтов и их совместной эвол юции. 1. Разнообразие и эколого-географические особенности фотобионтов По обобщённым данным (Zeitler, 1954; Tschermak-Woess, 1989; Ahmad- jian, 1993; Friedl, Nyati, 2006; Büdel, 2008; и др.)1, на сегодняшний день известно 147 видов лишайниковых фотобионтов из 50 родов : Cyanopro- karyota – 35 видов (23,8 % общего разнообразия фотобионтов), Chloro- phyta – 108 (73,4 %), Streptophyta – 1 (0,7 %), Xanthophyta – 2 (1,4 %), Phaeophyta – 1 (0,7 %) (см. таблицу). Цианопрокариотические фотобион- ты (цианобионты) в основном относятся к пор. Chroococcales, Nostocales и Stigonematales, зеленые – к классам Trebouxiophyceae и Ulvophyceae. Большинство зелёных фотобионтов относятся к классу Trebouxiophy- ceae, среди которых наиболее часто представлены в лишайниках след у- ющие роды: Trebouxia Puym. (отмечена в 252 видах лишайников), Astero- chloris Tscherm.-Woess (98), Myrmecia Printz (22), Dictyochloropsis Geitler emend. Tscherm.-Woess, Diplosphaera Bial., Stichococcus Nägeli (по 17), Pseudococcomyxa Korschikov (9), Coccomyxa Schmidle, Elliptochloris Tscherm.-Woess, Gloeocystis Nägeli (по 5). Наиболее распространёнными в лишайниках видами являются Trebouxia jamesii (Hildreth et Ahmadjian) Gärtner, T. simplex Tscherm.-Woess, T. arboricola Puym., T. gigantea (Hil- dreth et Ahmadjian) Gärtner; Asterochloris irregularis (Hildreth et Ahmadjian) Skaloud et Peksa, A. excentrica (P.A. Archibald) Skaloud et Peksa; Myrmecia biatorellae (Tscerm.-Woess et Plessl) J.B. Petersen; Diplosphaera chodatii Bial. emend. Vischer; Dictyochloropsis reticulata (Tscherm.-Woess) Tscherm.-Woess. Другая широко распространённая группа зелёных фотобионтов представлена классом Ulvophyceae – Trentepohlia Mart. (в 31 виде лишай- ников), Phycopeltis Mill. (9), Cephaleuros Kun. ex Fries (4), Dilabifilum Tscherm.-Woess (3), Blidingia Kylin, Printzina Thompson et Wujek (по 1). Наиболее типичными ульвофициевыми фотобионтами являются Trente- pohlia umbrina (Kütz.) Bornet, T. arborum (C. Agardh) Hariot и Cephaleuros virescens Kunze ex E.M. Fries. Водоросли класса Chlorophyceae среди фо- тобионтов представлены единичными находками двух родов – Chlorosarcinopsis Herndon и Trochiscia Kütz. Стрептофитовые водоросли также представлены всего одним видом рода Mesotaenium Nägeli, обна- руженным в качестве одного из фотобионтов базидиального лишайника Multiclavula mucida (Pers.) R.H. Petersen. 1Всего проанализировано 210 литературных источников, в которых приводятся то ч- ные данные о составе фотобионтов 635 видов лишайников, что составляет ок оло 3 % мирового разнообразия лишайникообразующих грибов. Данные о составе фотобион - тов из определителей лишайников не были учтены из -за их неточности, а порой и сомнительности. А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 6 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Состав водорослей-фотобионтов лишайников разных таксономических уровней1 Порядок / класс2 Род (кол-во видов) Общее кол-во видов (%) Cyanoprokaryota Chroococcales Aphanocapsa (1), Chroococcidiopsis (2), Chroo- coccus (1), Gloeocapsa (6), Hormatonema (1), Hyella (1), Microcystis (1), Pleurocapsa (1) 14 (9,5) Nostocales Anabaena (1), Calothrix (6), Dichothrix (1), Hyphomorpha (2), Nostoc (5), Rivularia (1), Scytonema (2), Tolypothrix (1) 19 (12,9) Stigonematales Stigonema (2) 2 (1,4) Chlorophyta Chlorophyceae Chlorosarcinopsis (1), Trochiscia (2) 3 (2,0) Trebouxiophyceae Asterochloris (14), Chlorella (1), “Chlorella” (1), Chloroidium (3), Coccobotrys (2), Cocco- myxa (4), Dictyochloropsis (4), Diplosphaera (1), Elliptochloris (2), Gloeocystis (3), Heterochlo- rella (1), Leptosira (3), Myrmecia (2), Nanno- chloris (1), Palmella (1), Prasiola (2), Pseudo- chlorella (2), Pseudococcomyxa (10), Stichococ- cus (4), Trebouxia (26) 87 (59,2) Ulvophyceae Blidingia (1), Cephaleuros (1), Dilabifilum (2), Phycopeltis (1), Physolinum (2), Printzina (1), Trentepohlia (10) 18 (12,2) Streptophyta Zygnematophyceae Mesotaenium (1) 1 (0,7) Xanthophyta Xanthophyceae Heterococcus (1), Xanthonema (1) 2 (1,4) Phaeophyta Phaeophyceae Petroderma (1) 1 (0,7) Всего 147 (100) 1 Рода водорослей приведены по системе, принятой в работах И. Комарека и К. Анагностидиса (Кomárek, Аnagnostidis, 1989, 1998, 2005), а также И.Ю. Костикова с соавт. (Костіков та ін., 2001), с некоторыми уточнениями согласно современ ным представлениям о системе водорослей (www.algaebase.org). 2 В связи с постоянными изменениями в систематике водорослей для разных отделов использов а- ны наиболее устоявшиеся таксономические выделы. Четвертую часть фотобионтов составляют Cyanoprokaryota, среди ко- торых есть хроококкальные и ностокальные виды, способные к фикс а- ции атмосферного азота (см. таблицу). Наиболее распространёнными цианобионтами являются: Nostoc Vaucher ex Bornet et Flahault (в 72 ви- дах лишайников), Stigonema C. Agardh ex Bornet et Flahault (54), Scytonema C. Agardh ex Bornet et Flahault (49), Gloeocapsa Kütz. (35), Calothrix C. Agardh ex Bornet et Flahault (11), Chroococcidiopsis Geitler (6). Чаще www.algaebase.org Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 7 всего в лишайниках встречаются Gloeocapsa sanguinea (C. Agardh) Kütz., Nostoc punctiforme (Kütz.) Hariot, N. commune Vaucher и N. sphaericum Vaucher. Среди желтозелёных фотобионтов лишайников известны всего две водоросли – Heterococcus caespitosus Visch. и Xanthonema montanum (Visch.) Silva. Обе были выделены из лишайников сем . Verrucariaceae (Tschermak, 1941; Zeitler, 1954). В литературе имеются данные только о единичных случаях, когда эти виды были зарегистрированы в роли ф отобионтов. Среди бурых водорослей известна лишь одна водоросль-фотобионт – Petroderma maculiforme (Wollng.) Kuck. Она образует лишайниковую ас- социацию с морским аскомицетом Verrucaria Schrad. (Moe, 1997). Таким образом, наиболее распространёнными группами лишайн и- ковых фотобионтов являются зелёные водоросли и цианопрокариоты. Ряд видов водорослей (из родов Trebouxia, Asterochloris, Coccomyxa и Pseudococcomyxa) на сегодняшний день известны исключительно как фо- тобионты (см. раздел 2). В то же время большинство водорослей других родов, к которым относятся фотобионты, известны не тольк о в составе лишайников, но и в свободноживущем состоянии. Как правило, это н а- земные водоросли, в т.ч. широко распространённые, колонизиру ющие различные субстраты природного и искус ственного происхождения – скалы, кору деревьев, листья тропических растений, антропогенные субстраты и почвы (Костіков та ін., 2001; Lopez-Bautista et al., 2007; Войцехович та ін., 2009; Hoffmann, 1989; Ettl, Gärtner, 1995; Nienow, 1996; Rindi, Guiry, 2004). Тенденции географического распространения наземных (особенно аэрофитных) водорослей, как свободноживущих, так и в лихенизиро- ванном состоянии, зачастую совпадают. Так, например, центром разно- образия трентеполиальных водорослей являются тропические и субтро- пические регионы (Rindi, Guiry, 2004; Lopez-Bautista et al., 2007; Rindi et al., 2009). Лишайники с трентеполиальным фотобионтом ( Arthoniaceae, Roccellaceae, Trypetheliaceae, Strigulaceae, Coenogoniaceae, Graphidaceae, Porinaceae и др.) распространены преимущественно в тех же областях (Galloway, 2008). Распространение лишайников с цианобионтом во многом определ я- ется экологическими особенностями фотобионта. Поскольку цианоби- онт периодически нуждается в капельно-жидкой воде (см. раздел 4), лишайники с цианобионтом (хотя многие из них и произрастают в аридных областях) предпочитают регионы, где выпадают сезонные дож- ди (Lange et al., 1998; Honegger, 2006; Büdel et al., 2009), или микроме- стообитания в трещинах скал, на уступах, у основания камней, где во з- можно скопление влаги (Büdel, Lange, 1991). Многие виды с цианоби- онтом – это также жители лесов и холодных влажных областей ( Viti- kainen, 1994; Kondratyuk et al., 2003; Honegger, 2006). В то же время лишайники с зелёным фотобионтом, особенно с Tre- bouxia, менее зависимы в своём распространении от экологических ос о- бенностей водорослей. Так, зелёные водоросли составляют основу на- А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 8 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 земной альгофлоры умеренной зоны и холодных регионов, в то время как в аридных и тропических областях их доля снижается ( Костиков, 1991; Broady, 1996; Nienow, 1996; Neustupa, Škaloud, 2008). Лишайники с Trebouxia распространены практически повсеместно, а в аридных регио- нах они представлены значительным количеством ксерофитных в идов (Wasser et al., 1995; Honegger, 2006; Galloway, 2008; Büdel et al., 2009). В данном случае, очевидно, реализуется тенденция, когда лиша йник, формируя защитные покровы для водорослей, значительно расш иряет их ареал. Клетки наземных требуксиефициевых водорослей, кроме того, имеют уникальную способность использовать воду в парообразном с о- стоянии (см. раздел 4), что также благоприятствует ра спространению лишайников с требуксиефициевым фотобионтом в ме стах с дефицитом воды. Так, например, исследования свободноживущих наземных водо- рослей гранитных обнажений по берегам р. Южный Буг (Mikhailyuk et al., 2003) показали, что зелёные водоросли, составл яющие основу видо- вого разнообразия, развивались преимущественно на северных склонах, в затенении или в микротрещинах скал, экспо нированных на юг. В то же время лишайники с Trebouxia обильно покрывали вертикальные п о- верхности скал любой экспозиции, в т .ч. южной. Небольшая группа морских лишайников (преимущественно пред- ставители рода Verrucaria) также в своём составе содержат фотобионт, встречающийся на морских побережьях –Petroderma из бурых водорос- лей (Sanders et al., 2004), Dilabifilum – из ульвофициевых зелёных (Tschermak-Woess, 1976; Ihda et al., 1996). Некоторые виды морских Ver- rucaria содержат цианопрокариоты, свободноживущие популяции кото- рых также произрастают на побережьях, например Hyella Bornet et Flahault (Tschermak-Woess, 1976). Таким образом, эти и предыдущие примеры указывают на то, что, вероятно, эколого-географические пред- почтения водорослей оказывают определённое влияние на экологию и распространение всей лишайниковой ассоциации, хотя иногда наблюда- ется расширение распространения водоросли з а счёт формирования за- щитных грибных покровов. В связи с тем, что фотобионты лишайников относятся к группам водорослей, составляющим основу наземной альгофлоры . Интересно отметить факт отсутствия среди фотобионтов представителей некоторых групп, широко представленных в наземных биотопах (см. табл ицу). В первую очередь это касается порядка Oscillatoriales (Cyanoprokaryota), среди которого на данный момент не зарегистрировано ни одного ф о- тобионта, но многие виды его являются типичными представителями наземных водорослей и зачастую характеризуются высоким обилием и частой встречаемостью в наземных альгогруппировках, особенно арид- ных регионов (Новичкова-Иванова, 1980; Hoffmann, 1989; Vinogradova et al., 1995; Nienow, 1996). Незначительное количество видов фотобионтов характерно также для Chlorophyceae (Chlorophyta), Xanthophyta и Strepto- phyta, среди которых известно большое количество эдафофильных и Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 9 почвенно-аэрофитных представителей (Костіков та ін., 2001; Ettl, Gärt- ner, 1995). Причины такой тенденции на сегодняшний день неизвестны, оче- видно, из-за недостаточной изученности состава фотобионтов . Вероят- ными причинами также могут быть особенности биологии этих групп водорослей и, возможно, определённые аспекты эволюции симбиотич е- ских отношений между лишайникообразую щим грибом и водорослью. 2. Вопросы облигатности/факультативности водорослей -фотобионтов Как было показано выше, большинство видов водорослей, выступаю- щих партнёрами лишайниковой ассоциации, являются также свободно- живущими наземными видами, т.е. их можно н азвать факультативными фотобионтами. В то же время ряд видов, описанных из слоевищ лишайников, до настоящего времени среди свободноживущих водорослей не выявлен. Такие виды мы предлагаем называть облигатными фотобионтами. О д- нако вопрос облигатности/факуль тативности среди фотобионтов не так прост, как кажется на первый взгляд. Существует достаточно пр имеров водорослей, первоначально описанных из лишайника, найденных поз д- нее в свободноживущем состоянии. Классическими примерами т акой ситуации являются: Myrmecia biatorellae, описанная из лишайника Bia- torella simplex (Taylor) Branth et Rostr. как Myrmecia pyriformis Tscherm.- Woess (Tschermak-Woess, Plessl, 1948); Elliptochloris bilobata – описанная из Catolechia wahlenbergii (Ach.) Flot. (Tschermak-Woess, 1980), а также Diplosphaera chodatii Bial. emend. Vischer – из Lecanora tartarea (L.) Ach. (Vischer, 1960), позднее найденные как широко распространённые наз е- мные водоросли (Ettl, Gärtner, 1995; Андреева, 1998; Костіков та ін., 2001; Войцехович та ін., 2009 ; Mikhailyuk et al., 2003). Наблюдается и обратная тенденция, при которой в роли фотобионтов выступают уже известные наземные водоросли , например Nostoc punctiforme (Linkola, 1920), Trentepohlia umbrina (Hérisset, 1946). В связи с этим вопрос фа- культативности/облигатности фотобионта зачастую является спо рным. Среди фотобионтов есть представители, которые на сегодняшний день в свободноживущем состоянии неизвестны. В первую очередь это относится к некоторым видам родов Coccomyxa и Pseudococcomyxa. Ряд их видов (Coccomyxa peltigerae venosae Jaag, C. solorinae Chod, C. icmado- philae Jaag, Coccomyxa mucigena Jaag (= Pseudococcomyxa mucigena (Jaag) Kostikov et al.), C. peltigerae Warén (= Pseudococcomyxa peltigerae (Warén) Kostikov et al.), C. solorinae croceae Chodat и C. tiroliensis (= Pseudococco- myxa solorinae croceae (Chodat) Kostikov et al.)1, C. solorinae saccatae Cho- dat, Coccomyxa glaronensis и C. ovalis Jaag (= Pseudococcomyxa solorinae sac- catae (Chodat) Kostikov et al.), C. solorinae bisporae Jaag (= Pseudococco- 1 В работе Л. Гоффманна с соавт. (Hoffmann et al., 2007) приведены находки видов, морфологически сходных с C. solorinae croceae, С. solorinae saccatae. А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 10 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 myxa solorinae bisporae (Jaag) Kostikov et al.) был описан из слоевищ ли- шайников в начале прошлого века ( Jaag, 1933) и достоверно находки некоторых из них как фотобионтов подтверждены в наше время (Zoller, Lutzoni, 2003). К сожалению, самостоятельность да нных видов не была признана исследователями, поэтому они не были включены в основные мировые сводки и определители. Мелкие размеры и близость морфоло- гических признаков этих представителей, вероятно, благопр иятствовали тому, что зачастую их отождествляли с широко распространёнными ви- дами, имеющимися в определителях (в основном с P. simplex или вида- ми рода Choricystis (H. Skuja) B. Fott, а иногда даже с Monodus Chodat (Xanthophyta), что может быть причиной отсутствия их находок в св о- бодноживущем состоянии. К подобным, невыясненным до конца м о- ментам, вероятно, следует также отн ести ряд современных наработок в области изучения цианобионтов (O`Brien et al., 2005; Högnabba, 2006; Stenroos et al., 2006) методами молекулярной филогении. В данных р а- ботах речь идёт о молекулярных кладах (которые могут пр етендовать на описание как таксоны надвидового ранга), включающих только фот о- бионты и обособленных от клад свободнож ивущих видов. Небольшое число сиквенсов свободноживущих представителей (зачастую из -за не- полноты базы данных), введенных в анализ, на наш взгляд, и является причиной обособленности выше указанных клад. Хотя на сегодняшний день вопрос облигатности/факультативности этих представителей является чрезвычайно дискуссионным, мы в рам- ках данного обзора склонны считать, что эти случаи следует отнести к условно облигатным фотобионтам, факульт ативность которых может быть доказана в будущем. К фотобионтам, облигатность которых можно считать «проверенной временем», традиционно относят виды рода Trebouxia (Ahmadjian, 1987). Большинство их известно исключительно как фотобионты лишайн иков (Ettl, Gärtner, 1995), хотя имеются некоторые, неоднократно выявле н- ные и в свободноживущем состоянии – Trebouxia arboricola (Bubrick et al., 1984), T. corticola (P. Archibald) Gärtner (Archibald, 1975). Известны единичные находки облигатных фотобионтов в свободноживущем с о- стоянии (Костіков та ін., 2001; Дарієнко та ін., 2004; Войцехович, 2008; Garty, 1990; Mikhailyuk et al., 2003), хотя достоверность этих находок весьма сомнительна из-за определённых методических сложностей, к о- гда при использовании культуральных методов прорастает не свободн о- живущая водоросль, а изидии, соредии или частички слоевищ лиша й- ников, несущие этот вид водоросли. Недавно на основе молекулярно-филогенетических и морфологиче- ских данных часть видов Trebouxia s.l. была отнесена к роду Asterochloris (Skaloud, Peksa, 2010), что во многом запутало представления об эколо - гии Trebouxia s.str. Виды рода Asterochloris, хотя бы по значительно пре- восходящим темпам роста в культуре, отличаются от медленно растущих представителей Trebouxia s.str., которые зачастую вытесняются в накоп и- тельных культурах другими водорослями, растущими намного быстрее. Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 11 В связи с этим возникает сомнение в абсолютной облигатности этого представителя, ведь те единичные находки Trebouxia s.l. в свободножи- вущем состоянии, о которых говорилось выше, могут относиться име н- но к этому роду. Генетическая близость видов Asterochloris с представи- телями рода Myrmecia (Beck, 2002; Friedl, Büdel, 2008), являющихся фа- культативными фотобионтами, может указывать на некоторое сходство экологии представителей этих двух родов. Однако на данный момент находки видов Asterochloris в свободноживущем состоянии единичны и ограничиваются нашими оригинальными данными. Интересной с позиции представлений об облигатности/факультатив - ности фотобионтов является гипотеза, недавно выск азанная Т. Фридлом1. Согласно ей, все фотобионты лишайников являются отдельными вид а- ми и в свободноживущем состоянии не встречаются, т.е. относятся к облигатным фотобионтам. В свободноживущем состоянии можно найти морфологически близкие к ним, но генетически отдалё нные таксоны (их виды-двойники). Подтверждение этой гипотезы во многом переве р- нёт представления о водорослях -фотобионтах, которые сложились на данный момент. Но существует и противоположное мнение, что генет и- ческих различий между свободноживущими и лихенизарованными п о- пуляциями одного вида водоросли не существует ( Hill, 2009). Принимая во внимание всё разнообразие существующих данных и мнений по этой сложной проблеме, авторы считают уместным отнести к облигатным фотобионтам только тех представителей, облигатность которых вызывает наименьшие сомнения на данный момент – виды родов Trebouxia s.str. и Asterochloris. Некоторые виды родов Coccomyxa и Pseudococcomyxa, облигатность которых пока не доказана, мы предлагаем отнести к условно-облигатным фотобионтам, виды водорослей, характе- ризующиеся частыми находками как в свободноживущем, так и в лих е- низированном состоянии – к факультативным фотобионтам. 3. Исследования фотобионтов в лихенизированном состоянии и в условиях культуры Первый фотобионт был определён в 1849 г . как Cystococcus humicola Nägeli (Nägeli, 1849). В 1924 г. A. Пимали доказал (Puymaly, 1924), что это отдельный род водорослей, которому было дано название Trebouxia (в честь О. Требукса, который к тому времени привёл наиб олее полный диагноз этого представителя (Treboux, 1912). Фотобионты лишайников являются сложным объектом для исследований вследствие многих пр о- блем, возникающих при введении их в ку льтуру и медленного роста от- дельных представителей. Жизнеспособность фотобионтов варьирует в зависимости от типа лишайникового слоевища: в гомеомерных ( лепроз- ного типа) слоевищах она ниже, чем в гетеромерных. Так, жизнеспо- 1Материалы доклада “Symbiosis in Green Algae: Origin and Divers ity of a Successfull Life Style” (9th International Phycological Congress, Tokyo, Japan, 2 -8 August 2009). А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 12 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 собность фотобионта в слоевище Lepraria sp., хранящегося при комнат- ной температуре, сохраняется 6 месяцев. В то же время водоросли л и- шайников рода Xanthoparmelia (Vain.) Hale могут сохраняться несколько лет (Peksa, Škaloud, 2008). Существует несколько методов изоляции фотобионтов в культур у (Bubrick, 1989; Ahmadjian, 1993; Bačkor et al., 1998; Friedl, Büdel, 2008). Для всех методов общими являются следующие этапы: разрушение слоевища лишайника (путём центрифугирования, гомогенизации и т.д .), извлечение клеток фотобионта и инокуляция их на п итательную среду. На сегодняшний день широко используе тся метод “микропипетки” (Ahmadjian, 1993), позволяющий минимизировать контаминацию выд е- ляемого в культуру бионта. С помощью пипетки Пастера (с сечением 50–75 мкм в диаметре) клетки фотобионта п омещаются в каплю сте- рильной воды на предметное стекло, где из них получают разбавленную суспензию. Затем отдельные клетки фотобионта переносятся пипеткой на питательную среду. Этот метод довольно сложен, однако наибо лее успешный в получении чистых культур. Он также может быть использо- ван для изоляции аскоспор, конидий, соредий и т.д. Для культивирования цианобионтов используют среду Болда ( BBM – Bold’s Basal Medium) (Deason, Bold, 1960) или BG–11 (Waterbury, Sta- nier, 1978, цит. по Büdel, Henssen, 1983), для зелёных фотобионтов – модифицированные питательные среды на основе BBM: c утроенным содержанием азота – 3N BBM, а также с добавлением пептона и глюк о- зы (для аксеничных культур) – Trebouxia-Organic-Medium (TOM) (Ahmadjian, 1967). Оптимальные условия культивирован ия фотобионтов подбирают в зависимости от местообитания лишайника, из к оторого они изолированы. Так, оптимальная температура культивирования ф о- тобионтов альпийских, арктических и антарктических лишайников с о- ставляет приблизительно +10 оС, тогда как для фотобионтов лишайни- ков умеренной зоны температурный оптимум +18–21 оС. Культуры во- дорослей-фотобионтов, как правило, не нуждаются в интенсивном о с- вещении. Кроме того, многие зелёные фотобионты способны к росту на органических средах при полном отсутствии свет а (Ahmadjian, 1993). Колонии цианобионтов, а также большинства зел ёных водорослей- фотобионтов (Asterochloris, Chlorella Beijerinck, Pseudococcomyxa, Myrmecia и др.) появляются в течение 2–3 недель после посева, тогда как Tre- bouxia требуется 6 недель и более. Выделенные в культуру фотобионты существенно изменяют свой метаболизм. Так, клетки Coccomyxa sp. (изолированной из Peltigera sp.) при росте на жидкой среде вскоре после изоляции резко уменьшали синтез и выделение в среду рибитола. Вместо этого синтезиро валась са- хароза и намного больше нерастворимых в этаноле веществ, чем в лих е- низированном состоянии (Green, Smith, 1974, цит. по Honegger, 1991). Морфология большинства водорослей -фотобионтов в культуре, по сравнению с лихенизированным состоянием, имеет зн ачительные отли- чия. В большей степени это касается нитчатых водорослей, которые под Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 13 влиянием микобионта распадаются на отдельные клетки и часто сильно деформируются (Geitler, 1933). Слизистые обёртки, характерные для свободноживущих цианопрокариот, таких , например, как Gloeocapsa, в слоевищах лишайников едва развиты или совсем не развиваются. Хло- ропласт лихенизированных водорослей, как правило, несколько изм е- нён. Он более компактен и менее структурирован, а соотношение объ ё- ма хлоропласта к пиреноиду почти вдвое больше, чем у свободноживу- щих водорослей (Peksa, Škaloud, 2008). В лихенизированном состоянии у большинства представителей класса Trebouxiophyceae (Dictyochloropsis, Myrmecia, Trebouxia) отсутствуют жгутиковые стадии в жизненном цикле и размножение водорослей происходит за счёт автоспорообразования. Исключением может быть Leptosira thrombii Tscherm.-Woess, которая способна продуцировать зооспоры даже в лихенизированном с остоянии при условии длительных ливневых дождей ( Schiman, 1961). Известно, что представители класса Ulvophyceae (Cephaleuros, Phycopeltis и Trente- pohlia) также способны продуцировать зооспоры и гаметы в сло евище лишайника (Santesson, 1952; Meier, Chapman, 1983; Rands, Davis, 1993). В свободноживущем состоянии бурая водоросль -фотобионт Petroderma maculiforme формирует небольшой дисковидный таллом с радиально расходящимися нитями (Wilce et al., 1970, цит. по Sanders, 2004). В ли- хенизированном состоянии нити водоросли растут в направлении сверху вниз, внедряясь между гифами гриба. Наименее подвержены изменени- ям в лихенизированном состоянии виды рода Stichococcus (Raths, 1938), имеющие простую морфологию и жизненный цикл. После изоляции фотобионтов и последующих нескольких недель культивирования клетки некоторых видов родов Asterochloris, Trebouxia и Myrmecia теряют характерную для них в лихенизированном состоянии грушевидную форму и утолщение оболочки, а их хлоропласт приобрет а- ет складчатую структуру (Geitler, 1962, 1963). Некоторые виды часто об- разуют подвижные зооспоры и гаметы в культуре , в отличие от лихени- зированного состояния. Большинство морфологических признаков, т а- кие как размеры вегетативных клеток, тип хлоропласта, наличие или отсутствие стигмы у зооспоры, форма и размер зооспорангиев или гам е- тангиев, могут наблюдаться только в условиях культуры. Структура хлоропластов многих зелёных фотобионтов сильно варьи- рует в зависимости от возраста и состояния культуры ( Škaloud, Peksa, 2008). Так, авторы выделили несколько стадий развития хлоропласта в ходе жизненного цикла представителей рода Asterochloris: осевой хлоро- пласт с удлинёнными Т-образными лопастями; массивный зубчатый по краю хлоропласт со многими простыми лопастями; осевой хлоропласт с уплощёнными лопастями, которые заканчиваются плоскими перифер и- ческими краями различной формы. Для видов рода Trebouxia было вы- делено 5 основных типов хлоропласта и пиреноида, каждый из которых соответствует определённой группе видов ( Friedl, 1989). Многочисленные исследования ультраструктуры как зелёных фото- бионтов, так и цианобионтов (Peveling, 1973; Archibald, 1975; König, А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 14 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Peveling, 1980, 1984; Hildreth, Ahmadjian, 1981; Honegger, 1984; Brunner, Honegger, 1985; Gärtner, 1985; Chapman, Henk, 1986; Friedl, 1989; Mat- thews et al., 1989; Ascaso et al., 1995; Van den Hoek et al., 1995), сущест- венных особенностей, связанных с лихенизацией, не обнаружили, т.е. особенности ультраструктуры фотобионтов соответствуют особенностям тех групп водорослей, к которым они принадлежат. Кроме того, отм е- чено отсутствие существенных отличий ультраструктуры лихенизир о- ванных грибов по сравнению с нелихенизированными ( Honegger, 2008). Наличие аксеничных культур фотобионтов значительно расширило возможности исследователей и позволило осуществить ряд опытов по релихенизации (синтезу лишайников в лабораторных условиях), а также по изучению избирательности микобионта в отношении фотобионта (Ahmadjian, 1967; Ahmadjian, Heikkilä, 1970; Yoshimura, Yamamoto, 1991, цит по Ahmadjian, 1993). Для такого синтеза необходимы следующие условия: аксеничные культуры мико - и фотобионта; длительный период инкубации; отсутствие органических добавок или остатков органических веществ в среде или субстрате; высокая постоянная влажность; низкая интенсивность света – 10–30 мкмоль · м2 · с-1 PPFD (плотность фотосин- тетического фотонного потока) ; специфическая температура инкубации. Например, синтез антарктических лишайников проходит успе шнее при температуре +4 оС, а синтез лишайников умеренной зоны – при темпе- ратуре +15–20 оС (Ahmadjian, Jacobs, 1987, цит. по Ahmadjian, 1993). На сегодняшний день релихенизировано более 30 видов лишайников, среди них представители родов Caloplaca Th. Fr., Cladonia P. Browne, Lecanora Ach., Peltigera Willd., Stereocaulon Hoffm., Usnea Dill. ex Adans, Xanthoria (Fr.) Th. Fr. и др. (Ahmadjian, 1993; Schaper, Ott, 2003). Таким образом, лихенизация приводит к изменениям морфологии и жизненных циклов водорослей по сравнению с их характеристиками в свободноживущем состоянии, тогда как на особенности ультраструктуры лихенизированное состояние особого влияния не оказывает. Наличие чистых культур фотобионтов является обязательным условием при и с- следовании их состава, таксономии, генетических особенностей и ко с- пецифичности с лишайникообразующим грибом. 4. Взаимоотношения бионтов лишайниковой ассоциации О взаимоотношениях двух компонентов одной ассоциации можно гово- рить только в связи с тенденциями их совместной эволюции (коэвол ю- ции). Известно, что коэволюция компонентов лишайниковой ассоци а- ции имеет ярко выраженный асимметричный характер, который проя в- ляется в способности к быстрым эволюц ионным изменениям микоби- онта и намного более медленным – фотобионта (Hill, 2009). Подобная «быстрота» грибного и «медлительность» водоросл евого компонента до- казана как на генетическом уровне ( Zoller, Lutzoni, 2003), так и путём анализа опосредованных фактов – высокое видовое разнообразие ли- шайникообразующих грибов (около 17–20 тыс. видов) при низком раз- Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 15 нообразии их фотобионтов (около 150 видов), значительное колич ество «приспособлений» у микобионта к жизни с фотобионтом и отсу тствие их у фотобионта, неспособность существовать в природе вне симбиот и- ческих отношений у микобионта и способность к этому у многих вод о- рослей-фотобионтов, и, наконец, наличие полового процесса у микоб и- онта и отсутствие его у водоросли, включённой в слоевище лиша йника (Hill, 2009). Вероятно, отсюда и разная «заинтересованность» об оих партнёров в образовании ассоциации – безусловно высокая у гетеро- трофного микобионта, который и развивает различные адаптации для этого, и намного более низкая у водоросли, которая, будучи автотр о- фом, по сути является самодостаточной. Поскольку лишайники – полифилетическая группа, симбиоз в ра з- ных их линиях возникал независимо и, вероятно, неоднократно, а вза и- моотношения с фотобионтом формировались у каждой группы по - своему. Очевидно, в связи с этим симбиотические отношения у разных групп лишайников находятся на разных ступенях специализации , от случаев паразитизма на водорослях до высокоразвитых и высокоспеци а- лизированных симбиотических отношений (Honegger, 1991) . Так, боль- шинство лишайникообразующих грибов являются облигатно-симбио- тическими, потому имеются только редкие находки их нелихенизир о- ванных «заростков» в природе. Но при этом нелихенизир ованные грибы могут существовать в культуре, хотя и характеризуются очень медле н- ным ростом (Honegger, 2008). Большинство фотобионтов способно с у- ществовать в природе самостоятельно. Однако представители облига т- ных фотобионтов (Trebouxia, Asterochloris) вне лишайников в природе встречаются редко (Nakano, 1971; Tschermak-Woess, 1978; Bubrick et al., 1984; Mikhailyuk et al., 2003; Дарієнко та ін., 2004; Voytsekhovich, Darienko, 2005; Войцехович, 2008; и др.). Они способны существовать в культуре, хотя и характеризуются достаточно медленным ро стом (Bačkor et al., 1998). Таким образом, высокий уровень специализации симбиот и- ческих отношений у лишайников c облигатным фотобионтом, вероятно, указывает на более длительную совместную эвол юцию обоих бионтов, что и приводит к утрате «самостоятельности» у фот обионта. Взаимоотношения обоих компонентов лишайниковой ассоциации на морфолого-цитологическом уровне просматриваются в виде физич е- ских контактов между гифами микобионта и клетками фотобионта. Из - за разнообразия и полифилии лишайникообразующих грибов контакты также характеризуются чрезвычайным разнообразием. Так, многие ли- шайники используют внутриклеточные контакты, при которых гифа микобионта (гаустория), разрывая клеточную стенку фотобионта, пр о- никает внутрь его клетки. Иногда фотобионт окутывает проникшую г и- фу «обёрткой» или т.н. «воротничком», который, вероятно, предста вляет собой остатки клеточной оболочки водоросли (Peveling, 1973). Такого рода контакты характерны для лишайников, образующих ассоциации с трентеполиальными водорослями – Graphis Adans., Pyrenula Ach. (Brun- ner, 1985), некоторыми зелёными (Pseudochlorella Lund, Elliptochloris) – А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 16 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Lecidea Ach., Micarea Fr. (Brunner, 1985) и цианопрокариотами (Scy- tonema) – Dictyonema C. Agardh ex Kunth (Oberwinkler, 1984). В случае симбиоза с нитчатыми водорослями внутриклеточные контакты стан о- вятся внутриниточными, при которых гаустори и как бы «прошивают» нить водоросли насквозь (Ahmadjian, 1993). Для разнообразных групп лишайников характерны внутристеночные (интрапариетальные) контак- ты, при которых гифа, внедряясь в оболочку фотобионта, не проникает в протопласт. Таким образом, оболочка водоросли является лишь ча с- тично повреждённой, в то время как протопласт оста ётся нетронутым, иногда лишь немного сдавленным со стороны гаустории. Интрапари е- тальная гаустория является продуктом точно скоординированных рост о- вых процессов обоих партнёров а ссоциации (Honegger, 1991). Этот тип контактов характерен для лишайников с зелёным фот обионтом, в т.ч. с Trebouxia и Asterochloris – Lecanora, Usnea, Parmelia Ach., Cladonia, Gono- hymenia J. Steiner, Endocarpon Hedw. (Peveling, 1973; Honegger, 1984). Границы между внутристеночными и внутриклеточными контактами не всегда чёткие, более того, известно, что внутри стеночные контакты на определённых этапах онтогенеза могут стан овиться внутриклеточными (Ahmadjian, 1993). Так, в работе Р. Хонеггер (Honegger, 1984) детально рассмотрено это явление, которое во зникает при образовании клеткой водоросли автоспор. При этом структура п оверхности оболочки клетки, ставшей спорангием, изменяется, что, оч евидно, является «сигналом» для интрапариетальной гаустории, которая враст ает глубоко внутрь ав- тоспрангия и разделяет споры. Таким путём происходит образование новых контактов с молодыми клетками фот обионта. Явление перехода внутристеночной гаустории во внутриклеточную, вероятно, вызвано и другими причинами, как, например, описа но для Lecanora muralis (Schreb.) Rabenh. (Peveling, 1973). Своеобразный тип внутристеночных контактов характерен для представителей Verrucariaceae. При этих контактах гифа частично вн е- дряется в оболочку клетки фотобионта и в месте контакта растворяет собственную оболочку. В результате происходит контакт протопласта микобионта и неповреждённой клеточной оболочки фотобионта. Такой тип контактов обнаружен у Placidium A. Massal., Verrucaria, Dermatocar- pon Eschw. (Galun et al., 1984). Многие лишайникообразующие грибы вместо гаусториальных выростов формируют контакты оболочка к обо- лочке. Контакты такого типа характерны для базидиальных лишайн и- ков, а также представителей Peltigeraceae и Lobariaceae, образующих ас- социации с Coccomyxa, Pseudococcomyxa, Myrmecia и Dictyochloropsis (Honegger, 1984; Oberwinkler, 1984; Brunner, 1985). В этом случае гифы плотно оплетают клетки фотобионта, но не проникают в него. Подо б- ные контакты, хотя и с некоторыми отличиями, образуются при си м- биозе с цианобионтами у представителей Peltigerales. Контакт оболочка- к-оболочке образуется за счёт гифы, проникающей в слизистые об ёртки водоросли и плотно прижимающейся к её оболочке. Пр и изменении объёма слизистых обёрток в результате их высыхания или обводнения Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 17 контакт осуществляется со слизью влагалищ (Honegger, 1984). Известно, что внутривлагалищные гаустории имеют клеточные оболочки, лишён- ные некоторых слоев, что облегчает обмен метаболитами между бионта- ми (Honegger, 1991). Таким образом, в лишайниках реализуются разнообразные контакты между мико- и фотобионтом. Кроме того, если раньше считалось, что тип контакта зависит от состава и структуры оболочки клеток водоро с- ли, то сейчас, что биология микобионта имеет р ешающее значение (Galun et al., 1984; Brunner, 1985). Так, например, у лишайников , име- ющих два фотобионта, – зелёную и цианопрокариотическую вод оросли (Peltigeraceae), с обеими осуществляется схожий тип контактов ( Honeg- ger, 1984), в то время как разные лишайники ( Lobaria linita (Ach.) Rabenh. и Catapyrenium lachneum (Ach.) R. Sant.), имеющие один и тот же вид фотобионта – Myrmecia biatorellae, осуществляют с ней разные типы контактов (Brunner, 1985). Физические контакты мико- и фотобионта обеспечивают обмен в е- ществ между компонентами лишайниковой ассоциации – водой с рас- творёнными в ней минеральными веществами, синтезированными ф о- тобионтом органическими веществами, а также различными метабол и- тами, произведенными в организме лишайникообразующего гриба. Водный обмен в лишайнике, определяющий начало процесса фотоси н- теза и усвоения углекислого газа, во многом зависит от особенностей фотобионта. За счёт высокой концентрации осмотически-активных ве- ществ в клеточном соке и повышенной плотности цитоплазмы клетки зелёных фотобионтов способны усваивать воду даже в виде водяного пара (Honegger, 1991, 2006; Nienow, 1996; Lange et al., 2006), поэтому для возобновления фотосинтеза после полного высыхания клеткам зе- лёного фотобионта достаточно повышенной влажности воздуха ( Büdel, Lange, 1991). В то же время известно, что для начала процесса фотосинтеза циа- нолишайникам необходима капельно -жидкая вода (Büdel, Lange, 1991; Honegger, 1991, 2006; Lange et al., 1998). Такие особенности связаны с тем, что при высыхании у цианопрокариот происходит фун кциональное разъединение фикобилисом и блокирование передачи энергии от фико- билиновых пигментов к фотосистеме II. Для восстановления процесса фотосинтеза в этом случае необходима регидратация жи дкой водой (Honegger, 1991). Такие особенности характерны не только для лихен и- зированных, но и для свободноживущих цианопро кариот, например для Nostoc commune (Honegger, 1991). Однако этот «недостаток» физиологии цианопрокариот с успехом компенсируется др угими их особенностями: способностью запасать воду во влагалищах (и таким образом продлевать влажный период), возможностью фотосинтезировать в условиях значи- тельно более высокой температуры и осве щённости, чем у эвкариотиче- ских водорослей (Lange et al., 1998). Таким образом, в совокупности фо- тосинтетический потенциал цианопрокариот выше, чем у зелёных водо- рослей, хотя приведённые особенности накладывают определённый о т- А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 18 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 печаток на экологию цианолишайников, что подробно рассмотрено в разделе 1. Свободноживущие цианопрокариоты распространены значительно шире, чем лихенизированные и составляют основу альгофлоры аридных областей (Новичкова-Иванова, 1980; Vinogradova et al., 1995; Wasser et al., 1995; Büdel et al., 2009). Причины ограниченности цианобиоза на данный момент не выяснены, но, вероятно, они связаны с меньшей у с- тойчивостью микобионта к длительным периодам выс ыхания, по срав- нению с прокариотами. Уровень приспособленности многих ксерофи т- ных лишайников с зелёным фотобионтом к постоянному чередованию влажных и засушливых периодов настолько высок, что при переувла ж- нении у них наблюдается угнетение процесса фотосинтеза ( Lange et al., 1998), а длительный период переувлажнения может прив ести к гибели лишайника (Honegger, 1991, 2006). Устойчивость этих лишайников к высоким и низким температурам, высокому уровню освещённости, у с- ловиям вакуума и т.д. характерна лишь для высохших слоевищ, в то время как влажные слоевища более уязвимы (Honegger, 2006). Отток органического вещества, синтезированного в клетках фот о- бионта, является основой обменных процессов между компонентами ассоциации. Однако форма передачи органических веществ весьма ра з- нообразна у разных групп лишайников. Так, микобионт лишайников с цианобионтом получает органические вещества в виде глюкана, кот о- рый под воздействием ферментов гидролизуется до глюкозы ( Honegger, 1991). Лишайникообразующие грибы с зелёным фотобионтом получают сахароспирты – полиолы (Feige, Jansen, 1992), которые могут быть дос- таточно разнообразными. В симбиозе с Coccomyxa, Myrmecia и Trebouxia микобионт получает рибитол, с Trentepohlia – эритритол, с Hyalococcus Warén – сорбитол (Palmqvist, 2000). Интересно отметить терморегуляци- онную функцию полиолов, которые, с одной стороны, понижают точку замерзания воды в клетках, что актуально при низких температурах (н а- пример, в зимний период), а с другой – обладают охлаждающим эффек- том (Beckett et al., 2008; Hájek et al., 2009), столь необходимым при вы- соких температурах. Полиолы также известны как стресс -метаболиты и являются агентами защиты энзиматической системы бионтов при выс ы- хании (Honegger, 1991). К функциям полиолов относятся также накоп- ление органических веществ и осморегуляция. Из полученных микобионтом полиолов синтезируется недоступный для водорослей маннитол, который, включаясь в метаболизм микобио н- та, служит энергетическим источником роста и продуцирования вто- ричных метаболитов лишайника (Palmqvist, 2000). Вторичные метаболи- ты, как правило, откладываются на поверхности гиф микобионта. Обычно они нерастворимы в воде и могут быть экстрагированы только с помощью органических растворителей ( Elix, Stocker-Wörgötter, 2008). Из 700 известных вторичных метаболитов л ишайников большинство являются уникальными и только около 60 из них встречаются у других грибов и высших растений (Dembitsky, Tolsikov, 2005, цит. по Elix, Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 19 Stocker-Wörgötter, 2008). Множество вторичных метаболитов лишайн и- ков успешно применяется в медицине и косметологии, однако их пол- ный спектр и роль в лишайниковом симбиозе до конца не выяснены. Некоторые из вторичных метаболитов играют важную роль в защите фотобионта от интенсивного УФ-излучения. Они адсорбируют короткие световые волны и трансформируют их в длинные (Honegger, 2006). Так, лишайники, произрастающие на экспонированных поверхностях, с о- держат в своём коровом (и иногда в сердцевинном слое) различные аб- сорбирующие свет компоненты, такие как β-орцинол парадепсиды ат- ранорин и хлоратранорин, уснинов ую кислоту, антракиноны, ксантоны, а также производные пульвиновой кислоты ( Elix, Stocker-Wörgötter, 2008). Некоторые из лишайниковых кислот, например усниновая кисло- та, в зависимости от концентрации могут выступать ингибиторами или стимуляторами роста фотобионта (Lawrey, 1986, цит. по Ahmadjian, 1993). При воздействии усниновой кислоты, выделенной из лишайника Cladonia boryi Tuck., на виды родов Trebouxia и Asterochloris в концентра- ции 1 мг/мл рост водорослей подавлялся, а при меньшей концентрации (0,1 или 0,01 мг/мл.) — стимулировался (Kinraide, Ahmadjian, 1970). Ус- тановлено, что выделяемые микобионтом фенольные вторичные метабо- литы и мочевина играют важную роль в процессе развития слоевищ л е- каноральных лишайников путём регулирования фотосинтеза и роста фотобионтов (Honegger, 1985, 1987). Обмен веществами между бионтами приводит к некоторому сопр я- жению их метаболизма и функционированию ассоциации как единого организма. Интересно отметить такие факты , как перемещение гифами микобионта клеток водоросли в те части слоевища, где есть их недост а- ток (Greenhalgh, Anglesea, 1979), внедрение гифы в автоспорангий вод о- росли и раздвигание таким образом автоспор (Honegger, 1984), синхро- низированное деление гифы (гаустории) с клеткой водоросли-фото- бионта (Honegger, 2008), синхронизация активации жизнедеятел ьности бионтов при наступлении благоприятных условий и анабиоза при их ухудшении (Beckett et al., 2008) и др. Вопрос о том, осуществляется ли обмен генами между водоросле- вым и грибным компонентами лишайниковой ассоциац ии, неоднократ- но возникал в виде гипотезы (Ahmadjian, 1991), однако удовлетвори- тельных доказательств этого факта на данный момент не получено ( De- Priest, 2004). Заключение На сегодняшний день известно 147 видов водорослей-фотобионтов, большинство из них относится к Chlorophyta – 108 видов (преимущест- венно Trebouxiophyceae и Ulvophyceae, 73,4 % общего разнообразия фото- бионтов) и Cyanoprokaryota – 36 (Chroococcales, Nostocales и Stigonema- tales, 23,8 %). Это в основном факультативные фотобионты, они также встречаются в свободноживущем состоянии в наземных местообитаниях. Свободноживущие популяции фотобионтов и родственных водоро слей, А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 20 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 как правило, занимают те же ареалы и экологические ниши, что и л и- шайники с соответствующим фотобионтом. Ряд видов водорослей (из родов Trebouxia, Asterochloris, Coccomyxa и Pseudococcomyxa) на данный момент известны исключительно как фотобионты лишайн иков. Однако, учитывая разноречивые мнения о проблеме факультативности/облигат- ности фотобионтов, а также недостаточную изученность э кологии мно- гих водорослей, в рамках данного обзора к обл игатным фотобионтам отнесены лишь виды родов Trebouxia и Asterochloris, остальные вышеука- занные представители рассматриваются условно как облигатные фото- бионты. Процесс лихенизации приводит к изменен ию морфологии и спосо- бов размножения водорослей, что проявляется во фрагментации нитей, изменении формы клеток, морфологии хлоропласта и соотношении объёмов хлоропласта и пиреноида, а также частого отсутствия жгутик о- вых стадий в лихенизированном состоянии . После изоляции и культи- вирования фотобионт приобретает признаки, характерные для свобо д- ноживущих популяций соответствующих видов. Получение аксеничных культур фотобионтов и микобионтов позволило успешно проводить и с- следования по таксономии, молекулярной ф илогении и релихенизации лишайников. Сложно организованные взаимоотношения бионтов указывают на сопряжённую эволюцию компонентов лишайниковой ассоциации, к о- торая имеет асимметричный характер, проявляющийся в «быстроте» эволюционных изменений микобионта и «медлительности» фотобионта. Водный обмен в лишайнике и характер передачи синтезированных о р- ганических веществ полностью зависит от особенностей фотобионта, тогда как тип контактов между мико - и фотобионтом – от микобионта. Синтезированные микобионтом втор ичные метаболиты лишайника осуществляют регулирующую функцию путём влияния на рост и разв и- тие фотобионта. Ряд веществ играют существенную роль в защите кл е- ток фотобионта от излишней инсоляции, УФ излучения и т.д., что пр и- водит к сопряжению метаболизма обои х бионтов и функционированию ассоциации как единого организма. При этом установлено, что ультр а- структура как водорослевого, так и грибного компонентов, существе н- ных особенностей, связанных с лихенизацией, не имеет; факт обмена генами между обоими бионтами на данный момент не установлен. Андреева В.М. Почвенные и аэрофильные зелёные водоросли ( Chlorophyta: Tetraspo- rales, Chlorococcales, Chlorosarcinales). – СПб.: Наука, 1998. – 351 с. Войцехович А.А. Фотобионты и водоросли-эпифиты литофильных лишайников Бер е- гового хребта Карадагского природного заповедника (Крым, Украина) // Акту а- льні проблеми ботаніки та екології: Зб. наук. праць. Вип. 2. – К.: Фітосоціо- центр, 2008. – С. 46–51. Войцехович А.О., Михайлюк Т.І., Дарієнко Т.М. Водорості наземних місцезростань хребта Карагач (Карадазький природний заповідник (Україна): Зб. наук. праць, Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 21 присв. 95-річчю Карадазької наук. ст. та 30-річчю Карадазького природ. запові- дника НАНУ – Севастополь: Экосі-Гідрофізика, 2009. – С. 50–60. Дарієнко Т.М., Войцехович А.О., Кондратюк С.Я. Фотобіонти деяких представників родини Teloschistaceae // Укр. бот. журн. – 2004. – 61, № 2. – С. 49–59. Костиков И.Ю. К вопросу о зональных особенностях состава почвенных вод орослей // Альгология. – 1991. – 1, № 4. – С. 15–22. Костіков І.Ю., Романенко П.О., Демченко Е.М., Дарієнко Т.М., Михайлик Т.І., Рибчи н- ський О.В., Солоненко А.М. Водорості грунтів України (історія та методи досл і- дження, система, конспект флори). – К.: Фітосоціоцентр, 2001. – 300 с. Мошкова Н.О. Визначник прісноводних водоростей Української РСР. VI. Улотриксо- ві й кладофорові водорості . – К.: Наук. думка, 1979. – 500 с. Новичкова-Иванова Л.Н. Почвенные водоросли фитоценозов Сахаро -Гобийской пус- тынной области. – Л.: Наука, 1980. – 256 с. Окснер А.М. Флора лишайників України. Т. 2., вип. 2. – К.: Наук. думка, 1993. – 544 с. Ahmadjian V. A guide to the algae occuring as lichen symbionts: Isolation, culture, cultural physiology, and identification // Phycologia. – 1967. – 6. – P. 127–160. Ahmadjian V., Heikkilä H. The culture and synthesis of Endocarpon pusillum and Staurothele clopima // Lichenologist. – 1970. – 4. – P. 259–267. Ahmadjian V. The lichen alga Trebouxia: does it occur free-living? // Plant. Syst. Evol. – 1987. – 158. – P. 243–247. Ahmadjian V. Molecular biology of lichens: a look to the future // Symbiosis. – 1991. – 11. – P. 249–254. Ahmadjian V. The Lichen Symbiosis. – New York: John Wiley and Sons, Inc., 1993. – 250 p. Archibald P.A. Trebouxia de Puymaly (Chlorophyceae, Chlorococcales) and Pseudotrebouxia gen. nov. (Chlorophyceae, Chlorococcales) // Phycologia. – 1975. – 14. – P. 125–137. Ascaso C., Valladares F., De los Rios A. New ultrastructurel aspects of pyrenoidsof the lichen photobiont Trebouxia (Microthamniales, Chlorophyta) // J. Phycol. – 1995. – 31. – P. 114–119. Bačkor M., Hudǎk J., Ziegler W., Bačkorová M. Methods for isolation and cultivation of the eukaryotic lichen photobionts – looking for a general method. A review // Thaiszia. – J. Bot., Košice. – 1998. – 8. – P. 1–6. Beck A. Photobionts: diversity and selectivity in lichen symbioses // Intern. Lichenol. News. – 2002. – 35, N 1. – P. 18–24. Beckett R.P., Kranner I., Minibayeva F.V . Stress physiology and the symbiosis // L ichen Symbiosis. – Cambridge: Cambridge Univ. Press, 2008. – P. 134–151. Broady P.A. Diversity, distribution and dispersal of Antarctic terrestrial algae // Biod iversity and Conservat. – 1996. – 5. – P. 1307–1335. Brunner U. Ulatrastructurelle und chemische Zellwanduntersuchungen an Flechten - phycobionten aus 7 Gattungen der Chlorophyceae (Chlorophytina) unter besonderer Be- rücksichtigung sporopollenin-ähnlicher Biopolymere // Inaugural dissertation . – Zurich: Univ. Zurich, 1985. – 144 S. Brunner U., Honegger R. Chemical and ultrastuctural studies on the distribution of sporopo l- leninlike biopolymers in six genera of lichen phycobionts // Can. J. Bot. – 1985. – 63. – P. 2221–2230. Bubrick P. Methods for cultivating lichens and isolated bionts // CRC Handbook of Lichenology. III. Boca Raton, Fla.: CRC Press, 1989. – P. 127–138. А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 22 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Bubrick P., Galun M., Frensdorff A. Observations on free-living Trebouxia de Puymaly and Pseudotrebouxia Archibald, and evidence that both symbionts from Xanthoria parietina (L.) Th. Fr. can be found free-living in nature // New Phytol. – 1984. – 97. – P. 455– 462. Büdel B., Henssen A. Chroococcidiopsis (Cyanophyceae), a phycobiont in the lichen family Lichinaceae // Phycologia. – 1983. – 22, N 4. – P. 367–375. Büdel B., Lange O.L. Water status of green and blue-green phycobionts in lichen thalli after hydration by water vapor uptake: do they become turgid? // Bot. Acta. – 1991. – 104. – P. 361–366. Büdel B., Darienko T., Deutschwitz K. et al. Southern African Biological Soil Crusts are Ubiquitous and Highly Deverse in Drylands, Being Restricted by Rainfall Frequency // Microbiol. Ecol. – 2009. – 57, N 2. – P. 229–247. Chapman R.L., Henk M.C. Phragmoplasts in cytokinesis of Cephaleuros parasiticus (Chloro- phyta) vegetative cells // J. Phycol. – 1986. – 22. – P. 83–88. Deason T.R., Bold H.C. Phycological Studies I. Exploratory Studies of Texas Soil Algae. – Univ. Texas, 1960. – 70 p. DePriest P. Early Molecular Investigations of Lichen -Forming Symbionts: 1986-2001 // Ann. Rev. Microbiol. – 2004. – 58. – P. 273–301. Elix J., Stocker-Wörgötter E. Biochemistry and secondary metabol ites // The Lichen Sym- biosis. Cambridge Univ. Press, 2008. – P. 104–133. Ettl H., Gärtner G. Syllabus der Boden-, Luft-, und Flechtenalgen. – Stuttgart, etc.: Gustav Fischer Verlag, 1995. – 710 S. Feige G. B., Jansen M. Basic carbon and nitrogen metabolism of lichens // Algae and Sym- bioses: Plants, Animals, Fungi, Viruses. Interactions Explored. Bristol: Biopress, Ltd., 1992. – P. 277–299. Friedl T. Comparative ultrastructure of pyrenoids in Trebouxia (Microthamniales, Chloro- phyta) // Plant. Syst. Evol. – 1989. – 164. – P. 145–159. Friedl T. Symbiosis in Green Algae: Origin and Diversity of a Successful Life Style // 9 th Intern. Phycol. Congr. (2–8 August, Tokyo, Japan 2009): Abstracts. – P. 31–32. Friedl T., Büdel B. Photobionts // The Lichen Symbiosis . – Cambridge: Cambridge Univ. Press, 2008. – P. 9–26. Galloway D.J. Lichen biogeography // The Lichen Symbiosis . – Cambridge: Cambridge Univ. Press, 2008. – P. 315–335. Galun M., Bubrick P., Frensdorff A. Initial stages in fungus-alga interaction // Lichenologist. – 1984. – 16, N 2. – P. 103–110. Gärtner G. Die Gattung Trebouxia Puymaly (Chlorellales, Chlorophyceae) // Arch. Hydro- biol. Suppl. Algol. Stud. – 1985. – 71, N 4. – S. 495–548. Garty J. Re-establishment of lichens on chalk rocks after a forest fire // Fire in Ecosyst. Dynam. – 1990. – P. 77–84. Geitler L. Beiträge zur Kenntnis der Flechtensymbiose I -III // Arch. Protist. – 1933. – 80. – S. 378–409. Geitler L. Über die Flechtenalge Myrmecia biatorellae // Österr. Bot. Zeit. – 1962. – 109. – S. 41–47. Geitler L. Über Haustorien bei Flechten und uber Myrmecia biatorellae in Psora globifera // Ibid. – 1963. – 110. – S. 270–276. Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 23 Greenhalgh G.N., Anglesea D. The distribution of algal cells in lichen thalli // Liche nologist. – 1979. – 11, N 3. – P. 283–292. Hájek J., Váczi P., Batrák M., Smejkal L., Lipavská H. Cryoprotective role of ribitol in Xan- thoparmelia somloensis // Biol. Plant.– 2009. – 53, N 4. – Р. 677–684. Hérisset A. Demonstration experimentale du role du Trentepohlia umbrina (Kg.) Born. dans la synthese des Graphidees corticales // C. R. Acad. Sci. – 1946. – 222. – P. 100–108. Hildreth K.C., Ahmadjian V. A study Trebouxia and Pseudotrebouxia isolates from different lichens // Lichenologist. – 1981. – 13. – P. 65–86. Hill D. Asymmetric Co-evolution in the Lichen Symbiosis Caused by a Limited C apacity for Adaptation in the Photobiont // Bot. Rev. – 2009. – 75. – P. 326–338. Hoffmann L. Algae of terrestrial habitats // Ibid. – 1989. – 55. – P. 77–105. Hoffmann L., Ector L., Kostikov I. Algal flora from limed and unlimed forest soils in the Ardenne (Belgium) // Syst. Geogr. Pl. – 2007. – 77. – P. 15–90. Högnabba F. Molecular phylogeny of the genus Stereocaulon (Stereocaulaceae, lichenized ascomycetes) // Mycol. Res. – 2006. – 110. – P. 1080–1092. Honegger R. Cytological aspects of the mycobiont -phycobiont relationship in lichens // Lichenologist. – 1984. – 16, N 2. – P. 111–127. Honegger R. Fine structure of different types of symbiotic relationships in lichens // Lichen Physiology and Cell Biology . – New York: Plenum Press, 1985. – P. 287–302. Honegger R. Questions about pattern formation in the algal layer of lichens with strat ified (heteromerous) thalli // Bibl. Lichenol. – 1987. – 25. – P. 59–71. Honegger R. Functional aspects of the lichen symbiosis // Ann. Rev. Plant Mol. Biol. – 1991. – 42. – P. 553–578. Honegger R. Water relations in lichens // Fungi in the Environment . – Cambridge: Cam- bridge Univ. Press, 2006. – P. 185–200. Honegger R. Mycobionts // The Lichen Symbiosis . – Cambridge: Cambridge Univ. Press, 2008. – P. 27–39. Ihda T., Nakano T., Iwatsuki Z. Dilabifilum arthopyreniae (Chlorophyta) newly found in Ja- pan // Nova Hedw. – 1996. – 63, N 1/2. – P. 195–201. Jaag O. Coccomyxa Schmidle. Monographie einer Algengattung // Beitr. Kryptogam. Schweiz. Bot. Ges. – 1933. – 42. – 132 S. Kinraide W.T.B., Ahmadjian V. The effects of usnic acid on physiology of two cultured sp e- cies of the lichen alga Trebouxia Puym. // Lichenologist. – 1970. – 4. – P. 234–247. Kirk P.M., Cannon P.F., Minter D.W., Stalpers J. A. Ainsworth & Bisby`s dictionary of the fungi. 10th ed. – Trowbridge: Cromwell Press, 2008. – 771 p. Kondratyuk S.Ya., Popova L.P., Lackovičová A., Pišút I.A. A Catalogue of the Eastern Car- pathian Lichens. – Kiev; Bratislava, 2003. – 264 p. König J., Peveling E. Vorkommen von Sporopollenin in der Zellwand des Phycobio nten Trebouxia // Z. Pflanzenphysiol. – 1980. – 98. – S. 459–464. König J., Peveling E. Cell walls of the phycobionts Trebouxia and Pseudotrebouxia: constitu- ents and their location // Lichenologist. – 1984. – 16. – P. 129–144. Lange O.L., Belnap J., Reichenberger H. Photosynthesis of the cyanobacterial soil -crust li- chen Collema tenax from arid lands in southern Utah, USA: role of water content on light and temperature responses of CO 2 exchange // Functional Ecol. – 1998. – 12. – P. 195–202. А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 24 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Lange O.L., T.G. Green A., Melzer B., Meyer A., Zellner H. Water relations and CO 2 ex- change of the terrestrial lichen Teloschistes capensis in the Namib fog desert: Measur e- ments during two seasons in the fiel d and under controlled conditions // Flora – Mor- phology, Distribution, Functional Ecology of Plants . – 2006. – 201, N 4. – P. 268–280. Linkola K. Kulturen mit Nostoc-Gonidien der Peltigera-Arten // Ann. Soc. Zool. Bot. Fenn. Vanamo. – 1920. – 1. – S. 1–10. Lopez-Bautista J.M., Rindi F., Casamatta D. The systematics of subaerial algae / / Algae and Cyanobacteria in Extreme Environments. – Berlin: Springer Verlag, 2007. – P. 599–617. Meier J.L., Chapman R.L. Ultrastructure of the lichen Coenogonium interplexum Nyl. // Amer. J. Bot. – 1983. – 70. – P. 400–407. Matthews S., Tucker S., Chapman R . Ultrastructural features of mycobionts and trentepohl i- aceous phycobionts in selected subtropical crustose lichens // Bot. Gaz. – 1989. – 150, N 4. – P. 417–438. Mikhailyuk T.I., Demchenko E.M., Kondratyuk S. Ya. Algae of granite outcrops from the left bank of the river Pivdennyi Bug (Ukraine) // Biologia (Bratislava). – 2003. – 58, N 4. – P. 589–601. Moe R. Verrucaria traversiae sp. nov., a marine lichen with a brown algal photobiont // Bull. Californ. Lichen Soc. – 1997. – 4. – P. 7–11. Nägeli C. Gattungen einzelliger Algen, physiologisch und systematisch bearbeitet // Z ürich. Fried. Schulth. – 1849. – 139 S. Nakano T. Some aerial and soil algae from the Ishizuchi mountains // Hikobia. – 1971. – 6. – P. 139–152. Neustupa J., Škaloud P. Diversity of subaerial algae and cyanobacteria on tree bark in trop i- cal mountain habitats // Biologia. – 2008. – 63, N 6. – P. 806–812. Nienow J. A. Ecology of subaerial algae // Nova Hedw. – 1996. – 112. – P. 537–552. Nyati Sh. Photobiont Diversity in Teloschistaceae (Lecanoromycetes) / Erlangung der n a- turwissenscheftlichen Doktorwürde. – Zürich: Univ. Zürich, 2006. – 130 р. Oberwinkler F. Fungus-alga interactions in basidiolichens // Nova Hedw . – 1984. – 79. – P. 739–774. O’Brien H.E., Miadlikowska J., Lutzoni F. Assessing host specialization in the symb iotic cyanobacteria associated with four closely related species of t he lichenfungus Peltigera // Eur. J. Phycol. – 2005. – 40. – P. 363–378. Palmqvist K. Carbon economy in lichens // New Phytol. – 2000. – 148. – P. 11–36. Peksa O., Škaloud P. Changes in chloroplast structure in lichenized algae // Symbiosis. – 2008. – 46. – P. 1–8. Peveling E. Fine structure // The Lichens. – New York; London: Acad. Press, 1973. – P. 147–182. Puymaly A. Le Chlorococcus humicola (Nägeli) Rabenh. // Rev. Algol. – 1924. – 1. – P. 107–114. Rands D.G., Davis J.S . Observations on lichenized and free-living Physolinum (Chlorophyta, Trentepohliaceae) // J. Phycol. – 1993. – 29. – P. 819–825. Raths H. Experimentelle Untersuchungen mit Flechtengonidien aus der Familie der Calici a- ceen // Ber. Schweiz. Bot. Ges. – 1938. – 48. – S. 13–30. Rindi F., Guiry M.D. Composition and spatial variability of terrestrial algal assemblages o c- curing at the bases of urban walls in Europe // Phycologia. – 2004. – 43, N 3. – P. 225–235. Фотобионты лишайников ISSN 0868-8540 Альгология. 2011. Т. 21. № 1 25 Rindi F., Allali H.A., Lam D.W., Lopez -Bautista M. An overview of the Biodiversity and Biogeography of Terrestrial Green Algae // Biodiversity Hotspots. – Nova Sci. Publ., Inc. – 2009. – P. 1–25. Sanders W.B. Bacteria, algae, and phycobionts: maintaining useful concepts and termino l- ogy // Lichenologist. – 2004. – 36, N 5. – P. 269-275. Sanders W.B., Moe R.L., Ascaso C. The intertidal marine lichen formed by the pyrenom y- cete fungus Verrucaria traversiae (Ascomycotina) and the brown alga Petroderma maculi- forme (Phaeophyceae): Thallus organization and symbiont interaction // Amer . J. Bot. – 2004. – 91. – P. 511–522. Santesson R. Foliicolous lichens I. A revision of the taxonomy of the obligately foliicolous, lichenized fungi // Symb. Bot. Upsal. – 1952. – 12, N 1. – P. 1–590. Schaper T., Ott S. Photobiont Selectivity and Interspecific Interac tions in Lichen Commu- nities. I. Culture Experiments with the Mycobiont Fulgensia bracteata // Plant Biol. – 2003. – 5. – P. 1–10. Schiman H. Über die Entwickungmöglichkeiten von Leptosira thrombii Tschermak-Woess als Algenkomponente in der Flechte Thrombium epigaeum // Österr. Bot. Zeit. – 1961. – 108. – S. 1–4. Škaloud P., Peksa O. Comparative study of chloroplast morphology and ontogeny in Aster o- chloris (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) // Biologia. – 2008. – 63, N 5. – P. 1–8. Škaloud P., Peksa O. Evolutionary inferences based on ITS rDNA and actin sequences re- veal extensive diversity of the common lichen alga Asterochloris (Trebouxiophyceae, Chlorophyta) // Mol. Phyl. and Evol. – 2010. – 54. – P. 36–46. Stenroos S., Högnabba F., Myllys L., Hyvönen J., Thel l A. High selectivity in symbiotic asso- ciations of lichenized ascomycetes and cyanobacteria // Cladistics. – 2006. – 22. – P. 230–238. The Lichen Flora of Great Britain and Ireland. – London: Nat. Hist. Mus. Publ.,1992. – 710 p. Treboux O. Infektionsversuche mit parasitischen Pilzen. III // Ann. M ycol. – 1912. – X. – S. 557–563. Tschermak E. Untersuchungen über die Beziehungen von Pilz und Alge im Flec htenthallus // Österr. Bot. Zeit. – 1941. – 90. – S. 233–307. Tschermak-Woess E. Algal Taxonomy and the Taxonomy of Lichens: the Phycobiont of Verrucaria adriatica // Lichenology: Progress and Problems. – London: Acad. Press, 1976. – P. 79–88. Tschermak-Woess E. Myrmecia reticulata as a phycobiont and free-living Trebouxia – the problem of Stenocybe septata // Lichenologist. – 1978. – 10. – P. 69–79. Tschermak-Woess E. Elliptochloris bilobata, gen. et spec. nov., der Phycobiont von Catole- chia wahlenbergii // Plant Syst. Evol. – 1980. – 136. – S. 63–72. Tschermak-Woess E. The algal partner // CRC Handbook of Li chenology. – Boca Raton, Fla.: CRC Press, 1989. – P. 39–92. Tschermak-Woess E., Plessl A. über zweierlei Typen der sukzedanen Teilung und ein auf - fallendes Teilungsverhalten des Chromatophors bei einer neuen Protococcale Myrmecia pyriformis // Österr. Bot. Zeit. – 1948. – 95. – S. 103–109. Van den Hoek C., Mann D.G., Jahns H.M . Algae: an introduction to phycology . – Cam- bridge (UК): Cambridge Univ. Press, 1995. – 628 p. Vischer B. Reproduction und systematische Stellung einiger Rinden - und Bodenalgen // Schweiz. Zeitsch. Hydrol. – 1960. – XXII. – S. 329–349. А.А. Войцехович, Т.И. Михайлюк, Т.М. Дариенко 26 ISSN 0868-8540 Algologia. 2011. V. 21. N 1 Vitikainen O. Taxonomic revision of Peltigera (lichenized Ascomycotina) in Europe // Acta Bot. Fenn. – 1994. – 152. – P. 1–96. Vinogradova O.N., Kovalenko O.V., Wasser S.P. et al. Algae of the Mount Carmel National Park (Israel) // Альгология. – 1995. – 5, N 2. – Р. 178–192. Voytsekhovich A., Darienko T. Lichen photobionts from granite outcrops of the South Ukraine / XVII Intern. Bot. Congr .: Abstracts. – Vienna, Auastria (17–23 July 2005). – P. 516–517. Wasser S.P., Nevo E., Vinogradova O.N. et al. Contribution to study of a lgae, fungi and mosses in „Evolution Canyon“ at Nahal Oren, mount Carmel natural preserve, Israel // Укр. бот. журн. – 1995. – 52, N 3. – P. 354–371. Zeitler I. Untersuchungen über die Morphologie, Entwicklungsgeschichte und Systematik von Flechtengonidien // Österr. Bot. Zeit. – 1954. – 101. – S. 453–483. Zoller S., Lutzoni F. Slow algae, fast fungi: exceptionally high nucleotide substitution rate differences between lichenized fungi Omphalina and their symbiotic green algae Coc- comyxa // Mol. Phyl. Evol. – 2003. – 29. – P. 629–640. Получена 12.06.09 Рекомендовал к печати И.Ю. Костиков A.A. Voytsekhovich, T.I. Mikhailyuk, T.M. Darienko N.G. Kholodny Institute of Botany, National Academy of Sciences of Ukraine, 2, Tereshchenkovskaya St., 01001, Kiev, Ukraine LICHEN PHOTOBIONTS. 1: BIODIVERSITY, ECOPHYSIOLOGY AND CO-EVOLUTION WITH THE MYCOBIONT According to published data, 147 algal species can be lichenized with asco - and basidiomy- cetes. Most of these algal species belonged to the Chlorophyta (108 species) and Cyanopro- karyota (36). Two different lichenization types can be distinguished (facultative and obl i- gate). Most photobionts are facultative and can therefore also occur free -living in terrestrial habitats. In contrast, some species of the genera Trebouxia Puym., Asterochloris Tscherm.- Woess, Coccomyxa Schmidle, and Pseudococcomyxa Korschikov are only known as lichen photobionts; however, if these species are obligate photobionts, is stil l under controversial discussion. The morphology and life cycle of algae changed during the process of licheniz a- tion, whereas ultrastructure of algal and fungal components had not any conside rable changes. The co-evolution of both partners in the lichen as sociation led to physiological adaptations of both mycobiont and photobiont and result that both function as single orga n- ism. It is known that the photobiont is responsible for the water exchange and the transfer of carbohydrates within the lichen associat ion whereas the mycobiont forms the typical a l- gal-hyphae connection and regulates the synthesis of secondary metabolites. K e y w o r d s : lichens, photobiont, mycobiont, symbiosis, co -evolution.

Фотобионты лишайников. 1: разнообразие, экологические особенности, взаимоотношения и пути совместной эволюции с микобионтом

Institution

Ähnliche Einträge