Buchumschlag

Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений

Рассмотрен спектр генов, детерминирующих различные пути биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (ИУК), идентифицированных у Arabidopsis: TRP1 гена антранилатфосфорибозилтрансферазы 1, TRP3 гена триптофансинтетазы и семейства NIT генов нитрилаз, катализирующих триптофан-независимый путь биосинтеза ИУК...

Ausführliche Beschreibung

Gespeichert in:
Bibliographische Detailangaben
Veröffentlicht in:Біополімери і клітина
Datum:2005
Hauptverfasser: Цыганкова, В.А., Галкина, Л.А., Мусатенко, Л.И., Сытник, К.М.
Format: Artikel
Sprache:Russisch
Veröffentlicht: Інститут молекулярної біології і генетики НАН України 2005
Schlagworte:
Огляди
Online Zugang:https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/155138
Tags: Tag hinzufügen
Keine Tags, Fügen Sie den ersten Tag hinzu!
Назва журналу:Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
Zitieren:Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений / В.А. Цыганкова, Л.А. Галкина, Л.И. Мусатенко, К.М. Сытник // Біополімери і клітина. — 2005. — Т. 21, № 2. — С. 107-133. — Бібліогр.: 220 назв. — рос.

Institution

Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
_version_ 1860171071363219456
author Цыганкова, В.А.
Галкина, Л.А.
Мусатенко, Л.И.
Сытник, К.М.
author_facet Цыганкова, В.А.
Галкина, Л.А.
Мусатенко, Л.И.
Сытник, К.М.
citation_txt Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений / В.А. Цыганкова, Л.А. Галкина, Л.И. Мусатенко, К.М. Сытник // Біополімери і клітина. — 2005. — Т. 21, № 2. — С. 107-133. — Бібліогр.: 220 назв. — рос.
collection DSpace DC
container_title Біополімери і клітина
description Рассмотрен спектр генов, детерминирующих различные пути биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (ИУК), идентифицированных у Arabidopsis: TRP1 гена антранилатфосфорибозилтрансферазы 1, TRP3 гена триптофансинтетазы и семейства NIT генов нитрилаз, катализирующих триптофан-независимый путь биосинтеза ИУК из предшественника индол-3-ацетонитрила; CYP79B и CYP83B1 генов (членов семейства генов цитохромов Р450), контролирующих биосин­тез ИУК из триптофана; генов ферментов, катализирующих биосинтез ИУК из индолил-3-масляной кислоты: РХА1 и РЕХ14 генов пероксисомных мембранных белков – членов семейства ABC-ATРаз, РЕХ5 и РЕХ7 генов цитоплазматических белков-рецепторов, генов пероксисомных матриксных белков-ферментов (асхЗ гена ацил-СоА оксидазы, aiml гена многофункционального белка и ped1 гена тиолазы); генов ферментов, катализирующих образование конъюгатов ИУК и их гидролиз: генов IAGLc синтетазы, lAInos трансферазы, серинкарбоксипептидаз-подобной lAInos ацилтрансферазы и IAR3 гена ИУК-Ала гидролазы. Представлены номенклатура и классификация ауксин-регулируемых генов, ответственных за клеточное деление: генов циклинов и циклинзависимых протеинкиназ, а также генов многочисленного семейства митоген-активируемых протеинкиназ. Подробно рассмотрены ауксин-регулируемые гены ферментов, участвующих в биосинтезе и гидролизе полисахаридных компонентов стенок клеток растений в период их роста растяжением: El ген эндо-1,3:1,4-β-D-глюканазы и ЕХОII ген экзо-β-D-глюканазы, много­ численные семейства ХЕТ генов ксилоглюкановых эндотрансгликозилаз, ZeEXP генов экспансинов, AtFUT генов ксилоглюкан-специфических β-1,6- и β-1,2-фукозилтрансфераз и гликозилтрансфераз, CSL генов ксилоглюкановых глюкансинтетаз и β-1,4-маннансинтетаз, MUR генов ксилоглюкано­вых галактозилтрансфераз, а также AtXTl ген и гомологичные AtGT2-7 гены ксилоглюкановых ксилозилтрансфераз у Arabidopsis; XS1 ген ксилансинтетазы у риса и GS1 ген глюкансинтетазы у кукурузы. Обсуждается роль структурного белка клеточной стенки — экстенсина (кодируемого ауксин-регулируемым HRGP геном) в защите растений от патогенов и неблагоприятных факторов внешней среды. В огляді розглянуто спектр генів, які детермінують різні шляхи біосинтезу індоліл-3-оцтової кислоти (ІОК), іденти­фікованих у Arabidopsis: TRP1 гена антранілатфосфорибозил-трансферази 1, TRP3 гена триптофансинтази і родини NIT генів нітрилаз, що каталізують триптофан-незалежний шлях біосинтезу ІОК із попередника індол-3-ацетонітрилу; CYP79B та CYP83B1 генів (членів родини генів цитохромів Р450), які контролюють біосинтез ІОК із триптофану; генів фермен­тів, що каталізують біосинтез ІОК з індоліл-3-масляної кислоти: РХА1 і РЕХ14 генів пероксисомних мембранних білків – членів родини АВС-АТРаз, РЕХ5 і РЕХ7 генів цитоп­лазматичних білків-рецепторів, генів пероксисомних матриксних білків-ферментів (асхЗ гена ацил-СоА оксидази, аіті гена багатофункціонального білка і pedl гена тіолази); генів фер­ментів, що каталізують утворення кон'югатів ІОК та їхній гідроліз: генів IAGLc синтази, IAInos трансферази, серинкарбоксипептидаз-подібної IAInos ацилтрансферази і IAR3 гена ІОК-Ала гідролази. Представлено номенклатуру і класифі­кацію генів, які регулюються ауксином і відповідають за клітинний поділ генів циклінів та циклін-залежних протеїн- кіназ, а також генів численної родини мітоген-активованих протеїнкіназ. Детально розглянуто гени ферментів, що регуюються ауксином і беруть участь у біосинтезі і гідролізі полісахаридних компонентів стінок клітин рослин у період їхнього росту розтягненням: ЕІ ген ендо-1,3:1 A-β-D-глюканази і ЕХОІІ ген екзо-β-D-глюканази, численні родини ХЕТ генів ксилоглюканендотрансглікозилаз, ZeEXP генів експансинів, AtFUT генів ксилоглюкан-специфічних β-1,6- і β-1,2-фукозил-трансфераз і глікозилтрансфераз, CSL генів ксилоглюканглюансинтаз та β-1,4-манансинтаз, MUR генів ксилоглюканових галактозилтрансфераз, а також AtXTl ген і гомологічні AtGT2-7 гени ксилоглюканових ксилозилтрансфераз у Arabi­dopsis; XS1 ген ксилансинтази у рису та GS1 ген глюкансинтази у кукурудзи. Обговорюється роль структурного білка клітинної стінки – екстенсину (що кодується HRGP геном, який регулюється ауксином) у захисті рослин від патогенів і несприятливих факторів довкілля. In the review a spectrum of enzymes' genes determining different ways of indole-3-acetic acid (IAA) biosynthesis identified at Arabidopsis is given: the TRP1 gene of antranilat phosphoribosyttransferase I, TRP3 gene of tryptophane synthase and family NIT genes of nitrilase, catalysing tryptophane-independent way of IAA biosynthesis from precursor indole-3-acetonitrile; CYP79B and CYP83BI genes (members of family cytochromes P450 genes), controlling IAA biosynthesis from tryptophane; the enzymes' genes, catalysing of the IAA biosynthesis from indole-3-butyric acid: the PXAl and PEX14 genes of peroxisomal membrane proteins – the ABC-ATPas family members, the PEX5 and PEX7 genes of cytoplasmic protein receptors, genes of peroxisomal matrix proteinsenzymes (acx3 gene of acyl-CoA oxidase, aiml gene of multifun­ctional protein and pedl gene of thiolase); enzymes' genes cata­lysing synthesis of lAA-conjugates and their hydrolysis – the genes of IAGLc synthase, IAInos transferase, serin carboxypeptidase-like lAInos acyltransferase and IAR3 gene of lAA-Ala hydrolase. The nomenclature and classification of the auxin-regulated genes res­ponsible for the cell division are presented: cyclin genes and activated by them cyclin-dependent protein kinases, as well as genes of numerous family of mitogen-activated protein kinases. The auxin-induced genes of enzymes participating in biosynthesis and hydrolysis of polysaccharides components of plant cell walls in the period of their growth by extension are considered in detail: the EI gene of endo-1,3:1,4-β-D-glucanase and EXOII gene of exo-β-D-glucanase, numerous families XET genes of xyloglucan endotransglycosylases, ZeEXP genes of expansins, AtFUT genes of xyloglucan-specific β-1,6- and β-1,2-fucosy[transferases and glycosyltransferases, CSL genes of xyloglucan gtucan synthases and β-1,4-mannan synthases, MUR genes xyloglucan galactosyltransferases as well as AtXTl gene and homologous AIOT2-7 genes xyloglucan xylosyltransferases at Arabidopsis; the XS1 gene of xylansynthase at rice, and also GS1 gene of glucansynthase at corn. A possible role of cell wall protein — extensin (encoded by the auxin-regulated HRGP gene) in the plants defence from pathogens and unfavourable factors of external environment is discussed.
first_indexed 2025-12-07T17:58:55Z
format Article
fulltext ISSN 0233-7657. Бюгошмери i клггина. 2005. T. 21. № 2 Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений В. А. Цыганкова, Л. А. Галкина, Л. И. Мусатенко, К. М. Сытник Институт биоорганической химии и нефтехимии HAH Украины Ул. Мурманская, 1, Киев, 02094, Украина Институт ботаники им. Н. Г. Холодного HAH Украины Ул. Терещенковская, 2, Киев, 01004, Украина Рассмотрен спектр генов, детерминирующих различные пути биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (МУК), идентифицированных у Arabidopsis: TRP1 гена антранилатфосфорибозилтранс- феразы 1, TUPI гена триптофансинтетазы и семейства NIT генов нитрилаз, катализирующих триптофан-независимый путь биосинтеза ИУК из предшественника индол-3-ацетонитрила; CYP79B и CYP83B1 генов (членов семейства генов цитохромов Р450), контролирующих биосин­ тез ИУК из триптофана; генов ферментов, катализирующих биосинтез ИУК из индолил-3-мас- ляной кислоты: РХА1 и РЕХ14 генов пероксисомных мембранных белков — членов семейства ABC-AT Раз, РЕХ5 и РЕХ7 генов цитоплазматических белков-рецепторов, генов пероксисомных матриксных белков-ферментов (асхЗ гена ацил-СоА оксидазы, aiml гена многофункционального белка и pedí гена тиолазы); генов ферментов, катализирующих образование конъюгатов ИУК и их гидролиз: генов IAGLc синтетазы, lAInos трансферазы, серинкарбоксипептидаз-подобной lAInos ацилтрансферазы и IAR3 гена ИУК-Ала гидролазы. Представлены номенклатура и классификация ауксин-регулируемых генов, ответственных за клеточное деление: генов циклинов и циклинзависимых протеинкиназ, а также генов многочисленного семейства митоген-активиру- емых протеинкиназ. Подробно рассмотрены ауксин-регулируемые гены ферментов, участвующих в биосинтезе и гидролизе полисахаридных компонентов стенок клеток растений в период их роста растяжением: El ген эндо-1,3:1,4-р~-0-глюканазы и ЕХОП ген экзо-^-О-глюканазы, много­ численные семейства ХЕТ генов ксилоглюкановых эндотрансгликозилаз, ZeEXP генов экспансинов, AtFUT генов ксилоглюкан-специфических В-1,6- и fi-1,2-фукозилтрансфераз и гликозилтрансфераз, CSL генов ксилоглюкановых глюкансинтетаз и ¡3-1,4-маннансинтетаз, MUR генов ксилоглюкано­ вых галактозилтрансфераз, а также AtXTl ген и гомологичные AtGT2-7 гены ксилоглюкановых ксилозилтрансфераз у Arabidopsis; XS1 ген ксилансинтетазы у риса и GS1 ген глюкансинтетазы у кукурузы Обсуждается роль структурного белка клеточной стенки — экстенсина ( кодируемого ауксин-регулируемым HRGP геном) в защите растений от патогенов и неблагоприятных факторов внешней среды Ключевые слова: гены биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (ИУК); ауксин-регулируемые гены, ответственные за деление и растяжение клеток растений. Введение. Сведения о наличии гормональной регу- ляторной системы у растений появились более ста лет назад. В первых опубликованных работах ис- © В. А ЦЫГАНКОВА, Л А. ГАЛКИНА, Л И. МУСАТЕНКО, К. М. СЫТНИК, 2005 следователями сделаны предположения о существо­ вании эндогенных механизмов контроля роста и развития растений, основанные лишь на эмпириче­ ских, фрагментарных данных о функционально коррелятивной взаимосвязи между разными орга- 107 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. нами растения [1 ]. Фактами, подтверждающими эту взаимосвязь, являются описанные в этих ран­ них публикациях многочисленные физиологиче­ ские процессы, такие как усиление роста боковых почек при отделении главной верхушечной [2], ускорение прорастания семян при отделении их от плодов [3 ], прекращение тропизмов колеоптилей в случае декапитирования их апикальных зон [4], прекращение распада крахмала при удалении заро­ дышей [5], нарушение роста почек при частичной дефолиации листьев [6 ], замедление процесса ста­ рения листьев и стеблей при удалении репродук­ тивных органов у растений [7]. В дальнейшем на основании этих наблюдений были высказаны пред­ положения о том, что взаимодействия между от­ дельными органами растений могут опосредоваться химическими соединениями, названными впослед­ ствии фитогормонами. Существенный прогресс в данной области до­ стигнут с развитием органической химии. Первый ауксин — индолил-3-уксусная кислота (ИУК), на­ званный гормоном роста, выделен и идентифициро­ ван выдающимся украинским биологом, основате­ лем учения о фитогормонах Холодным в 1928 г. [8, 9 ]. Почти одновременно и независимо аналогичные экспериментальные исследования были проведены и теоретически обоснованы голландским физиоло­ гом Вентом. В результате сформулирована общая гормональная теория тропизмов, известная в науч­ ной и учебной литературе как теория Холодного- Вента. Классическая концепция фитогормона как химического мессенджера, который синтезируется в одной части растения, перемещается в другую и влияет на различные физиологические процессы, впервые изложена в 1937 году Вентом и Тиманном [10]; позже, в 1960 году, Тиманн терминологиче­ ски дополнил концепцию фитогормонов как орга­ нических веществ, действующих в небольших ко­ личествах [11]. Следует отметить, что с момента открытия Дарвиным явления тропизма и на протяжении последующих десятилетий считалось, что ИУК яв­ ляется главным регуляторным гормоном на всех этапах онтогенеза растений, а экспериментальные данные, свидетельствующие о существовании дру­ гих физиологически активных соединений, регули­ рующих процессы пролиферации и дифференциа­ ции клеток, подвергались сомнению вплоть до 50-х годов прошлого столетия. В последующие годы были идентифицированы новые классы фитогормонов: гиббереллины, цито- кинины, этилен и абсцизовая кислота, которые первоначально рассматривались физиологами как агенты, изменяющие действие ауксина [12]. Одна­ ко позже было доказано, что эти соединения сами по себе являются фитогормонами, а результаты многочисленных исследований, свидетельствующие о перекрестном регуляторном действии пяти фито­ гормонов, позволили ученым сформулировать кон­ цепцию о существовании у растений эндогенной интегральной регуляторной фитогормональной сис­ темы. Открытия последних лет в области фитогормо- нологии, достигнутые благодаря использованию но­ вых методов химического и молекулярно-биологи- ческого анализов, дополнили список пяти класси­ ческих фитогормонов новыми, нетрадиционными регуляторами роста растений, получившими впос­ ледствии статус фитогормонов: олигосахаридами, жасмонатами, салицилатами, полиаминами [13— 15], тургоринами, стиролами [16]; гормоноподоб- ными веществами двойного ауксин-цитокининового действия (к которым относятся брассиностероиды [15] и обнаруженный в цветковых растениях фузи- кокцин [17]); раневыми гормонами (некрогормон, травматин) — соединениями, возникающими на поврежденных и раневых поверхностях и способст­ вующими их заживлению (предполагается, что функцию раневых гормонов, кроме известной, но мало распространенной травматиновой кислоты, выполняют ауксины и цитокинины) [18]; гормона­ ми цветения — верналином и флоригеном. Предположение о существовании флоригена впервые высказано в 1937 г. выдающимся русским биологом Чайлахяном [18]. Дальнейшие работы Чайлахяна позволили сделать вывод о том, что флориген представляет собой комплекс фитогормо­ нов, в состав которого входят: гиббереллины и антензины (группа факторов цветения), образую­ щиеся в результате возрастных изменений или под влиянием факторов внешней среды (фотопериоди­ ческая индукция и др.) и инициирующие формиро­ вание цветочных органов (как предполагают, гиб­ береллины необходимы длиннодневным растениям, которым для зацветания требуется достаточно длинный световой период суток, антензины же стимулируют цветение короткодневных растений и местом их образования являются листья). Гормон цветения верналин выявлен Мельхер- сом в 1939 г. Установлено, что местом его биосин- 108 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ теза являются зародыши прорастающих семян, де­ лящиеся клетки верхушечных меристем взрослых (двулетних) растений, подверженных на протяже­ нии некоторого времени воздействию низких тем­ ператур, например, зимних холодов. Выявлены и другие негормональные соедине­ ния природного происхождения, оказывающие как стимулирующее действие (например, обладающие ауксиновой активностью фенолкарбоновые кисло­ ты — феруловая, ванилиновая, кофейная, произ­ водные мочевины, которым присущи свойства ци- токининов, калориген, О-пинитол, гликозиды ген- тизиновой кислоты, дигидрокониферол, а также некоторые витамины — аскорбиновая кислота, тиа­ мин и никотиновая кислота), так и проявляющие ингибирующую активность фенольные соединения (в частности, нарингенин, кумарин, скополетин, хлорогеновая и коричная кислоты). Идентифици­ рован также широкий ряд соединений, оказываю­ щих регулирующее действие на стадии покоя у растений [1, 18]. Значительные успехи достигнуты-физиологами в изучении путей биосинтеза большинства классов фитогормонов, а также механизма их действия на молекулярном уровне. С помощью эпистатического и мозаичного методов генетического анализа, а также молекулярно-биологическими методами [19, 20] определены гены биосинтеза всех классов фи­ тогормонов (т. е. гены предшественников фитогор­ монов, а также регуляторных белков-ферментов, участвующих в каскадном механизме регуляции всех этапов синтеза фитогормонов); изучены пути передачи сигналов от фитогормонов по цепи: ре­ цепторы — вторичные мессенджеры — специфиче­ ские гены. Исследованы механизмы сигнальных взаимодействий между разными классами фитогор­ монов и раскрыта их физиологическая роль в регуляции онтогенетических стадий развития рас­ тений (как эмбриональной, так и постэмбриональ­ ной) . Подробно изучена роль фитогормонов в регу­ ляции ключевых процессов дифференцировки кле­ ток: в процессах деления и растяжения клеток (например, идентифицированы фитогормон-регу- лируемые гены и их продукты — ферменты, участ­ вующие в гидролизе и биосинтезе компонентов клеточной стенки при росте клеток растяжением, а также в регуляции митотического цикла клеток растений). Раскрыто участие фитогормонов в фото- морфогенетических процессах, в повышении устой­ чивости растений к неблагоприятным факторам окружающей среды и к патогенам. Перспективны­ ми направлениями для практического использова­ ния достижений в области фитогормонологии явля­ ются: 1) создание новых мутантных линий растений с нарушенным или сниженным биосинтезом того или иного фитогормона и, наоборот, получение трансгенных растений, гиперэкспрессирующих тот или иной фитогормон для придания растению сель­ скохозяйственно полезных признаков (этими спо­ собами можно: корректировать все этапы онтогене­ за, регулируя сроки прорастания семян, вегетации, цветения, опадения плодов и повышать урожай­ ность культур; создавать сверхустойчивые к пато­ генам и неблагоприятным факторам окружающей среды линии растений за счет стимуляции фитогор- монами синтеза защитных соединений); 2) получение новых физиологически активных соединений, обладающих регулирующей рост ак­ тивностью, сходной с таковой фитогормонов, спо­ собных индуцировать суперсинтез лекарственных соединений в культурах клеток и тканей растений in vitro; 3) создание новых недорогостоящих синтетиче­ ских регуляторов роста растений с механизмом физиологического действия, аналогичным таковому природных фитогормонов. В предлагаемом обзоре обобщены и системати­ зированы многочисленные литературные данные о физиологической роли ауксинов в регуляции росто­ вого процесса, генах биосинтеза ауксинов, а также ауксин-регулируемых генах, контролирующих кле­ точный цикл и процесс растяжения клеток. Роль ауксинов в развитии растений. Аукси­ ны — это фитогормоны, образующиеся в верхуш­ ках колеоптилей, верхушках побегов, молодых ли­ стьях, пыльце, плодах, в активном камбии и в кончиках корней. В различных тканях побегов ауксины чаще движутся базипетально (т. е. от морфологически апикальной к базальной зоне), чем акропетально (от базальной к апикальной зоне) [21—24]. Самым распространенным в расти­ тельном мире ауксином является ИУК; обнаруже­ ны также другие вещества индольной природы, являющиеся предшественниками ИУК: индолила- цетальдегид, индолилэтанол, индолилпировиног- радная, индол ил мол очная, индолил-3-масляная (ИМК), а также фенилацетиловая кислоты. Выяв­ лено, что у представителей семейства крестоцвет­ ных содержится индол-3-ацетонитрил (ИАН), а 109 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. природным ауксином семейства РаЪасеае является 4-хлороиндолил-З-уксусная кислота [13, 25]. Часть содержащейся в растениях ИУК присутствует в виде конъюгатов, особенно в сухих семенах (на­ пример, в эндосперме многих злаковых и бобовых культур в большом количестве содержатся сложные эфиры ИУК с глюкозой, аминокислотами, пептида­ ми, гликопротеинами, инозитолом и глюканом, способные подвергаться гидролизу, ферментолизу или аутолизу) [26]. Конъюгаты ауксинов обычно являются резервом запасных (гликозиды) или об­ ладающих детоксикационными свойствами (амино­ кислоты или белковые комплексы) форм ауксинов. В растениях содержатся вещества неиндольной природы, такие как фенилуксусная кислота, кото­ рые также обладают активностью, свойственной ауксину [25]. Физиологические эффекты ауксинов [13, 24]: — стимулируют растяжение клеток в колеоп- тилях и побегах (для стимуляции роста клеток необходимы концентрации ауксинов, обычные для тканей—10" 8—КГ" моль/л). На молекулярном уровне стимуляция растяжения клеток связана с усиленным перемещением белков-ферментов из цитоплазмы в клеточную стенку, вызывающих ее расщепление и растяжение под действием тургора; — активируют деление клеток камбия (суще­ ствует прямая взаимосвязь между распусканием почек и деятельностью камбия у деревьев: удале­ ние почек приводит к отсутствию вторичного роста в ширину). У двудольных травянистых растений вторичный рост в ширину индуцируется ауксином, поступающим в стебель из молодых листьев и верхушечной почки; — апикальное доминирование: транспортируе­ мые вниз из верхушечной почки ауксины тормозят рост боковых почек; ауксины, синтезирующиеся в апексе корня, стимулируют образование боковых корней; — ускоряют завязывание плодов (наиболее ак­ тивными продуцентами ауксинов в развивающемся плоде являются семяпочки); — препятствуют процессу отделения листьев: поступающие из черешка ауксины ингибируют ак­ тивность полисахаридных гидролаз (эндополига- лактуроназы и целлюлазы—/?-1,4-глюканазы), синтезирующихся в отделительной ткани основа­ ния листового черешка при высоких концентраци­ ях этилена; противоположный эффект индукции этого процесса отмечен при поступлении ауксинов из верхушечного побега. Реакция отделительной ткани определяется градиентом концентрации аук­ сина между тканями черешка и верхушечного по­ бега. Гены биосинтеза ауксинов. Известно, что спе­ цифические опухолевые образования «корончатые галлы», а также «бородатые корни» в растительных тканях, зараженных Agrobacterium tumefaciens и А. rhizogen.es, содержащих 77 и Ri плазмиды соответ­ ственно, являются результатом экспрессии плаз- мидных генов, кодирующих биосинтез ИУК [27]: tms генов A. tumefaciens и аих генов A. rhizogenes. Эти гены кодируют обычно отсутствующие у вы­ сших растений ферменты триптофан-2-монооксиге- назу и индол-3-ацетамидгидролазу, катализирую­ щих биосинтез ИУК из триптофана [25 ]. В клетках растений, трансформированных A. tumefaciens, синтез ИУК происходит специфически: триптофан вначале превращается в индол-3-ацетамид, из ко­ торого затем и синтезируется ИУК. При трансфор­ мации растений (например, табака, баклажана, томата) другими бактериями (Pseudomonas syrin- gae и Antirrhinum majus DefH9) наблюдается спе­ цифическая гиперэкспрессия iaaM и iaaH генов, проявляющаяся в усилении элонгации гипокотилей и ускоренном развитии плодов из неопыленных семяпочек в результате поступления в них боль­ ших количеств ИУК [28 ]. Как выяснено, ген iaaM кодирует триптофанмонооксигеназу — фермент, участвующий в превращении триптофана в индол- 3-ацетамид, биотрансформирующийся впоследст­ вии у растений в ИУК. Показано также, что проростки Arabidopsis и табака, трансформирован­ ные геном iaaL бактерий Pseudomonas savastonoi (кодирующим фермент ИУК лизинсинтетазу), имеют короткие гипокотили из-за уменьшения ко­ личества свободной ИУК вследствие образования конъюгатов ИУК с лизином [29 ]. Существуют различные пути естественного би­ осинтеза ИУК, характерные для растений; в неко­ торых из них используется триптофан в качестве производного соединения из индола или ранних предшественников. Генетический анализ биосинте­ за ИУК у Arabidopsis и кукурузы выявил, что ИУК является промежуточным соединением в антрани- лат-триптофановом пути биосинтеза [30, 31]. Предполагают, что существуют различные пути биосинтеза ИУК из триптофана: через индолил-3- пировиноградную кислоту, ИМК, триптамин и ин- дол-3-ацетальдоксим [25, 31, 32]. П О http://rhizogen.es ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ Исследования ауксотрофных по триптофану мутантов растений показали, что биосинтез ИУК может также происходить по триптофан-независи­ мому пути с участием предшественника И АН, первоначально идентифицированного у семейства Cruciferae. Например, обнаружено, что у мутиро­ ванных trp3-l и trp2-J ауксотрофных по триптофа­ ну растений Arabidopsis и кукурузы аккумулиру­ ются высокие уровни индол-3-глицерофосфата и И АН, в то время как уровень свободной ИУК остается нормальным [32]. На основании этих данных, а также результатов экспериментов в бес­ клеточной системе из незрелого эндосперма куку­ рузы, показавших превращение радиоактивно ме­ ченного индола в ИУК, предложен триптофан-не­ зависимый путь биосинтеза ИУК из индола или индол-3-глицерофосфата [25, 31—33]. В настоящее время определены гены основных ферментов, участвующие в биосинтезе ИУК у триптофановых ауксотрофов: TRP1 ген антрани- латфосфорибозилтрансферазы, превращающей ант- ранилат в 5-фосфорибозилантранилат, и TRP3 ген триптофансинтазы а, катализирующей превраще­ ние индол-3-глицерофосфата в индол [30, 34]. Образующийя на последующих стадиях ИАН пре­ вращается в ИУК с помощью фермента нитрилазы (NIT), которую кодируют по меньшей мере четыре гена [35]. Например, в ряде исследований обнару­ жено, что гиперэкспрессия гена NIT2 в трансген­ ных проростках табака [36] и Arabidopsis [37] оказывает незначительный эффект на растения, а также на содержание в них ИУК при воздействии экзогенного ИАН вследствие того, что уровень синтеза эндогенного ИАН лимитирован. В то же время гиперэкспрессия генов NIT1 и NIT2 также при действии экзогенного ИАН во взрослых расте­ ниях Arabidopsis проявляется в существенном сни­ жении общего содержания ИУК (свободной и ее конъюгатов) [37]. Исследования разных путей биосинтеза ИУК выявили, что ИАН может также являться продук­ том ферментативного гидролиза (осуществляемого NIT3) индолгликозилатов, образующихся при триптофановом пути биосинтеза ИУК. Установле­ но, что на первом этапе из триптофана под дейст­ вием фермента — члена семейства цитохромов Р450 (монооксигеназ), кодируемого геном CYP79B, синтезируется общий предшественник ИУК и ин­ долгликозилатов — индол-3-ацетальдоксим, из ко­ торого в дальнейшем образуется как ИУК, так и ее Триптофан Индолгликозилаты ИУК Рис. 1. Схема биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (ИУК), из триптофана [38]: фермент — член семейства цитохромов Р450 (монооксигеназ), кодируемый геном CYP79B, катализиру­ ет синтез индол-3-ацетальдоксима — общего предшественника ИУК и ее конъюгатов — индолгликозилатов, синтез которых катализирует другой фермент из семейства цитохромов Р450, кодируемый геном CYP83B1 конъюгаты — индолгликозилаты (в частности, глю- кобрассицин). Синтез последних катализирует дру­ гой фермент из семейства цитохромов Р450, коди­ руемый геном CYP83B1 [38, 39]. Полученные дан­ ные свидетельствуют об участии CYP83B1 в контроле гомеостаза эндогенной ИУК (рис. 1). Как свидетельствуют результаты генетического анализа, мутации CYP83BJ гена rntl-1 являются аллельными и фенотипически подобными sur-2 (super root 2) мутантам (аккумулирующим высокие уровни концентрации свободной ИУК и в то же время низкие — конъюгированной ИУК), у кото­ рых наблюдается усиление апикального доминиро­ вания и гиперэлонгация гипокотилей [40]. Противоположный rntl-1 мутантам фенотип наблюдается у растений Arabidopsis с эктопической гиперэкспрессией CYP83B1 кДНК под 35Б-промо- тором, которые фенотипически подобны axrl му- тантным растениям с уменьшенным апикальным доминированием, короткими гипокотилями и сни­ женной фертильностью, что обусловлено редуциро­ ванной чувствительностью этих растений к аукси­ ну [41 ]. Установлено, что при нормальных условиях экспрессия CYP83B1 гена наблюдается в корнях, листьях, стеблях, цветках и тычинках [42], а при стрессовых факторах (вызванных повреждениями или дегидратацией) и под действием ауксина уси- 111 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. ление экспрессии CYP83B1 гена происходит пре­ имущественно в корнях [43 ]. В промоторе CYP83B1 гена идентифицированы четыре ауксин- ответных cís-элемента, что подтверждает регуля­ цию экспрессии гена CYP83B1 ауксином [44]. В последнее время появились данные о том, что в регуляции катаболизма ИУК значительную роль играют пероксисомы, являющиеся важными органеллами, участвующими в липидном метабо­ лизме, фиксации азота, фотореспирации и разру­ шении перекиси водорода; они также служат мес­ тами поздних этапов биосинтеза жасмоновой кис­ лоты и ИУК у растений [45, 46]. Пероксисомы активны на всем протяжении онтогенеза растений: от эмбриогенеза, прорастания семян и развития цветков до фазы старения. Недавними исследова­ ниями выявлены ведущая роль пероксисом в фото­ морфогенезе и их защитные функции при воздей­ ствии абиотических стрессовых факторов: фермен­ ты пероксисом участвуют в образовании и распаде реактивных соединений кислорода (ROS) — сиг­ нальных молекул, регулирующих экспрессию ядер­ ных генов и оказывающих повреждающе действие на клетку в случае их избыточного образования [47]. Установлено, что проростки и стареющие тка­ ни растений содержат специализированные перок­ сисомы — глиоксисомы, синтезирующие свыше 20 ферментов для ^-окисления жирных кислот (ЖК) и аминокислот. Образующийся в результате фер­ ментативного расщепления ЖК ацетил-коэнзим А (ацетил-СоА) превращается в сукцинат и транс­ портируется в митохондрии, где вступает в цикл реакций трикарбоксикислот с образованием углево­ дов [48]. Результаты экспериментов с меченым ауксином показали, что у различных видов расте­ ний довольно распространен способ биосинтеза ИУК из предшественника ИМК [49]. Поскольку при синтезе ИУК цепь ИМК сокращается на два углеродных атома, возникло предположение о том, что этот процесс происходит подобно /^-окислению ЖК в глиоксисомах. Как выяснено, ключевую роль в различных процессах пероксисомного биогенеза (включая об­ разование мембран, белковый импорт и пролифе­ рацию этих органелл) выполняют РХА и РЕХ белки [45, 46, 50]. Для подробного исследования молекулярных механизмов биосинтеза ИУК прове­ ден генетический анализ pxal мутантов Arabidop- sis, устойчивых к ингибирующему действию ИМК и синтетического ауксина 2,4-ДМ (2,4-дихлорофе- ноксимасляной кислоты) на элонгацию корней, однако способных нормально реагировать на воз­ действие ИУК, синтетических ауксинов 2,4-Д (2,4- дихлорофеноксиуксусной кислоты) и НУК (наф- тил-1-уксусной кислоты) [51]. У мутантных растений наблюдается замедле­ ние процессов прорастания и дальнейшего развития в среде для проращивания без сахарозы, что свиде­ тельствует о выраженных дефектах в пероксисом- ном /í-окислении ЖК и в отсутствии энергии, используемой растениями в период прорастания до начала процесса фотосинтеза. Поскольку биосинтез ИУК из ИМК происходит параллельно с процессом /З-окисления ЖК, следовательно, pxal мутанты являются ИМК-устойчивыми, так как не способны превращать ИМК в ИУК. Дефекты, проявляющие­ ся в ходе морфогенеза этих мутантов, указывают на то, что РХА1 ген играет онтогенетически важ­ ную роль. Молекулярно-биологическими методами уста­ новлено, что РХА1 ген кодирует уникальный пе- роксисомный АТР-связывающий кассетный мемб­ ранный белок — транспортер ЖК (ATP-binding cassette (ABC) protein), гомологичный членам су­ персемейства АВС-АТРаз, представляющих собой АТР-движущие помпы или каналы, транспортиру­ ющие разнообразные субстраты от небольших ионов до полипептидов с большой молекулярной массой (м. м.) через мембраны (у Arabidopsis, к примеру, идентифицировано свыше 100 АВС- транспортеров) [52]. Выяснено также, что РХА белок на 24—30 % идентичен двум пероксисомным мембранным АВС- транспортерам грибов ( P x a l p / P a 2 p / P a l l p и Pxa2p/Patlp) [53] и на 36—45 % — четырем АВС- транспортерам (РМР70/РХМР1, P70R, ALDP и ALDRP), обнаруженным у человека [54 ]. Мутации гомолога РХА1 — белка ALD (adrenoleukodystro- phy) являются летальными. У пациентов с синдро­ мами Зельвегера и X-ALD адренолейкодистрофии, ассоциирующимися с дефектами пероксисомного /^-окисления ЖК, аккумулируется большое количе­ ство длинноцепочечных ЖК в сыворотке крови и во всех тканях организма, что приводит к надпо­ чечной недостаточности и разрушению в централь­ ной нервной системе миелина [46, 54]. В синтезе последнего участвует также другой гомолог РХА1 белка — ABC белок Р-гликопротеин, транспорти­ рующий фосфолипиды (смешанные эфиры ЖК и 112 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ фосфорной кислоты с глицерином — глицерофос- фолипиды, такие как фосфатидилхолин, фосфати- дилэтаноламин, фосфатидилинозит, а также сфин- гофосфолипиды — производные церамида, сфинго- миелины) через плазматические мембраны [55]. Фосфолипиды в виде комплексов с белками и в свободном состоянии входят в состав мембран кле­ ток различных тканей, большое их количество присутствует в тканях головного мозга и перифери­ ческой нервной системы (цереброзиды, ганглиози- ды и др.). Гомология белка РХА1 по отношению к белку ALD и другим пероксисомным транспортерам, вы­ явленным как у человека, так и у грибов, свиде­ тельствует о том факте, что белок РХА1 участвует в транспорте ацил-СоА эфиров ЖК и ИМК из цитоплазмы в пероксисому для /^-окисления. Поскольку пероксисомы не имеют собственной ДНК, пероксисомные матриксные белки-ферменты (ПМБ), необходимые для ^-окисления ЖК, ИМК и др. пероксисомных процессов, синтезируются в ци­ топлазме, а затем экспортируются в* пероксисому [56]. Обнаружено, что ПМБ имеют N-терминаль- ные PTSs (peroxisomal targeting signals) последова­ тельности, определяющие их связывание с цито- плазматическими белками-рецепторами, которые у растений кодируются РЕХ5 и РЕХ7 генами, импор­ тирующими ПМБ в пероксисому с участием АТРаз мембран [46, 56]. Известно, что мутантные растения, устойчи­ вые к ингибирующему действию ИМК или ее синтетического аналога 2,4-ДМ (метаболизирую- щейся при /8-окислении в пероксисомах в ауксин 2,4-Д), являются дефектными в биосинтезе различ­ ных ПМБ, таких как ацил-СоА оксидаза (мутации асхЗ) [57 ], многофункциональный белок (мутации aimJ) [58] и тиолаза (мутации pedl) [59]. Выяс­ нено также, что поскольку процесс /з-окисления ЖК у растений происходит только в пероксисомах (у животных — в пероксисомах и митохондриях), мутации пероксисомных мембранных белков (через которые осуществляется транспорт ЖК в перокси­ сому) , а также белков-рецепторов (транспортирую­ щих ПМБ в пероксисому) могут нарушать /?-окис- ление ЖК, а также ИМК. Например, рех5 мутан­ ты, дефектные в синтезе цитоплазматического рецептора РЕХ5, нечувствительны к ИМК [51 ], а 2,4-ДМ-устойчивые ped2 мутанты являются дефек­ тными в синтезе пероксисомного мембранного бел­ ка РЕХ14 [60]. Рис. 2. Предполагаемая модель функции белка РХА1 у Ага- bidopsis [46]. Гомологичный белкам человека и грибов белок РХА1 локализуется в пероксисомной мембране и осуществляет транспорт ацил-СоА эфиров жирных кислот (ЖК-СоА), индо- лил-3-масляной кислоты (ИМК-СоА), а также 2,4-дихлорофе- ноксимасляной кислоты (2,4-ДМ-СоА) в пероксисому, где они превращаются в сукцинат, индолил-3-уксусную кислоту (ИУК) и 2,4-дихлорофеноксиуксусную кислоту (2,4-Д) соответственно. Устойчивые к воздействию ИМК и 2,4-ДМ мутантные растения являются дефектными по ацил-СоА оксидазе (асхЗ), мульти- функциональному белку (aiml) и тиолазе (pedl), что прямо доказывает участие этих ферментов в /3-окислении ИМК и 2,4-ДМ в пероксисоме На основании исследований ИМК- и 2,4-ДМ- устойчивых мутаций предложена гипотетическая модель пероксисомного превращения ИМК в ИУК, происходящего подобно процессу /3-окисления ЖК (рис. 2). В соответствии с данной схемой, белок РХА1 транспортирует ацил-СоА эфиры ЖК в пе­ роксисому, где они в процессе /3-окисления превра­ щаются в ацетил-СоА, метаболизирующийся в ре­ зультате ферментативного расщепления в сукцинат через глиоксилатный цикл [46, 48 ]. Так как pxal мутанты устойчивы к ИМК и ее аналогу 2,4-ДМ, возможно, что белок РХА1 экспортирует ацил-СоА эфиры ИМК и 2,4-ДМ в пероксисому для окисле­ ния в ИУК-СоА и 2,4-Д-СоА соответственно [51 ]. Эти соединения подвергаются гидролизу и в виде ИУК и 2,4-Д экспортируются из пероксисомы, вызывая в дальнейшем специфические фенотипи- 113 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. ческие эффекты, наиболее значительными из кото­ рых являются ингибирование элонгации главных или стержневых корней и инициация формирова­ ния латеральных или придаточных корней. Данные многих экспериментов, свидетельствующих о сти­ мулирующем действии ИМК и 2,4-ДМ на форми­ рование придаточных корней у диких типов расте­ ний и об отсутствии подобной морфологической реакции на воздействие ИМК и 2,4-ДМ у рха! мутантов, служат подтверждением предложенной гипотезы. Большое количество возможных путей биосин­ теза ИУК, образования ее конъюгатов, а также их распада свидетельствует о существовании комплек­ сного гомеостатического механизма, контролирую­ щего содержание этого фитогормона. В тканях растений ИУК в основном присутствует в виде конъюгатов с аминокислотами, пептидами или уг­ леводами, которые могут быть гидролизованы до свободной ИУК, причем вегетатативные органы характеризуются значительно меньшим количест­ вом свободных форм ИУК, а в генеративных (осо­ бенно в зрелых семенах) преобладают конъюгиро- ванные формы, являющиеся биологически неактив­ ными запасными формами ИУК и служащие для поддержания гормонального гомеостаза [25, 26, 61]. Например, при анализе содержания катаболи- тов ИУК в зернах кукурузы идентифицированы преимущественно содержащие эфирную связь конъюгаты: ИУК—глюкоза, ИУК—миоинозитол, ИУК—миоинозитолгликозиды, а также конъюгиро- ванные с ИУК целлюлозоглюканы — все вместе составляющие около 97—99 % от общего пула ИУК эндосперма семян [62]. Этерифицированная ИУК является преобладающим конъюгатом также в зернах риса (содержащих 62—70 % соединенных эфирной связью конъюгатов) [63 ], в жидком эндос­ перме каштана и семенах овса (содержащих 80 % конъюгированной ИУК) [64 ]. У многих растений в динамике изучено изменение содержания конъюга­ тов ИУК на разных этапах онтогенеза: например, на ранних стадиях развития семян фасоли макси­ мальный уровень этерифицированной ИУК состав­ ляет 35 %, а свободной — около 40 % от общего пула ИУК [65]; затем в течение созревания семян происходит снижение уровней этерифицированной ИУК (до 13 %) и свободной ИУК (до 6 %) от общего пула ИУК; на стадии полной зрелости преобладают конъюгаты ИУК, соединенные амид- ной связью с полипептидами и белками (80 % от общего пула ИУК) [66]. В отличие от фасоли, в семенах сои на стадии зрелости наиболее преобла­ дают конъюгаты ИУК с аминокислотами (аспарта- ты и глютаматы), имеющие более низкую м. м. [67]. При помощи методов газовой хроматографии и масс-спектрометрии идентифицированы катаболи- ты и конъюгаты ИУК на протяжении всего вегета­ тивного роста многих растений, включая АгаЫйор- да, кукурузу, табак, томаты, фасоль, сою, рис, овес, каштан, тополь, сосну [26, 68]. Например, при анализе различных тканей Arabidopsis с ис­ пользованием меченых стандартов: катаболита 2- оксииндол-3-уксусной кислоты, а также конъюга­ тов ИУК с аминокислотами (аспартатов, глютама- тов, комплексов ИУК с аланином и лейцином) показано, что в элонгирующих листьях и корнях присутствуют сравнительно высокие концентрации свободной ИУК и наивысшие — ИУК-аспартата, ИУК-глютамата и 2-оксииндол-З-уксусной кисло­ ты, в то время как конъюгаты ИУК с лейцином наиболее сконцентрированы в корнях, а конъюгаты ИУК с аланином — в аэральных тканях [68 ]. В процентном соотношении уровень этерифициро- ванных конъюгатов ИУК у АгаЫйор81з составляет 8—10 %, а уровень конъюгатов ИУК с аминокис­ лотами — около 2—3 % по отношению к общему пулу ИУК. Методами генетического и молекуляр- но-биологического анализов идентифицированы и клонированы гены ферментов, участвующих как в образовании различных конъюгатов ИУК, так и в их гидролитическом расщеплении. В частности, в незрелых семенах гороха и эндосперме кукурузы выявлены гены ферментов, катализирующих фор­ мирование этерифицированных конъюгатов ИУК: 1АС1х синтетазы, причастной к образованию слож­ ного эфира ИУК с глюкозой — 1-О-индол-З-аце- тил-/?-0-глюкозы [68 ], ИУК-мио-инозитолтранс- феразы (1А1по8 трансферазы), катализирующей последующий синтез ИУК-миоинозитола из пред­ шественника 1 -0-индол-3-ацетил-/?-0-глюкозы [69], идентифицирована семья серинкарбоксипеп- тидаз-подобных ацилтрансфераз, имеющих высо­ кую степень гомологии и подобия с 1А1по8 транс- феразой [70], а также гены гидролаз, обладающих специфичностью действия по отношению к опреде­ ленным комплексам ИУК—аминокислота, напри­ мер, кодирующих ИУК-Ала гидролазу (1А113) у АгаЫйор$1$ [25, 71 ]. 114 До недавнего времени считалось, что катабо­ лизм ИУК осуществляется только через окисли­ тельное декарбоксилирование под действием ИУК оксидазы. Однако, как выяснено, мажорный путь катаболизма ИУК in vivo проходит через окисление ИУК в 2-оксииндол-З-уксусную кислоту и последу­ ющее гликозилирование за счет присоединения 7- гидроксигруппы [72, 73]. Другой катаболический путь ИУК осуществляется через образование ком­ плекса ИУК—ацетиласпартат с последующим его окислением в диоксииндол-З-ацетиласпартат-З-О- гликозид [25]. Регуляторные механизмы контроля ауксина­ ми клеточного цикла. Известно, что морфогенети- ческая программа развития растений реализуется посредством двух основополагающих процессов: об­ разования de novo клеток в меристемах — митоза и последующего растяжения этих новосформирован- ных клеток [25, 74]. В настоящее время на моле­ кулярном уровне выяснены механизмы регуляции ауксином этих ключевых процессов дифференциа­ ции клеток. Регуляция ауксинами митотического цикла осуществляется с помощью гетеродимерных белко­ вых комплексов, состоящих из каталитической субъединицы — циклин-зависимой киназы (CDK) и регуляторной субъединицы — циклина. Циклины впервые идентифицированы в яйцах морского ежа (sea urchin eggs) как белки, количе­ ство которых увеличивается в течение интерфазы и затем снижается в процессе митоза или мейоза [75, 76]. Впоследствии циклины обнаружены у разных организмов, в том числе у грибов и челове­ ка. Выяснилось, что они содержат консервативную аминокислотную последовательность, известную как cyclin box [77, 78], необходимую для актива­ ции CDK [79 ]. Клеточный цикл эукариотной клет­ ки координируется последовательной активацией циклинами CDK, осуществляющей в обратном по­ рядке фосфорилирование циклинов [75, 80]. С момента открытия циклинов в 1991 году у различных растений было определено большое ко­ личество генов циклинов. Свыше 60 кДНК, коди­ рующих гомологи циклинов, идентифицированы и классифицированы у 14 различных видов растений [75, 79, 81—83]; из них более 15 различных генов циклинов выявлены у A. thaliana. По данным секвенирования гены всех известных растительных циклинов можно разделить на девять классов: Al, А2, A3, Bl, В2, DI, D2, D3 и D4 [75, 84]. У ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ большинства эукариотных клеток, включая высшие растения, гены B-класса циклинов экспрессируются специфически на протяжении G2/M фазы клеточ­ ного цикла. Промоторы генов B-класса циклинов растений содержат общий ds-активный элемент, называемый MSA элементом, необходимый для фазоспецифической активации промотора [85]. MSA-подобные последовательности также найдены в промоторах С2/М-специфических генов, кодиру­ ющих кинезин-подобные белки, что свидетельству­ ет о регуляции определенного ряда 02/М-специфи- ческих генов общим М5Л-опосредованным меха­ низмом у растений. Последовательность MSA элементов подобна связующим сайтам Myb транс­ крипционных факторов животных [75], что свиде­ тельствует о возможной роли Myb факторов расте­ ний в индукции генов B-типа циклинов и других генов, участвующих в регуляции клеточного цикла растений. CDK у всех эукариотов проявляют свою актив­ ность через фосфорилирование специфических суб­ стратов по серии/треониновым концам [84 ]. Такие посттрансляционные модификации являются уни­ версальным механизмом регуляции проведения различных сигналов. Они обеспечивают организ­ мам дифференцировку, регулируют рост и адапта­ цию к окружающим изменениям, что является особенно важным для растений вследствие их не­ подвижного образа жизни. Длительный органоге­ нез, пластичный рост и тотипотентность помогают растениям противостоять нежелательным услови­ ям. У растений обнаружено более 30 видов CDK [80, 84, 86—91 ], разделенных по номенклатуре на пять классов [92 ]. Наиболее многочисленным клас­ сом CDK являются функциональные гомологи гри­ бов — p34cdc2/CDC28 белки, содержащие харак­ терный PSTAIRE мотив, играющий существенную роль в присоединении циклинов. CDK конститу­ тивно экспрессируются на протяжении всего кле­ точного цикла, и функции их ассоциируются с компетентностью клеток к делению и митотиче- ской активностью [86, 87, 90]. Например, у A. thaliana идентифицированы четыре класса CDK [84, 90]: CDC2aAt принадле­ жит к наиболее охарактеризованному А-классу CDK у растений, имеющему высокую степень идентичности последовательностей к эукариотным CDK (63—67 %) , типичными представителями ко­ торых являются CDC2/CDC28 грибов и CDK1 и CDK2 животных. CDC2aAt содержит консерватив- 115 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. ную PSTAIRE последовательность в циклин-присо- единяющем домене и является единственным геном у Arabidopsis, который функционально комплемен­ тарен температурочувствительным cdc2 мутантам Schizosaccharomyces pombe [84, 91, 93]. К В-классу, или PPT(A/T)LRE, CDK принад­ лежат CDC2bAt- и СОС2гАт-подобные киназы, об­ щими характерными чертами которых являются наличие неконсервативной PSTAIRE последова­ тельности в циклин-присоединяющем домене, от­ сутствие комплементарности к cdc2l CDC28 мутан­ там грибов и их зависимая от фазы клеточного цикла экспрессия [90, 94]. Методами аффинной и ионообменной хроматографии идентифицированы CDC2fAt — аналог CDC2MsF Medicago sativa, а также другие CDC2MsD гомологи Arabidopsis, от­ носящиеся к В-классу CDK. С помощью иммунологического анализа анти­ тел к CDC2MsD идентифицирован белок с м. м. 35 к Да в комплексе с белками 158 и 75 к Да, проявляющими активность киназ гистона Н1 [84, 95]; к менее многочисленным классам киназ отно­ сятся CDKC, CDKD и CDKE. По результатам исследований установлена роль различных CDK в делении клеток, пространственном контроле и ори­ ентации плоскости деления и размера клеток [76, 80, 84, 8 8 - 9 2 ] . Многочисленные эксперименты показали, что киназы контролируют как развитие, так и дестаби­ лизацию препрофазной перегородки (РРВ). В част­ ности, микроинъекции активной CDC2 киназы в клетки Tradescantia вызывают быструю деполиме­ ризацию РРВ и индуцируют преждевременное раз­ рушение ядерной оболочки [96, 97]; противопо­ ложный эффект наблюдался при ингибировании CDC2 киназы специфическими ингибиторами, что приводило к задержке клетки в G2 фазе и стаби­ лизации РРВ [98, 99]. Циклин-зависимые киназы могут оказывать влияние на активность MAP (ассоциированных с микротрубочками (МТ) белков); в частности, инги- бирование MAP CDC2 киназой способствует пере­ воду МТ в высокодинамический статус и регулиру­ ет активность белков-транслокаторов, поддержива­ ющих биполярность митотического веретена [100]. CDK/циклиновые комплексы находятся под влиянием различных факторов и продуктов экс­ прессии генов, что подтверждает инициацию про­ хождения клеточного цикла как интегральной час­ ти программы роста и развития в ответ на сигналы окружающей среды [75, 86, 87]. К наиболее важ­ ным функциям, выполняемым CDK/циклиновыми комплексами, относятся регуляция клеточного цикла, контроль транскрипции и клеточного мета­ болизма [75, 76, 84, 88, 89, 101 ]. Субстратами CDK/циклиновых комплексов являются белки, регулирующие транскрипцию, белки цитоскелета, белки, ассоциированные с хро­ матином (гистон HI) , белки ядерной мембраны, регуляторный белок Rb [90, 102], а также много­ численная группа влияющих на полимеризацию, стабильность и пространственное расположение МТ и актиновых филаментов белков-стабилизаторов или дестабилизаторов и моторных белков, к числу которых относятся: разные виды MAP, присутству­ ющие у всех растений; белки, участвующие в дестабилизации МТ в период перехода клетки из одной фазы клеточного цикла в другую, в частно­ сти, универсальный для всех организмов цитозоль- ный фосфопротеин Op 18/stathmin [103]; трансло­ каторы МТ, участвующие в образовании митотиче­ ского веретена, и моторные KLPs белки (kine- sin-like proteins), причастные к поддержанию его биполярной структуры [104], а также универсаль­ ный для всех растений отрицательно заряженный моторный КСВР белок (kinesin-like calmodulin bin­ ding), соединяющийся с МТ с помощью каль- ций/кальмодулинового комплекса [105]; имеющие положительный заряд моторные белки, например, идентифицированный в клетках табака TKRP125 белок (tobacco kinesin-related polypeptide) с м. м. 125 кДа, функция которого также сводится к под­ держанию биполярности фрагмопласта [106]; а-ту- булин и ассоциированные с ним белки, белки центросом [107], такие как центрин [108]; бе­ лок — гомолог фактора элонгации EFl-a [109] и другие белки, непосредственно участвующие в про­ странственном формировании МТ в организован­ ные центры микротубочек (MTOCs), коими явля­ ются центросомы [ПО]; белки — миозины, дине- ин-подобные полипептиды, белки — гомологи ки- незина и семья ассоциированных с актиновыми филаментами белков виллинов/гельсолинов, участ­ вующих в контроле организации актинов. Обнару­ жено, что все эти моторные белки взаимодейству­ ют с кальмодулином и активность их регулируется Са2 +-зависимым образом [111—116]. Регуляция CDK/циклинового комплекса осу­ ществляется на разных уровнях: активация его происходит через фосфорилирование при участии 116 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ CDK-активирующей киназы САК 1 At (CDK-activa- ting kinase), ответственной за фосфорилирование Thr-160 конца CDK, обнаруженного в разных ор­ ганизмах [91, 111—119]; ингибируется же этот комплекс в случае присоединения CKI — негатив­ ных регуляторов CDK с последующим протеолизом субъединиц циклинов [84]. Существуют многочисленные факты, служа­ щие доказательством того, что контроль клеточного цикла ауксинами осуществляется за счет регуля­ ции экспрессии генов, кодирующих разные классы CDK и циклинов. Например, результаты наблюде­ ний за транскрипционной активностью генов CDK и циклинов показывают, что в обработанных аук­ синами клетках и органах различных видов расте­ ний индуцируется синтез CDC2aAt протеинкиназы, принадлежащей к А-классу CDK; формирующийся впоследствии CDC2a/Arath:CycD3:l комплекс ини­ циирует прохождение S-фазы клеточного цикла через фосфорилирование Rb белка ретинобластомы (retinoblastoma protein), обнаруженного как у мле­ копитающих, так и растений [84, 86, 89, 90, 93, 95, 102], с последующим высвобождением фактора транскрипции E2F, необходимого для транскрип­ ции генов, активных в S-фазе, в частности, А-клас- са циклинов. Другие данные свидетельствуют о том, что при обработке корней Arabidopsis экзогенным ауксином индуцируется экспрессия гена митотического цик- лина CYCBJ.-J [120]. Противоположный эффект наблюдается при отсутствии ауксина в суспензион­ ной культуре клеток Arabidopsis, проявляющийся в выраженном снижении уровней мРНК генов CYCA2.-1, CYCA2.-2, CYCBLl, CYCB2.-2 [84, 89, 121 ], что также является подтверждением регуля­ ции ауксином транскрипции этих циклинов. В некоторых работах выяснено, что позитивное влияние ауксина на деление клеток осуществляется через деградацию ингибиторов экспрессии генов CDK [84, 122]. Другие данные об индукции транс­ крипции генов CDK — CDC2At и CDC2Pet под влиянием ауксинов получены в суспензионно-куль­ тивируемых клетках табака и Arabidopsis [93]. Воздействие ауксином вызывает быстрое возраста­ ние уровней мРНК, кодирующих р34сс1с2-подобные белки в клетках корней табака. При этом установ­ лено, что для активации ауксином клеточного цик­ ла необходимо присутствие цитокинина [84, 123, 124]. Кроме того, в CDC2At промоторе идентифи­ цирован ауксин-связывающий элемент [123, 125], что указывает на прямое участие ауксина в регу­ ляции экспрессии генов клеточного цикла. В последние годы получены также данные о том, что в клетках растений и животных многочис­ ленные семейства митоген-активируемых протеин- киназ (МАРК) причастны к передаче различных типов сигналов из окружающей среды (ERK типы МАРК) и от фитогормонов. К ним относятся кина­ зы — стимуляторы митоза, дифференциации и пролиферации клеток и стресс-активируемые про­ теинкиназы (SAPK), в том числе SAPK1 (JNK) и SAPK2 (р38) изоформы киназ, участвующие в ингибировании пролиферации клеток [126—129]. Первые МАРК растений открыты в 1989 году, а уже в 1998 году количество известных МАРК насчитывало более 500, в том числе 175 обнару­ женных у A. thaliana [130, 131 ]; разные гены, кодирующие МАРК, идентифицированы также в люцерне [132], овсе [133 ], петунии [134], табаке [135] и петрушке [136]. При изучении гомологии аминокислотных по­ следовательностей МАРК методом секвенирования показано, что известные в настоящее время МАРК растений наиболее подобны ERK-типам, и сущест­ вуют данные об их роли в различных формах биотических и абиотических стрессов. ERK-подо- бные МАРК можно разделить, по меньшей мере, на четыре различные подгруппы [126]. В соответствии с этой номенклатурой, МАРК I и II подгрупп участвуют в передаче сигналов в ответ на воздей­ ствие патогенов и абиотический стресс [136—138], в то время как некоторые МАРК III и IV подгрупп вовлечены в регуляцию клеточного цикла [139, 140]. Например, обнаружено, что активность МАРК коррелирует с образованием фрагмопласта, кроме того, МАРК регулирует стабильность МТ через фосфорилирование специфических эффекторов (ас­ социированных с МТ белков-стабилизаторов или дестабилизаторов, а также моторных белков), уча­ ствует в регуляции транспорта синтезирующихся молекул вдоль фрагмопласта или диффузии этих молекул в клеточную пластинку (РРВ) за счет фосфорилирования положительно заряженных мо­ торных белков [141]. Сеть серии/треониновых протеинкиназ в клетках растений является универ­ сальным механизмом передачи сигналов и функци­ онирует как единый центральный процессор (cen­ tral processor unit-cpu), принимая информацию, поступающую от рецепторов, чувствительных к 117 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. сигналам окружающей среды, таких как свет, из­ менение температуры, гравитация, атаки микробов или осмотический дисбаланс, а также фитогормо- ны, и далее на основании этой информации вызы­ вает изменения в экспрессии генов, делении, мета­ болизме и росте клеток, способствуя таким образом адаптации растений к окружающей среде [126— 129, 142, 143]. Активирование МАРК происходит с помощью МАРК киназ (МАРКК), имеющих верхний уровень регуляции по отношению к МАРК, через фосфори- лирование треониновых и тирозиновых концов, расположенных вблизи VIII киназного домена у всех МАРК [144, 145]. В свою очередь, МАРКК также активируются посредством фосфорилирова- ния киназами, принадлежащими к классу МАРКК киназ (МАРККК), имеющих верхний уровень ре­ гуляции по отношению к МАРКК, к которым относятся Raf и Mos белки [146]. Три вида специфических функционально взаи­ мосвязанных протеинкиназ (МАРК, МАРКК, МАРККК) формируют основной модуль МАРК пу­ ти. Другие МАРККК киназы (МАРКККК) или G белки, такие как Ras белки или их гетеротример- ные комплексы, функционируют как посредники между чувствительными к внеклеточным сигналам и локализованными в плазматической мембране белками-рецепторами и МАРК модулем [147, 148]. Проведенные биохимические и генетические исследования [149, 150] подтвердили существова­ ние МАРК-каскадного механизма в опосредовании сигналов ауксинов и других фитогормонов [132 138, 151—154]. Как показал генетический анализ чувствительных к ауксину мутантов грибов, к ко­ дируемым TIR1 геном F-box белкам (являющимся частью ЕЗ убиквитинлигазного комплекса, прояв­ ляющего специфичность в связывании и фосфори- лировании ауксин-регулируемых Aux/IAA белков для их последующей деградации в протеасоме) принадлежат регуляторы G1 фазы клеточного цик­ ла, например CDK — ингибитор p40sicl и G1 цик- лины [155, 156]. Общие PEST-последовательности, характерные для большинства этих белков, явля­ ются сайтами фосфорилирования для пролин-спе- цифических киназ: CDK МАРК и гликогенсинтета- зы киназы 3 (GSK3), участвующей в деградации p40sicl и G1 белков [157]. Возможными участни­ ками TIR /-опосредованного протеолиза являются белки, регулирующие транскрипцию ауксин-инду- цируемых генов: ауксин-регулируемый трансфак­ тор (ARF1) и Aux/IAA белки [149]. По этому сценарию, ауксин-зависимые киназы фосфорили- руют регуляторные Aux/IAA белки (вероятно, яв­ ляющиеся репрессорами транскрипции ауксин-ин- дуцируемых генов) и участвуют в их деградации. Получены данные о стимулирующем влиянии синтетических ауксинов 2,4-Д и НУК, а также природного ауксина ИУК на фосфорилирующую активность МАРК. Например, усиление фосфори- лирующей активности основного белка миелина (МВР), а также рекомбинантной МАРК наблюда­ лось при обработке in vitro BY-клеток табака син­ тетическим ауксином 2,4-Д [131, 150]. Быстрое возрастание фосфорилирующей активности МАРК с м. м. ~44 кДа, проявляющей специфичность по отношению к МВР, происходило в ответ на воздей­ ствие ауксина в корнях проростков Arabidopsis. Подобная активация МАРК, имеющих харак­ теристики ERK-подобных МАРК млекопитающих, наблюдалась в корнях Arabidopsis, обработанных как природным ауксином ИУК, так и синтетиче­ скими ауксинами: НУК и 2,4-Д [137]. При генети­ ческом определении ауксин-индуцируемого МАРК сигнального пути в резистентных к воздействию ауксина ахг4 мутантах Arabidopsis отмечено сни­ жение киназной активности более чем на 40 % при обработке ауксином [158]. Существуют также сведения об ингибирующем влиянии МАРК на экспрессию ауксин-индуцируе- мых генов, полученные в экспериментах по транс­ формации мезофильных протопластов табака кон­ струкцией, содержащей репортерный ген под конт­ ролем ауксин-регулируемого промотора. Результа­ ты этих работ показали, что конститутивно актив­ ная МАРККК табака (NPK1), в норме присутству­ ющая во всех делящихся клетках, активирует МАРК-подобный белок, специфически ингибирую- щий ауксин-индуцируемую экспрессию генов [159, 160]. Полученные факты можно интерпретировать следующим образом: активирующиеся в процессе митоза NPK1 и МАРК-подобный белок могут пред­ отвращать проведение сигналов ауксина в деля­ щейся клетке, чтобы избежать взаимовлияния сти­ мулируемых ауксином процессов, например, растя­ жения и деления клеток. В настоящее время идентифицирован еще один регуляторный компонент МАРК-сигнального пути ауксина — МАРК фосфатаза, регулирующая ак­ тивность МАРК, и показана важная роль этого фермента в ауксин-индуцируемом росте Arabidop- 118 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ sis [161 ]. В частности, при исследовании группы устойчивых к воздействию ауксина мутантов изо­ лирована ibr5 мутантная линия растений, проявля­ ющих незначительную чувствительность к ИМК и практически невосприимчивых к ингибирующим концентрациям ИУК, синтетических ауксинов 2,4- Д, 2,4-ДМ и НУ К, к ингибиторам транспорта ауксинов — 1-нафтилталамовой и 2,3,5-трийодбен- зойной кислотам, а также к абсцизовой кислоте (АБК). Фенотип ibr5 мутантов подобен таковому других резистентных к ауксину мутантов, напри­ мер, выросших при освещении и имеющих длинные корни и короткие гипокотили axrl мутантов. Кро­ ме того, выяснено, что в результате этих мутаций нарушается нормальное развитие сосудистой систе­ мы, увеличивается зубчатость листьев и снижается аккумуляция ауксин-индуцируемых переносчиков. Методом иммуноблотинга и промотор-репор- терного генетического анализа установлено, что экспрессия IBR5 гена наблюдается во всех тканях и органах диких цветущих покрытосеменных рас­ тений. Показано, что IBR5 кодирует-белок, состо­ ящий из 257 аминокислотных остатков (а. о.), имеющий каталитический домен (49—182 а. о.), на 35 % идентичный таковому, присутствующему у МАРК фосфатаз человека (МКР1 и РАС1) [162]. В ходе исследований обнаружено, что кодиру­ емая IBR5 геном МАРК-фосфатаза проявляет де- фосфорилирующую активность по отношению к сигнальным компонентам как ауксина, так и АБК, на основании чего сделан вывод о двойственной специфичности данной МАРК, модулирующей сиг­ нальные пути и ауксинов, и АБК. Последующие детальные исследования мутан­ тов с нарушенным ответом на воздействие аукси­ нов будут способствовать формированию более кор­ ректного представления о стимулирующем или ин- гибирующем влиянии этих фитогормонов на прохождение клеточного цикла. Ауксин-регулируемые гены, контролирующие растяжение клеток. Ауксины являются фитогормо- нами, стимулирующими элонгацию клеток [25]. В настоящее время известно, что рост клеток расте­ ний инициируется процессом поглощения воды, происходящим в результате стрессового расслабле­ ния клеточных стенок [74]. Стимулируя рост, фитогормоны вызывают растяжение клеточных стенок, однако возникает вопрос, каким способом это осуществляется? Теория «кислого» роста посту­ лирует, что в плазмалемме ауксин индуцирует работу Н+-помпы и секрецию ионов водорода в клеточную стенку, вследствие чего матрикс кле­ точных стенок закисляется. Снижение величины рН в апопласте усиливает активность гидролитиче­ ских ферментов, «разрыхляющих» клеточные стен­ ки, что является необходимым условием для роста клеток растяжением. Однако теория «кислого» рос­ та не является универсальной и общепринятой. Например, критики подчеркивают, что значение рН клеточной стенки в обработанных ауксином элонгирующих тканях значительно не снижается. Тем не менее, все постулаты, касающиеся «кисло­ го» роста, характерны, например, для роста, инду­ цированного грибным токсином фузикокцином. К сожалению, технические трудности, такие как оп­ ределение рН клеточной стенки, являются факто­ ром, препятствующим принятию правильного ре­ шения в возникшей дискуссии. Ключом к пониманию механизма ауксин-регу- лируемой элонгации клеток, несомненно, являются детальные исследования биогенеза белковых и не­ белковых компонентов клеточной стенки, а также гидролитических ферментов со специфической по отношению к этим компонентам активностью. Со­ гласно полученным на протяжении последних лет данным, у растений обнаружены пять основных классов белков клеточной стенки, играющих цент­ ральную роль в процессе роста клеток растяжением [163]. К ним относятся гидроксипролин-обогащен- ные гликопротеины (НЯОРв) — экстенсины и экс- пансины, глицин-обогащенные белки (И^Рв), про- лин-обогащенные белки (РЯРв), лектины паслено­ вых и арабиногалактановые белки. Перечисленные белки клеточной стенки выполняют множествен­ ные функции, основной из которых является уча­ стие в организации углеводного каркаса первичной клеточной стенки, что указывает на их существен­ ную роль в регуляции роста клеток растяжением. Все эти классы белков являются эволюционно и функционально близкими по гидроксипролин-обо- гащенным остаткам и подобны по нуклеотидной последовательности их генов. Помимо вышеуказан­ ных в клеточной стенке обнаруживаются и другие типы белков, такие как цистеин-обогащенные тио- неины, 28- и 70-кДа водорегулируемые белки, обогащенные гистидином и триптофаном белки. Из небелковых компонентов в клеточных стенках по­ мимо целлюлозы и гемицеллюлозы, образованных разными видами полисахаридов, найдены также пектин (состоящий из гомогалактуроновых и рам- 119 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. ногалактуроновых полисахаридов), лигнин, кутин, суберин и другие продукты вторичного синтеза [164—166]. Широкий рад ферментов катализирует моди­ фикацию и участвует в расщеплении полисахарид- ных компонентов гемицеллюлозного матрикса пер­ вичной клеточной стенки в период роста клеток растяжением: пероксидазы, фосфатазы, инвертазы, а- и /?-маннозидазы, /3-1,3-глюканазы, /?-1,4-глю- каназы, декстраназы (/3-1,6-0-глюкан-6-глюкано- гидролазы) и ксилоглюканэндотрансгликозилазы (ХЕТ), пектиновые экзо- и эндополигалактурона- зы, пектинлиазы и метилэстеразы, малатдегидроге- назы, арабинозидазы, а- и /?-галактозидазы, /?-глю- куронозидазы, /?-ксилозидазы, протеазы и оксидаза аскорбиновой кислоты [167—169]. К белкам, функционирующим в цитоплазме и обеспечивающим синтез вторичной клеточной стенки, относятся [170, 171 ]: 1) целлюлозосинтета- за (/?-1,4-глюкансинтетаза)—ключевой фермент синтеза целлюлозы (1,4-Д-глюканов) из предобра- зованных блоков (молекул глюкозы) — локализу­ ется и функционирует (как и другие ферменты, участвующие в синтезе предшественников целлю­ лозы) в плазмалемме клеток (в ее толще), хотя, по некоторым данным, целлюлозосинтетаза имеет би­ модальное распределение (т. е. расположена как в приграничной с плазмалеммой зоне клеточной стенки, так и в самой плазмалемме); 2) каллозо- синтетаза — мажорный полимер, продуцируемый плазматической мембраной высших растений. Этот фермент обеспечивает синтез полисахарида калло- зы (1,3-/3-глюканов). Морфогенетически важными элементами, обес­ печивающими пространственной информацией но- восинтезирующиеся целлюлозные микрофибриллы и контролирующими их ориентацию, являются кортикальные МТ, представляющие собой динами­ ческие полимеры, состоящие из гетеродимеров а- и /3-субъединиц тубулина, которые находятся в соот­ ношении 1:1 [172, 173]. Обнаружена также у-изо- форма тубулина, являющаяся минорным компо­ нентом МТ и играющая определенную роль в организации ядра МТ. Разные изоформы тубулина могут дифференцированно модулировать функцию МТ. В период элонгации контроль клеткой стабиль­ ности МТ осуществляется с помощью разных меха­ низмов [174, 175]: 1) за счет качественных изме­ нений экспрессии генов тубулина; 2) посредством циклов тирозилирования/детирозилирования и ацетилирования /?-тубулина; 3) через изменения во взаимодействии между МТ и ассоциированными с МТ белками (МАР); 4) фосфорилированием белков МТ; 5) посредством колебаний в уровне концент­ рации ионов Са 2 + . Установлено также, что экстен­ сии участвует в стабилизации кортикальных МТ. Ассоциация МТ с плазматической мембраной является основным процессом, регулирующим сборку клеточной стенки [172, 176]. Синтез цел­ люлозы осуществляется целлюлозосинтетазным комплексом, образующим мембранные розетки, по­ движные в плоскости мембраны; МТ ограничивают и направляют это движение, создавая каналы для целлюлозосинтетазного комплекса и, таким обра­ зом, контролируют порядок расположения целлю­ лозных фибрилл. В периоды клеточной элонгации и дифференциации МТ приобретают характерную поперечную ориентацию по отношению к элонги- рующей оси. В настоящее время на основании данных мор­ фологического и биохимического анализов установ­ лено, что клеточные стенки двудольных и одно­ дольных растений отличаются по составу полисаха­ ридов гемицеллюлозного матрикса, вследствие чего ауксин-регулируемые гидролитические ферменты, играющие ключевую роль в генетическом контроле роста клеток растяжением (которое доминирует у зародышей растений на раннем этапе прорастания семян — в начале темновой фазы), проявляют дифференцированную, т. е. специфическую актив­ ность по отношению к разным видам полисахари­ дов. В результате пластической модификации, вы­ зываемой гидролитическими ферментами, стенка становится эластичной, что и обеспечивает воз­ можность ее растяжения, которое происходит пас­ сивно под действием внутриклеточного осмотиче­ ского давления, создаваемого вакуолью. В период роста клеток растяжением активиру­ ются многочисленные ферменты, участвующие в расщеплении полисахаридов первичной однослой­ ной клеточной стенки (содержащей около 30 % целлюлозы): у класса двудольных растений — гид­ ролитические ферменты ХЕТ (расщепляющие кси- логлюкановые цепи на фрагменты, известные как попа-(х§9) и пер1а-(х£7) повторы Сахаров) и экс- пансины (способствующие «разрыхлению» полиса­ харидов гемицеллюлозного матрикса, однако не проявляющие свойств гидролитических ферментов) [169, 177—181]; у класса однодольных растений 120 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ (большая часть из которых содержит менее 5 % ксилоглюканов в гемицеллюлозном матриксе пер­ вичной клеточной стенки при преобладании араби- ногалактановых, глюкуроноарабиноксилановых (GAX) и полифенольных поперечных сшивок) — гидролитическими ферментами являются декстра- наза ф-1,6-0-глюкан-6-глюканогидролаза), рас­ щепляющая арабиногалактановые поперечные мос­ тики с освобождением арабинозы и глюкозы, а также /?-галактозидаза, участвующая в расщепле­ нии $-1,4-0-галактановых полимеров с освобожде­ нием галактозы [168, 180]. Гидролитические ферменты ХЕТ, расщепляю­ щие полисахариды (содержащие /î-D-ксилозил либо /8-0-галактозил-1,2- /б-В-ксилозил, либо /S-L-фуко- зил-1,2-/?-D-ran актозил- 1,2-/3- D - к с и л о з и л цепи полимеров) первичной клеточной стенки двудоль­ ных растений в процессе ее растяжения и образо­ вания вторичной стенки, идентифицированы у многих растений [169, 181 ]. По данным исследова­ ний [181—184], возрастание экспрессии генов ХЕТ наблюдается под воздействием фитогормонов аук­ синов, гиббереллинов и брассиностероидов в быст­ рорастущих и элонгирующих тканях листьев и стеблей растений. В то же время обнаружено, что активность ХЕТ не всегда коррелирует только с ростовыми процессами. Подтверждением этого факта служат данные о высокой активности ХЕТ в вегетативных тканях и в созревающих плодах [185, 186]. Методом генети­ ческого и молекулярно-биологического анализов выяснено, что в период клеточной дифференциров- ки и на стадии созревания дифференцированно экспрессируются разные гены ХЕТ. Например, у томата (Lycopersicon esculentum) к настоящему времени охарактеризованы кДНК клоны с высокой степенью гомологии к tXET-Bl и ŒET-B2 генам, экспрессирующимся в зрелых плодах [187], к регу­ лируемому брассиностероидами Le-Brl гену [188], к LeEXTl гену, уровень экспрессии которого под воздействием ИУК достигает максимума в эпидер- мальных тканях апикального элонгирующего уча­ стка гипокотиля этиолированных проростков [189], а также к LeXETl гену, экспрессия которого (ин- гибируемая ауксином и стимулируемая гибберел- лином) обычно наблюдается в средних и базальных зонах гипокотиля (где элонгация прекращена), в корнях, стеблях, листьях, а также на поздних стадиях созревания плодов. Исследования влияния ауксина на экспрессию ХЕТ генов показали, что одновременное возраста­ ние аккумуляции ауксин-индуцируемой LeEXTl мРНК и снижение накопления LeXETl мРНК про­ исходят и при обработке в течение 12 ч синтетиче­ ским ауксином 2,4-Д этиолированных гипокотилей томата [181 ]. В других экспериментах в ходе исследования ауксин-индуцированной экспрессии EGL1 гена (гомологичного LeEXTl гену томата) в эпикотиле гороха также установлено, что количе­ ство мРНК гена EGL1 возрастает при обработке синтетическим ауксином 2,4-Д в течение 5 ч [190]. Полученные данные о диаметрально противо­ положных эффектах регулирующего действия аук­ сина на экспрессию двух генов (LeEXTl и LeXET2) томата свидетельствуют о том, что эти гены выпол­ няют разные функции внутри клеточной стенки: ауксин-индуцируемый фермент, кодируемый Le­ EXTl геном, катализирует расщепление ксилоглю- кановых полимеров и олигомеров в период стиму­ лируемого внутриклеточным осмотическим давле­ нием растяжения первичной клеточной стенки, перенося и встраивая редуцированные фрагменты ксилоглюкановых цепей между новосинтезирован- ными целлюлозными микрофибриллами вторичной стенки, тогда как гиббереллин-индуцируемый фер­ мент, кодируемый LeXET2 геном, не проявляет гидролитических свойств, а, как выяснено, катали­ зирует эндотрансгликозилирование между ксилог- люкановыми полимерами с м. м. выше 10 кДа, способствуя таким образом интеграции новых кси­ логлюкановых полисахаридов в уже сформирован­ ную клеточную стенку для ее утолщения и поддер­ жания целостности [181 ]. Эксперименты по изучению влияния ауксина на активность фермента декстраназы, гидролизиру- ющей клеточные стенки однодольных растений, проведены в 1981 г. американским ученым Хейном, показавшим, что декапитирование апикальной зо­ ны колеоптилей овса (Avena sativa) приводит к приостановке роста клеток растяжением вследствие прекращения поступления ауксина из удаленной апикальной зоны [168]. На основе этих наблюде­ ний, а также при определении активности декстра­ назы в декапитированных и недекапитированных колеоптилях овса с помощью метода тонкослойной хроматографии доктор Хейн сделал вывод о повы­ шении активности этого фермента (под воздействи­ ем ауксина, синтезирующегося и поступающего с верхней апикальной зоны растяжения), расщепля­ ющего полисахариды гемицеллюлозного матрикса 121 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. первично дифференцированной клеточной стенки в недекапитированных колеоптилях овса и в то же время об ингибировании активности этого фермен­ та в декапитированных колеоптилях (из-за прекра­ щения поступления ауксина из апикальной зоны эпикотиля). В последние годы получены подробные сведе­ ния о многочисленной семье ферментов эндоглюка- наз (EGs), участвующих в расщеплении полисаха- ридных компонентов первичной клеточной стенки в процессе ее растяжения [191 ]. Согласно этим данным, EGs большинства растений имеют сиг­ нальный пептид, определяющий их локализацию в эндоплазматическом ретикулуме. Секретируемые эндоплазматическим ретикулом эндоглюканазы принадлежат к семейству девяти гликозидгидролаз, проявляющих инвертный гидролизующий меха­ низм действия. Инвертирующие гликозидгидрола- зы опосредуют изменение анометрической конфи­ гурации, способствуя преобразованию продукта с противоположной стереохимией в субстрат. Ауксин стимулирует их секрецию в периплаз­ му, где они проявляют гидролитическую актив­ ность, расщепляя ксилоглюкановые и олигосаха- ридные компоненты первичных клеточных стенок. Например, у некоторых представителей однодоль­ ных растений, таких как кукуруза (Zea mays) и ячмень (Hordeum vulgare), в гемицеллюлозном матриксе клеточных стенок, кроме арабиногалак- тановых, GAX и полифенольных компонентов, со­ держатся также и другие биополимеры, имеющие смешанные связи, — 1,3:1,4ч8-0-глюканы [180]. Установлено, что эти полисахариды первоначально отсутствуют в меристема- тических клетках, одна­ ко их быстрая аккумуляция (в результате которой их масса достигает около 20 % от сухой массы клеточных стенок) наблюдается во время ауксин- стимулируемой элонгации колеоптиля, по заверше­ нии которой количество глюканов снижается, а содержание этерифицированных гидроксикоричных кислот и лигнин-подобных ароматических соедине­ ний возрастает [192]. Выяснено, что в расщеплении l,3:l,4-/?-D-nno- канов в процессе растяжения клеточных стенок у кукурузы и ячменя участвуют гидролитические ферменты 3Hflo-l,3:l,4-ß-D- и экзо-/3-0-глюканазы [180]. Подтверждением этой информации являют­ ся также данные о том, что в стимулируемых ауксином элонгирующих клетках колеоптилей яч­ меня происходит деградация 1,3:1,4-/?-В-глюканов в гемицеллюлозных полисахаридах [190]. С по­ мощью Нозерн-блот анализа изучены эффекты ИУК на экспрессию генов, кодирующих эндо- 1,3:1,4-/?-0-глюканазу (ген ED и экзо-/3-0-глюка- назу (ген EXOID, катализирующих гидролиз поли­ сахаридов клеточной стенки ячменя. Обнаружено, что уровень экспрессии EXOIJ гена в обработанных ауксином сегментах по сравнению с контрольными остается постоянным в течение 8 ч. Эти данные свидетельствуют о том, что EXOII ген конститу­ тивно экспрессируется и не регулируется ИУК. Возрастание экспрессии El гена наблюдается в обработанных ИУК (10~5 М) сегментах на 4-й ч (количество El транскриптов возрастает в 5 раз), более высокий уровень экспрессии El гена отмечен на 8-й ч обработки; в то же время в контрольных сегментах экспрессия El гена увеличивается лишь на 8-й ч. Величина м. м. гемицеллюлозных полиса­ харидов после 2-ч обработки ИУК сдвигается в область значений для низкомолекулярных соедине­ ний. Эти факты указывают на дифференцирован­ ную регуляцию ИУК экспрессии генов эндо- l,3:l,4-/?-D- и экзо-/3-0-глюканаз. Следует отметить, что в последние годы у многих бактерий и грибов также идентифицирова­ ны и выделены 1,4-/?-эндоглюканазы, обладающие специфичностью действия по отношению к клеточ­ ным стенкам растений. Например, в ходе экспери­ ментов, посвященных изучению энзиматической активности 1,4-/?-эндоглюканазы грибов (кодируе­ мой геном Се112А) из Trichoderma reesei с м. м. 23 кДа, принадлежащей к семье 12 гликозидгидро­ лаз, в инактивированных под действием высоких температур, а затем обработанных ауксином кле­ точных стенках гипокотилей огурца (Cucumis sati- vus cv Burpee Pickler), установлено, что усиление гидролитической активности данного фермента на­ блюдается по отношению к ксилоглюкановым и 1,3:1,4-/з-глюкановым полисахаридам клеточных стенок. В то же время данный фермент не прояв­ ляет подобной активности относительно ксилано- вых, арабиноксилановых, галактоманнановых и га- лактановых полисахаридов [193]. Результаты этой работы и других исследований [194], посвященных выяснению роли гидролитического фермента ß - глюканазы в молекулярных механизмах защитных реакций растений на воздействие патогенов в рас­ тениях табака, трансформированных сконструиро­ ванными генно-инженерными методами бинарными векторными плазмидами, содержащими комбина- 122 цию из трех последовательностей (последователь­ ности растительного промотора, последовательно­ сти, кодирующей лидерный или сигнальный пептид экстенсина моркови, и последовательности, коди­ рующей термостабильную бактериальную (Clost­ ridium thermocellum) /?-глюканазу (лихеназу) с вы­ соким уровнем удельной активности), несомненно, представляют значительный теоретический и прак­ тический интерес для создания сверхустойчивых к воздействию неблагоприятных факторов внешней среды и к патогенам видов растений. Открытие семьи белков а- и ß-экспансинов (относящихся к классу HRGPs белков), проявляю­ щих специфическую по отношению к клеточной стенке мягкую «разрыхляющую» активность при рН~4,5, поможет создать новые подходы к реше­ нию проблемы гормонально индуцированного рас­ тяжения клеточных стенок. Экспансины представ­ ляют собой класс полипептидов, участвующих в период элонгации в терминальной дифференциа­ ции клеток и регулирующих изменения клеточной стенки. Например, показано, что в культурах кле­ ток in vitro при изучении синхронно дифференци­ рующихся элементов трахеи из циннии (Zinnia elegans) наблюдалось усиление экспрессии трех видов мРНК, кодирующих ZeExpl , ZeExp2, ZeExp3 экспансины [195]. Обнаружено, что у этого растения все указанные мРНК синтезируются в основном в клетках, прилегающих к прото- и метаксилеме сосудов, и в клетках, расположенных в радиальном направлении по отношению к кам­ бию; причем повышение уровней мРНК ZeExpl и ZeExp3 экспансинов наблюдается в апикальных элонгирующих зонах роста, тогда как уровень ZeExp2 мРНК возрастает в базальных зонах роста. Выяснены также особенности механизма дейст­ вия экспансинов, индуцирующих в течение корот­ кого временного периода (< 1 мин, возможно, вследствие ограниченной диффузии) растяжение клеточных стенок без гидролиза их мажорных пол­ исахаридов (т. е. вызывающих, в отличие от гидро­ литических ферментов, плавное смещение полиса­ харидов матрикса клеточной стенки без значитель­ ных изменений ее структуры) [196]. Как установлено, существует функциональное взаимодействие между экспансинами и некоторыми гидролазами, делающими клеточные стенки более чувствительными к воздействию экспансинов (при­ чем обнаружено наличие специфичности воздейст­ вия экспансинов на целлюлозоксилоглюкановые ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ компоненты и в то же время ее отсутствие в случае целлюлозоглюкоманнановых и гомогалактуронано- вых полимеров клеточной стенки) [197 ]. Получены также данные, свидетельствующие о взаимосвязи между уровнем гормонов ауксинов и активностью экспансинов. Например, усиление экспрессии LeExp2 гена экспансина наблюдалось при обработ­ ке синтетическим ауксином 2,4-Д в течение 12 ч этиолированных гипокотилей растущих плодов то­ мата (Lycopersicon esculentum cv Moneymaker) [190]. Таким образом, контроль роста клеток растя­ жением у растений осуществляется двумя коорди­ нированными механизмами перестройки клеточной стенки: один из них заключается в диссоциации полимеров стенки, а второй — в плавном измене­ нии ее структуры без гидролиза полисахаридов матрикса. В создании архитектуры двухслойной вторично дифференцированной клеточной стенки (содержащей до 60 % целлюлозы относительно общей массы стенок) как у двудольных, так и однодольных растений ключевая роль принадлежит ферментам целлюлозосинтетазе и каллозосинтета- зе (относящихся к классу интегральных мембран­ ных эндо-1,4-/6>-эндоглюканаз, входящих в состав целлюлозосинтетазного комплекса, осуществляю­ щего биосинтез целлюлозных компонентов плазма­ тических мембран вторичных клеточных стенок и контролирующих расположение новосинтезарован- ных аморфных целлюлозных цепей, а также их длину посредством регулирования терминации их биосинтеза) и ряду ферментов, участвующих в гликозилировании и фукозилировании ксилоглюка- новых, арабиногалактановых и GAX полисахари­ дов, плотно переплетающих целлюлозные микро­ фибриллы для придания прочности стенке. В настоящее время клонированы и сравнитель­ но изучены последовательности генов целлюлозо- синтетазы и каллозосинтетазы (CesAl и CesA2), экспрессирующихся в период формирования вто­ ричной клеточной стенки волокон хлопка, а также генов бактериальной целлюлозосинтетазы и калло­ зосинтетазы [198]. Тканеспецифическая экспрес­ сия гена целлюлозосинтетазы исследована у расте­ ний Arabidopsis, трансформированных генетиче­ ской конструкцией, содержащей промоторные последовательности гена CesA4 целлюлозосинтета­ зы волокон хлопка, слитых с GUS репортерным геном: у молодых проростков GUS экспрессия на­ блюдается в корнях, а на более поздних стадиях 123 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. развития она отмечается и в пестиках цветков, в верхушках и основаниях стручков, в сосудистых тканях листьев; увеличение активности Ces A4 про­ мотора выявлено в трихомах (только в базальной части) и в устьичных клетках на поверхности листьев. Новые сведения о биосинтезе целлюлозы и идентификации генов, кодирующих компоненты целлюлозосинтетазного ферментативного комплек­ са, получены при изучении radialswelling (rswl и rsw2) и korrigan мутантов Arabidopsis с нарушен­ ным биосинтезом целлюлозы [199]. Методом гене­ тического анализа у Arabidopsis идентифицирова­ но, по меньшей мере, 17 генов, кодирующих секре- тируемые эндоплазматическим ретикулумом гидролитические EGs, и лишь три гена: KOR, KOR2 и KOR3, кодирующих локализованные в мембране EGs, относящиеся к классу целлюлозо- синтетаз. Установлено, что мутация korrigan одной из ассоциированных с мембраной EGs, кодируемой KOR геном, приводит к образованию аберрантной клеточной перегородки (что свидетельствует о ключевой роли KOR в цитокинезе клетки), недост­ роенной клеточной стенки (вследствие низкого уровня целлюлозы) и к многоядерности клеток, в результате чего возникают различные дефекты в морфологии проростков Arabidopsis [200]. Выясне­ но, что KOR ген экспрессируется повсеместно в мембранах разных тканей растений, в то время как KOR2 и KOR3 гены дифференцированно экспрес- сируются в трихомах развивающихся листьев. Кро­ ме того, экспрессия KOR2 гена наблюдается в волосках развивающихся корней в зоне дифферен­ циации, в базальных участках листьев и флораль- ных органов, тогда как KOR3 ген экспрессируется также в сосудистых пучках мезофильной ткани листьев [201 ]. Установлено, что ауксин не повышает значи­ тельно уровень экспрессии KOR гена, кодирующего белок с м. м. 72 кДа, и гомологичных ему генов — Се13 гена томата (L. esculentum), кодирующего белок с м. м. 68,5 кДа, и Cello гена пастушьей сумки (Brassica napus), кодирующего белок 69 кДа, что является доказательством функциональ­ ного отличия локализованных в мембране EGs от секретируемых эндоплазматическим ретикулумом ауксин-регулируемых гидролитических EGs [202]. Исследования rsw2 мутантов Arabidopsis, ал- лельных korrigan мутантам, показали, что rsw2 мутанты являются температурочувствительными, фенотипически подобными мутантным по биосин­ тезу целлюлозы rswl растениям и продуцируют менее 50 % целлюлозы в корнях по сравнению с дикими типами растений при определенной темпе­ ратуре [203]. Более того, у rsw2 мутантов обнару­ жены небольшие отклонения в продукции полиса­ харидов гемицеллюлозного матрикса клеточной стенки. У korrigan мутантов наблюдается увеличе­ ние клеток в диаметре, образуются отверстия в клеточных стенках и происходит окончательное разрушение клеток вследствие низких уровней целлюлозы. Подобные явления обнаружены и у rsw2 мутантов, что свидетельствует о ключевой роли Се116 и KOR генов в биосинтезе целлюлозы в период растяжения клеток. На протяжении нескольких последних лет с помощью функционального геномного анализа идентифицированы и охарактеризованы гены фер­ ментов, участвующих в биосинтезе ксилоглюкано- вых, арабиногалактановых и GAX полисахаридов гемицеллюлозного матрикса клеточной стенки, прочно переплетающих целлюлозные микрофиб­ риллы. К ним относятся члены семейства генов ферментов, вовлеченных в биосинтез ксилоглюка- нов — ксилоглюкановые ксилозилтрансферазы (на­ пример, AtXTl ген и группа гомологичных ему генов, названных AtGT2-7 у Arabidopsis) [204], семейство CSL генов (cellulose syn- thase-like), кодирующих ксилоглюканглюкансинтетазу, участ­ вующую в биосинтезе компонентов гемицеллюлоз­ ного матрикса, соединяющих между собой ксилог­ люкановые полисахариды (в частности, в семенах гуара идентифицирован гомолог CSLA гена Ara­ bidopsis, локализованный в мембранах комплекса Гольджи и кодирующий /?-1,4-маннансинтетазу) [205], гены фермента ксилансинтетазы (в частно­ сти, XS1 ген проростков риса) [206 ], ответственной за биосинтез GAX полисахаридов, состоящих из /6-1,4-ксиланов, связанных с /3-1,3-арабинозой и /?-1,2-глюкуроновой кислотой, а также гены фер­ мента глюкансинтетазы, катализирующей биосин­ тез /8-1,4-глюканов, имеющих высокую м. м. (на­ пример, GS1 ген, идентифицированный в мезоко- тилях кукурузы) [206]. Методом PCR-анализа у различных растений идентифицированы 37 AtFUT генов ксилоглюкан- специфических /8-1,6- и /3-1,2-фукозилтрансфераз, кодируемых, например, AtFUT3—AtFUT5 генами Arabidopsis, и гликозилтрансфераз, кодируемых, в 124 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ Гдюканаштеташ Рис. 3. Схематическое изображение структуры типичных ксило- глкжановых полисахаридов, обнаруженных в клеточной стенке многих двудольных растений, а также ферментов их биосинтеза [206]: глюкансинтетаз, участвующих в синтезе глюканов (Glc), а-фукозилтрансфераз, /3-галактозилтрансфераз и а-ксилозилт- рансфераз, присоединяющих к новосинтезированным глюканам молекулы олигосахаридов: фукозы (Fue), галактозы (Gal) и ксилозы (Ху[) соответственно частности, AtFUTl геном Arabidopsis [207, 208] и PsFUTl геном гороха (Pisum sativum) [209], осу­ ществляющих фукозилирование и гликозилирова- ние ксилоглюкановых, рамногалактуронановых и арабиногалактановых полисахаридов, а также га- лактоманнановых галактозилтрансфераз, изолиро­ ванных, в частности, у пажитника сенного (Trigo- nella foenum-graecum) [210 ]) и ксилоглюкановых галактозилтрансфераз, кодируемых, например, MUR3 геном Arabidopsis [211], участвующих в галактозилировании соответственно галактоманна- новых и ксилоглюкановых компонентов клеточной стенки (рис. 3). Изучение тканеспецифической экспрессии AtFUT генов Arabidopsis показало, что высокие уровни экспрессии AtFUT4 гена наблюдаются в зрелых листьях и корнях, а экспрессия AtFUTS гена преобладает, в основном, в корнях диких типов растений. Исследования особенностей био­ синтеза фукозы у мутантных atfuil растений сви­ детельствуют об отсутствии фукозы в ксилоглюка­ новых компонентах, выделенных из корней и лис­ тьев этих растений. В то же время гиперэкспрессия AtFUTl гена в трансгенных растениях вызывает повышенную фукозилтрансферазную активность по сравнению с дикими видами растений, однако ксилоглюкановые олигосахариды трансгенных и диких типов растений содержат сравнимые количе­ ства фукозы, что объясняется ограниченным пулом подходящих акцепторных субстратов [206 ]. Как установлено, все вышеперечисленные фер­ менты биосинтеза полисахаридов гемицеллюлозно- го матрикса клеточной стенки локализуются в аппарате Гольджи и являются мембранными белка­ ми, содержащими короткий аминотерминальный домен, обращенный к цитоплазме, единичный трансмембранный домен, отделенный от глобуляр­ ной каталитической части белков последовательно­ стями различной длины, а также гидрофильный карбокситерминальный домен, содержащий актив­ ный сайт, расположенный в полости аппарата Гольджи [212]. В период роста клеток растяжением эти ферменты транспортируются в клеточную стен­ ку и участвуют в ее модификации. Показано так­ же, что экспрессия генов этих ферментов ингиби- руется светом (как выяснено, этот процесс опосре­ дуется фитохромом через гормон ауксин, уровень которого снижается под воздействием света). При этом выявлено, в частности, что экзогенная обра­ ботка ИУК мезокотилей кукурузы предотвращает светоиндуцируемое снижение уровня транскрипции GS1 гена [213, 214]. Многочисленные иследования свидетельствуют о том, что наиболее значительную роль в органи­ зации прочной, подобной металло-бетонной конст­ рукции вторичной клеточной стенки, выполняет мажорный, присутствующий у всех высших расте­ ний белок экстенсии (м. м. 30 кДа), кодируемый HRGP геном [163, 215]. Экстенсии — высокополо­ жительно заряженный белок (его изоэлектрическая точка — pi = 9). Его количество составляет до 10 % от всех белков стенки. Экспрессия гена экстенсина возрастает в период стимулированного ауксином растяжения клеточной стенки, а также под воздей­ ствием неблагоприятных факторов внешней среды и патогенов (предполагается, что экстенсии связы­ вает отрицательно заряженные патогены и предот­ вращает их поступление внутрь клеток). Механи­ ческую прочность клеточной стенки экстенсии уси­ ливает за счет образования ионных и ковалентных связей с другими полимерами, в частности, с пек­ тинами. Установлено, что катализатором защитной реакции клеток в ответ на действие элиситоров или оксидативный стресс являются ферменты перокси- дазы, стимулирующие быстрое поступление (без синтеза de novo) экстенсина в клеточную стенку и его взаимодействие с полисахаридами, повышая тем самым ее прочность [216, 217]. Такая быстрая реакция является первичным защитным ответом клетки, в то время как вторичная ответная реакция 125 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. состоит в усилении транскрипции экстенсина и других защитных соединений (дефензинов, фитоа- лексинов и фенольных соединений) [163, 218]. Например, при изучении механизма защитной ре­ акции каллусных клеток европейских культур ви­ нограда ( Vais vinifera L. cv Touriga), зараженных штаммами Plasmopara vitícola и Uncinula necator, вызывающими заболевание милдью или ложно- мучнистую росу, отмечена быстрая аккумуляция GvPl гликопротеина экстенсина с м. м. 89,9 кДа в ответ на элиситорное действие экстенсинперокси- дазы (ЕР) с м. м. 40 кДа [216]. Получены данные о регулирующем влиянии ауксина на экспрессию пероксидаз. Эксперименты, в ходе которых изучали изоферментный спектр пероксидаз при индуцируемом ИУК ризогенезе этиолированных черенков фасоли, показали, что 10-кратное увеличение образования придаточных корней в этиолированных черенках фасоли проис­ ходит в результате 4-ч обработки их раствором ИУК (8-Ю"4 М) [219]. Начало дифференцировки корневых примордиев (72 ч после обработки ИУК) характеризовалось трехкратным увеличением об­ щей активности пероксидаз в зонах ризогенеза. Анализ хроматографического разделения суммар­ ной фракции пероксидаз показал, что под действи­ ем ИУК количество анионных пероксидаз в инду­ цированных к ризогенезу черенках увеличивалось с 4 до 6. Наиболее существенные изменения под влиянием ИУК происходили в изоферментном со­ ставе анионных пероксидаз. Для них характерно появление двух новых изоформ (R¡ 0,23 и 0,76), которые могут служить маркерами ауксин-зависи­ мого ризогенеза. Результаты данных эксперимен­ тов показали также, что все идентифицированные пероксидазы обладали способностью декарбоксили- ровать 1-[ 1 4С]ИУК in vitro при добавлении в реак­ ционную среду кофакторов ферментативного окис­ ления ИУК (ионов Мп 2 + и я-кумаровой кислоты), что свидетельствует о прямом участии пероксидаз в регуляции метаболизма ИУК. Как установлено в ходе других исследований [220], посвященных ки­ нетике изменения уровня ИУК через 8 и 24 ч после ее введения в черенок фасоли, часть ИУК может окисляться под влиянием пероксидаз, а другая часть — связываться со специфическими рецепто­ рами и таким образом активировать процесс деле­ ния и растяжения клеток. Выяснено также, что роль своеобразных протекторов окисления ИУК у растений выполняют кверцетин и другие диоксифе- нолы, способные окисляться под действием перок­ сидазы раньше, чем ИУК, предотвращая тем са­ мым ее окисление. Не менее важной функцией полифенольных соединений, является образование лигниновых полимеров, придающих особую проч­ ность вторичным клеточным стенкам по окончании их растяжения. Таким образом, вышеизложенные результаты исследований, несомненно, свидетель­ ствуют о существовании ауксин-регулируемой ком­ плексной эндогенной программы дифференциации и специализации клеток растений. Заключение. Значительные успехи в изучении механизмов регуляторного действия ауксина на ключевые этапы дифференцировки клеток — про­ цессы деления и растяжения клеток дают основа­ ния для дальнейших фундаментальных исследова­ ний его роли в регуляции экспрессии генов на всех стадиях онтогенеза растений, которые должны по­ служить прогрессу в создании новых генно-инже­ нерных биотехнологий. В перспективе такие разра­ ботки могут быть использованы для коррекции ключевых этапов морфогенеза растений, создания более продуктивных и устойчивых к неблагоприят­ ным факторам окружающей среды сортов растений. V. A. Tsygankova, L. A. Galkina, L. I. Musatenko, К. М. Sytnik Genetic and epigenetic control of plant growth and development. Genes of auxin biosynthesis and auxin-regulated genes controlling plant cell division and extension Summary In the review a spectrum of enzymes' genes determining different ways of indole-3-acetic acid (IAA) biosynthesis identified at Arabidopsis is given: the TRP1 gene of antranilat phosphoribo- syttransferase I, TRP3 gene of tryptophane synthase and family NIT genes of nitrilase, catalysing tryptophane-independent way of IAA biosynthesis from precursor indole-3-acetonitrile; CYP79B and CYP83BI genes (members of family cytochromes P450 genes), controlling IAA biosynthesis from tryptophane; the enzymes' genes, catalysing of the IAA biosynthesis from indole-3-butyric acid: the PXAl and PEX14 genes of peroxisomal membrane proteins — the ABC-ATPas family members, the PEX5 and PEX7 genes of cytoplasmic protein receptors, genes of peroxisomal matrix proteins- enzymes (асхЗ gene of acyl-CoA oxidase, aiml gene of multifun­ ctional protein and pedl gene of thiolase); enzymes' genes cata­ lysing synthesis of lAA-conjugates and their hydrolysis — the genes of IAGLc synthase, IAInos transferase, serin carboxypeptidase-like lAInos acyltransferase and IAR3 gene of lAA-Ala hydrolase. The nomenclature and classification of the auxin-regulated genes res­ ponsible for the cell division are presented: cyclin genes and activated by them cyclin-dependent protein kinases, as well as genes of numerous family of mitogen-activated protein kinases. The auxin-induced genes of enzymes participating in biosynthesis and hydrolysis of polysaccharides components of plant cell walls in the period of their growth by extension are considered in detail: the EI gene of endo-1,3:1,4-fi-D-glucanase and EXOII gene of exo-§-D- glucanase, numerous families XET genes of xyloglucan endotrans- 126 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ glycosylases, ZeEXP genes of expansins, AtFUT genes of xylo- glucan-specific fi-1,6- and p~-l,2-fucosy[transferases and glyco- syltransferases, CSL genes of xyloglucan gtucan synthases and fi-1,4-mannan synthases, MUR genes xyloglucan galactosyltrans- ferases as well as AtXTl gene and homologous АЮТ2-7 genes xyloglucan xylosyltransferases at Arabidopsis; the XS1 gene of xylansynthase at rice, and also GS1 gene of glucansynthase at corn. A possible role of cell wall protein — extensin (encoded by the auxin-regulated HRGP gene) in the plants defence from pathogens and unfavourable factors of external environment is discussed. Key words: genes of indole-3-acetic acid (IAA) biosynthesis; auxin-regulated genes responsible for plant cell division and ex­ tension. В. А. Циганкова, Л. А. Галкіна, Л. І. Мусатенко, K M. Ситник Генетичний і епігенетичний контроль росту і розвитку рослин. Гени біосинтезу ауксину і гени, що регулюються ауксином та контролюють поділ і розтягнення клітин рослин Резюме В огляді розглянуто спектр генів, які детермінують різні шляхи біосинтезу індоліл-3-оцтової кислоти (ЮК), іденти­ фікованих у Arabidopsis: TRP1 гена антранілатфосфорибозил- трансферази 1, TRP3 гена триптофансинтази і родини NIT генів нітрилаз, що каталізують триптофан-незалежний шлях біосинтезу ІОК із попередника індол-3-ацетонітрилу; CYP79B та CYP83B1 генів (членів родини генів цитохромів Р450), які контролюють біосинтез ІОК із триптофану; генів фермен­ тів, що каталізують біосинтез ІОК з індоліл-3-масляної кислоти: РХА1 і РЕХ14 генів пероксисомних мембранних білків — членів родини АВС-АТРаз, РЕХ5 і РЕХ7 генів цитоп­ лазматичних білків-рецепторів, генів пероксисомних матрик- сних білків-ферментів (асхЗ гена ацил-СоА оксидази, аіті гена багатофункціонального білка і pedl гена тіолази); генів фер­ ментів, що каталізують утворення кон'югатів ІОК та їхній гідроліз: генів IAGLc синтази, IAInos трансферази, серинкар- боксипептидаз-подібної IAInos ацилтрансферази і IAR3 гена ІОК-Ала гідролази. Представлено номенклатуру і класифі­ кацію генів, які регулюються ауксином і відповідають за клітинний поділ генів циклінів та циклін-залежних протеїн- кіназ, а також генів численної родини мітоген-активованих протеїнкіназ. Детально розглянуто гени ферментів, що регу­ люються ауксином і беруть участь у біосинтезі і гідролізі полісахаридних компонентів стінок клітин рослин у період їхнього росту розтягненням: ЕІ ген ендо-1,3:1 A-fi-D-глюкана- зи і ЕХОІІ ген жзо-р~-0-глюканази, численні родини ХЕТ генів ксилоглюканендотрансглікозилаз, ZeEXP генів експансинів, AtFUT генів ксилоглюкан-специфічних fi-1,6- і fi-1,2-фукозил- трансфераз і глікозилтрансфераз, CSL генів ксилоглюканглю- кансинтаз та fi-1,4-манансинтаз, MUR генів ксилоглюканових галактозилтрансфераз, а також AtXTl ген і гомологічні AtGT2-7 гени ксилоглюканових ксилозилтрансфераз у Arabi­ dopsis; XS1 ген ксилансинтази у рису та GS1 ген глюкансин- тази у кукурудзи. Обговорюється роль структурного білка клітинної стінки — екстенсину (що кодується HRGP геном, який регулюється ауксином) у захисті рослин від патогенів і несприятливих факторів довкілля. Ключові слова' гени біосинтезу індоліл-3-оцтової кислоти (ІОК); гени, які регулюються ауксином та відповідають за поділ і розтягнення клітин рослин. СПИСОК ЛИТЕРАТУРЬІ 1. Leopold А. С, Nooden L D. Hormonal regulatory system in plants / / Horm. Regul. Develop.—1984.—2.—P. 4—22. 2. Snow R. The correlative inhibition of the growth of axillary buds / / Ann. Bot.—1925.—39.—P. 841—859. 3. Wareing P. F. Endogenous inhibitors in seed germination and dormancy / / Encyclopedia of plant physiology / Ed. W. Ruhland.—Berlin; Gottingen; Heidelberg; Springer, 1965.— Vol. 15, pt 2.—P. 909—924. 4. Darwin C, Darwin F. The power of movement in plants / Ed. J. Murray.—London, 1880.—880 p. 5. Brown H. T., Morris G. H. Researches of the germination of some of the Gramineae II J. Chem. Soc—1890.—57.— P. 458—528. 6. Loeb J. Chemical basis of correlation / / Bot. Gaz.—1918.— 65.—P. 150—174. 7. Molisch H. Die Lebensdauer der Pflanze.—Jena: Fischer, 1928 (Transi, by Fulling E. H.—Lancaster: Science press, 1938). 8. Сытник К M. Николай Григорьевич Холодный (К сто­ летию со дня рождения) / / Укр. бот. журн.—1982.—39, № 3 — С. 1—3. 9. Меркис А. И. Тропизмы растений в свете теории Холод­ ного—Вента / / Укр. бот. журн.—1982.—39, № 3 — С. 16—31. 10. Went F., Thimann К V. Phytohormones.— New York: Mac- Millan, 1937.—294 p. 11. Thimann К. V. Plant growth / / Fundamental aspects of normal and malignant growth / Ed. W. W. Nowinski.—Amsterdam: Elsevier, I960.—P. 748—822. 12. Pilet P. E. Action des gibberellins sur l'activité auxines- oxydasique de tissues cultives in vitro II C. r. Acad. Sci. Paris.—1957.—245.—P. 1327—1328. 13. The plant growth regulators in agriculture and horticulture. Role and commercial uses / Ed. S. B. Amarjit.—New York: Haworth press, 2000.—255 p. 14. Arteca R. Plant growth substances: principles and applica­ tions.—New York: Chapman and Hall, 1996.—255 p. 15. Creelman R. A., Mullet J. E. Oligosaccharins, brassinolides, and jasmonates: nontraditional regulators of plant growth, development, and gene expression / / Plant Cell.—1997 —9.— P. 1211—1223. 16. Gross D., Parthier B. Novel natural substances acting in plant growth regulation / / J. Plant Growth Regul.—1994.—13.— P. 93—114. 17. Луценко Э. К, Марушко E. A., Леонова T. Г. Действие фузикокцина на ранних этапах прорастания сорго при засолении / / Тез. докл. IV Междунар. конф. «Регуляторы роста и развития растений».—М.: Изд-во Мое. гос. аграр. ун-та, 1997 —С. 105. 18. Чайлахян M. X., Бутенко Р. Г., Кулаева О. Н., Кефели В. И., Аксенова Н. П. Терминология роста и развития выс­ ших растений.—М.: Наука, 1982.—96 с. 19. McCourt P. Genetic analysis of hormone signalling / / Annu. Rev. Plant Physiol. Plant Mol. Biol.—1999.—50.—P. 219— 243. 20. Becraft P. W., Suk-Hoon Kang, Sang-Gon Suh. The maize CRINKLY4 receptor kinase controls a cell-autonomous dif­ ferentiation response / / Plant Physiol.—2001.—127, N 2.— P. 486—496. 21. Vivanco J. M., Flores H. E. Control of root formation by plant growth regulation / / The plant growth regulators in agriculture and horticulture. Role and commercial uses / Ed. S. B. Amarjit.—New York: Haworth press, 2000.—P. 1—25. 22. Shneider E. A., Wightman F. Auxins / / Phytohormones and related compounds — a comprehensive treatise.—Amsterdam: Elsevier, 1978.—P. 29—105. 127 UblPAHKOBA B. A. H flP. 23. Kefeli V. Natural growth inhibitors and phytohormones.— Haague: Junh Publ., 1978.—294 p. 24. Dorffling K. Das Hormonsystem der pflanzen.—Stuttgard; New York: Georg Thieme, 1982.—304 p. 25. Kende H., Zeevaart J. A. D. The five «classical» plant hormones / / Plant Cel l .—1997.—9.—P. 1197—1210. 26. Jakubowska A., Kowatczyk S. The auxin conjugate 1-O-indole- 3-acetyl-/3-D-glucose is synthesized in immature legume seeds by IAGlc synthase and may be used for modification of some high molecular weight compounds / / J. Exp. B o t — 2 0 0 4 . — 5 5 , N 398.—P. 791—801 . 27. Hedden F., Phillips A. Manipulation of hormone biosynthetic genes in transgenic plants / / Curr. Opin. Biotechnol.—2000.— 11.—P. 130—137. 28. Ficcadenti N.. Sestili S., Pandolfini T., Cirillo C , Rotino G. L., Spena A. Genetic engineering of parthenocarpic fruit development in tomato / / Mol. Breeding .—1999 .—5.— P. 463—470. 29. Romano C, Hein M., Klee H. Inactivation of auxin in tobacco transformed with the indoleacetic acid-lysine synthetase gene of Pseudomonas savstonoi II Genes and Develop.—1991.— 5.—P. 438—446. 30. Bartel B. Auxin biosynthesis / / Annu. Rev. Plant. Physiol. Plant Mol. Bio l .—1997.—48.—P. 51—66. 31. Normanly J., Sbvin J. P., Cohen J. D. Rethinking auxin biosynthesis and metabolism / / Plant Physiol .—1995.—107.— P. 323—329. 32. Muller A., Weiler E. W. Indolic costituents and indole-3-acetic acid biosynthesis in the wild-type and a tryptophan auxotroph mutant of Arabidopsis thaliana II Planta.—2000.—211.— P. 8 5 5 - 8 6 3 . 33. Rekoslavskaya N. I., Bandurski R. S. Indole as a precursor of indole-3-acetic acid in Zea mays II Phytochemistry.—1994.— 35 .—P. 905—909. 34. Dolan L Pointing roots in the right direction: the role of auxin transport in response to gravity / / Genes and Develop.— 1998.—12, N 14.—P. 2091—2095 . 35. Bartel B., Fink G. R. Differential regulation of auxin-produc­ ing nitrilase gene family in Arabidopsis thaliana II Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—1994 .—91.—P. 6649—6653 . 36. Schmidt R. C, Muller A., Hain R., Bartling D., Weiler E. W. Transgenic tobacco plants expressing the Arabidopsis thaliana nitrilase II enzyme / / Plant J .—1996 .—9.—P. 683—691 . 37. Grsis S., Sauerteig S., Neuhaus K., Albrecht M., Rossiter J., Muller L J. Physiological analysis of transgenic Arabidopsis thaliana plants expressing one nitrilase isoform in sense or antisense direction / / Plant Physiol .—1998.—153.—P. 446— 456. 38. Bak S., Feyereisen R. The involvement of two P450 enzymes, CYP83B1 and CYP83A1, in auxin homeostasis and glucosino- late biosynthesis / / Plant Physiol .—2001.—127.—P. 108— 118. 39. Bak S., Tax F. E., Feldmann K. A., Galbraith D. A, Feyereisen R. CYP83B1, a cytochrome P450 at the metabolic CYP83B1, a cytochrome P450 at the metabolic branchpoint in auxin and indole glucosinolate biosynthesis in Arabidopsis thaliana II Plant Cel l .—2001.—13.—P. 101—111. 40. Delarue M., Prinsen E., Onckelen H. V., Caboche M., Bellini C. sur2 mutations of Arabidopsis thaliana define a new locus involved in the control of auxin homeostasis / / Plant J.— 1998.—14.—P. 603—611 . 41 . Collett C. E., Harberd N. P., Leyser O. Hormonal interactions in the control of Arabidopsis hypocotyl elongation / / Plant Phys io l—2000 ,—124 .—P. 553—561 . 42. Mizutani M., Ward E., Ohta D. Cytochrome P450 gene superfamily in Arabidopsis thaliana: isolation of cDNAs, dif­ ferential expression, and RFLP mapping of multiple cyto­ chromes P450 / / Plant Mol. Bio l .—1998.—37.—P. 39—52. 43. Reymond P., Weber H., Damond M., Farmer E. E. Differen­ tial gene expression in responds to mechanical wounding and insect feeding in Arabidopsis II Plant Cel l .—2000.—12.— P. 707—719. 44. Ulmasov T, Hagen G., Guilfoyle T. J. Dimerization and DNA binding of auxin response factors / / Plant J .—1999.—19.— P. 309—319. 45. Hu J. Regulation of peroxisome biogenesis and function / / MSU-DOE plant research laboratory. Thirty-Eighth Ann. Rept USA.—New York, 2003 .—P. 19—26. 46. Zolman B. K, Silva I. D, Bartel B. The Arabidopsis pxal mutant is defective in an ATP-binding cassette transporter-like protein required for peroxisomal fatty acid /^-oxidation / / Plant Physiol .—2001.—127.—P. 1266—1278. 47. Del Rio L A., Corpus F. J., Sandalio L. M., Palma J. M., Gomez M., Barroso J. B. Reactive oxigen species, antioxidant systems and nitric oxide in peroxisomes / / J. Exp. Bot.— 2002 .—53.—P. 1255—1272. 48. Olsen L. J. The surprising complexity of peroxisome biogenesis / / Plant Mol. B i o l — 1 9 9 8 , — 3 8 . — P . 163—189. 49. Ludwig-Muller J. Indole-3-butyric acid in plant growth and development / / Plant Growth Regul .—2000.—32.—P. 219— 230. 50. Rottensteiner H., Stein K., Sonnenhol E., Erdmann R. Conserved function of p e x l l p and the novel pex25p and pex27p in peroxisome biogenesis / / Mol. Biol. Cel l .—2003.— 14.—P. 4316—4328. 51 . Zolman B. K., Yoder A, Bartel B. Genetic analysis of indole-3-butyric acid responses in Arabidopsis thaliana reveals four mutant classes / / Genet ics .—2000.—156.—P. 1323— 1337. 52. Davies T. G. E., Coleman J. O. D. The Arabidopsis thaliana ATP-binding cassette proteins: an emerging superfamily / / Plant Cell Environ.—2000.—23.—P. 431—443. 53. Swartzman E. E., Viswanathan M. N.. Thorner J. The PALI gene product is a peroxisomal ATP-binding cassette transporter in the yeast Saccharomyces cerevisiae II J. Cell Biol.— 1996.—132.—P. 549—563 . 54. Holzinger A., Mayerhofer P., Berger J., Lichtner P., Kam- merer S., Roscher A. A. Full length cDNA cloning, promoter sequence, and genomic organization of the human adreno- leukodystrophy related (ALDR) gene functionally redundant to the gene responsible for X-linked adrenoleukodystrophy / / Biochem. and Biophys. Res. Communs. — 1 9 9 9 . — 2 5 8 . — P. 436—442. 55. Van Veen H. W. Towards the molecular mechanism of proka- ryotic and eukaryotic multidrug transporters / / Semin. Cell Develop. Bio l .—2001.—12.—P. 239—245 . 56. Subramani S. Components involved in peroxisome import, biogenesis, proliferation, turnover, and movement / / Physiol. Rev .—1998.—78.—P. 171—188. 57. Eastmond P. J., Hooks M. A., Williams D., Lange P., Bechtold N., Sarrobert C, Nussaume L., Graham I. A. Promoter trapping of a novel medium-chain acyl-CoA oxidase, which is induced transcriptionally during Arabidopsis seed germination / / J. Biol. Chem.—2000.—275.—P. 34375— 34381. 58. Richmond T. A., Bleecker A. B. A defect in /J-oxidation causes abnormal in fluorescence development in Arabidopsis II Plant Cel l .—1999.—11.—P. 1911 — 1923. 128 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ 59. Hayashi М., Toriyama К., Kondo М., Nishimura М. 2,4- Dichlorophenoxybutyric acid-resistant mutants of Arabidopsis have defects in glyoxysomal fatty acid ^-oxidation / / Plant Cell.—1998.—10— P. 183—195. 60. Hayashi M., Nito K, Toriyama-Kato K., Kondo M., Yamaya Т., Nishimura M. AtPexHp maintains peroxisomal functions by determining protein targeting to three kinds of plant peroxisomes / / EMBO J.—2000.—19.—P. 5701—5710. 61. Ситник К M., Мусатенко Л. /., Васюк Н. П., Веденічева Н. П., Генералова В. М., Мартин Г. Г., Нестерова А. Н. Гормональний комплекс рослин і грибів.—Київ, 2003.— 186 с. 62. Slovin J. P., Bandurski R. S., Cohen J. D. Auxin / / Biochemistry and molecular biology of plant hormones / Eds P. J. J. Hooykaas, M. A. Hall, K. R. Libbenga.—Amsterdam: Elsevier Science BV, 1999.—P. 115—140. 63. Hall P. J. Indole-3-acetyl-myo-inositol in kernels of Oryza sativa II Phytochemistry.—1980.—19.—P. 2121—2123. 64. Domagalski W., Schulze A., Bandurski R. S. Isolation and characterization of ester of indole-3-acetic acid from the liquid endosperm of the horse chestnut {Aesculus species) / / Plant Physiol.—1987.—84.—P. 1107—1113. 65. Bialek K, Cohen J. D. Isolation and partial characterization of the major amide-linked conjugate of indole-3-acetic acid from Phaseolus vulgaris L. / / Plant Physiol.—1986,—80.—P. 99— 104. 66. Walz A., Park S., Slovin J. P., Ludwig-Muller J., Momonoki Y. S., Cohen J. D. A gene encoding a protein modified by the phytohormone indoleacetic acid / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—2002.—99.—P. 1718—1723. 67. Epstein E., Baldi B. G., Cohen J. D. Identification of indole-3-acetylglutamate from seeds of Glycine max L. / / Plant Physiol.—1986.—12.—P. 256—258. 68. Michalczuk L, Bandurski R. S. Enzymic synthesis of l-O- indol-3-ylacetyl-/S-D-glucose and indol-3-ylacetyl-myo-inositol / / Biochem. J.—1982.—207.—P. 273—281. 69. Kesy J- M., Bandurski R. S. Partial purification and charac­ terization of indol-3-ylacetyl-/?-D-glucose: myo-inositol indol- 3-ylacetyltransferase (indoleacetic acid-inositol synthase) / / Plant Physiol—1990.—94.—P. 1598—1604. 70. Kowalczyk S., Jakubowska A., Zielinska E., Bandurski R. S. Bifunctional indole-3-acetyl transferase catalyses synthesis and hydrolysis of indole-3-acetyl-myo-inositol in immature en­ dosperm of Zea mays II Physiol. Plantar.—2003.—119.— P. 165—179. 71. Davies R. Т., Goetz D. H., Lasswell J., Anderson M. N., Bartel B. IAR3 encodes an auxin conjugate hydrolase from Arabidopsis / / Plant Cell.—1999.—11.—P. 365—376. 72. Klee H. J., Romano C. P. The roles of phytohormones in development as studied in transgenic plants / / Crlt. Revs Plant Sci.—1994.—13.—P. 311—324. 73. Klee J. H. The effects of overproduction of two Agrobacterium tumefaciens T-DNA auxin biosynthetic gene products in trans­ genic petunia plants / / Genes and Develop.—1987.—1.— P. 86—96. 74. Cosgrove D. J. Relaxation in a high-stress environment: The molecular bases of extensible cell walls and cell enlargement / / Plant Cell.—1997.—9.—P. 1031 — 1041. 75. Ito M. Factors controlling cyclin В expression / / Plant. Мої. Biol.—2000.—43, N 5/6.—P. 677—690. 76. Setiady Y. Y., Sckine M., Hariguchi N., Yamamoto Т., Kouchi H, Shinmyo A. Tobacco mitotic cyclins: cloning, charac­ terization, gene expression and functional assay / / Plant J.—1995.—8.—P. 949—957. 77. Hata S., Kouchi H., Suzuka J., Ishii T. Isolation and characterization of cDNA clones for plant cyclins / / EMBO J.—1991.—10.—P. 2681—2688. 78. Golstyen R., Standart N., Mackie S., Colman A., Blow J., Ruderman J., Wu M., Hunt T. The role of cyclin synthesis, modification and destruction in the control of cell division / / J. Cell Sci.—1989.—12.—P. 77—97. 79. Kouchi H., Sekine H., Hata S. Distinct classes of mitotic cyclins are differentially expressed in the soybean shoot apex during the cell cycle / / Plant Cell.—1995.—7.—P. 1143— 1155. 80. Nigg E. A. Cyclin-dependent protein kinases: key regulators of the eukaryotic cell cycle / / Bioessays.—1995.—17.—P. 471 — 480. 81. Renaudin J. P., Doonan J. H., Freeman D., Hashimoto J., Hirt H., Inze D., Jacobs T. Plant cyclins: a unified nomencla­ ture for plant A-, B- and D-type cyclins based on sequence organization / / Plant. Mol. Biol.—1996.—32.—P. 1003— 1018. 82. Szarka S., Fitch M., Schaerer S., Moloney M. Classification and expression of a family of cyclin gene homologues in Brassica napus II Plant Mol. Biol.—1995.—27.—P. 263— 275. 83. Qin E X., Perennes C, Richard K, Bouvier-Dwand M., Trehin C, Inze D., Bergounioux C. G2 and early M-specific expression of the NTCYC1 cyclin gene in Nicotina tabacum cells / / Plant Mol. Biol.—1996.—32.—P. 1093—1101. 84. Stals H, Casteels P., Van Montagu M., Inze D. Regulation of cyclin-dependent kinases in Arabidopsis thaliana II Plant Mol. Biol.—2000.-43, N 5 / 6 . - P . 583 -593 . 85. Ito M., Iwase M., Kodama H., Lavisse P., Komanine A., Nishihama R., Machido Y., Watanabe A. A novel cis-acting element in promoters of plant B-type cyclin genes activates M phase-specific transcription / / Plant Cell.—1998.—10.— P. 331—341. 86. Dudits D., Magyar Z., Deak M, Meszaros T., Miskolezi P., Feher A, Brown S., Kondorosi E., Athanasiadis A., Pongor S., Bako L., Koner G., Gyorgyey J. Cyclin-dependent and calcium-dependent kinase families: response of cell division cycle to hormone and stress signals / / Plant Cell Division / Eds D. Francis, D. Dudits, D. Inze.—London: Portland press, 1998.—P. 21—45. 87. Mironov V., De Veylder L., Van Montagu M., Inze D. Cyclin-dependent kinases and cell division in plants: the nexus / / Plant Cell.—1999.—11.—P. 509—522. 88. Nigg E. A. Cyclin-dependent kinase 7: at the cross-roads of transcription, DNA repair and cell cycle control? / / Curr. Opin. Cell. Biol.—1996.—8.—P. 312—317. 89. Meszraros T., Miskolezi P., Ayaydin F., Pettko-Szandther A., Peres A, Magyar Z., Horvath G. V., Bako L., Feher A., Dudits D. Multiple cyclin-dependent kinase complexes and phosphatases control G2/M progression in alfalfa cells / / Plant Mol. Biol.—2000.—43, N 5/6.—P. 595—605. 90. Segers G., Rouze P., Van Montagu M., Inze D. Cyclin-de­ pendent kinases in plants / / Plant cell proliferation and its regulation in growth and development / Eds J. Bryant, J. Wiley—Chichester: UK, 1997 —P. 1 — 19. 91. Joubes J., Chevalier C , Dudits D., Heberle-Bors E., Inze D., Umeda M., Renaudin J. P. CDK-related protein kinases in plants / / Plant Mol. Biol.—2000.—43, N 5/6.—P. 607—620. 92. Joubes J., Chevalier C. Endoreduplication in higher plants / / Plant Mol. Biol.—2000.—43, N 5/6.—P. 735—745. 93. Trehin C, Planchars S., Glab N.. Perennes C, Treglar J., Bergounioux C. Cell cycle regulation of plant growth regu- 129 ЦЬІГАНКОВА В. А. И ДР. lators: involvement of auxin and cytokinin in the re-entry of Petunia protoplasts into the cell cycle / / Planta.—1998.— 206.—P. 215—224. 94. Segers G, Gadisseur T., Bergounioux C, Engller J., Jasq- mard A., Van Montagu M., Inze D. The Arabidopsis cyclin- dependent kinase gene cdc2bAt is preferentially expressed during S and G2 phases of the cell cycle / / Plant J.—1996.— 10.—P. 601—612. 95. Zhang K., Letham D. S., John P. C. L. Cytokinin controls the cell cycle at mitosis by stimulating tyrosine dephosphorylation and activation of P 34cdc2-like HI histone kinase / / Planta.— 1996—200.—P. 2—12. 96. Wheatley S. P., Hinchcliff E. #., Glotzer M., Hyman A. A., Sluder G., Wang Y. I. CDK1 inactivation regulates anaphase spindle dynamics and cytokinesis in vivo II J. Cell Biol.— 1997.—138.—P. 385—393. 97. Hush J. M., Wu L., John P. C. L, Hepler L H., Hepler P. K. Plant mitosis promoting factors disassembles the microtubule preprophase band and accelerates prophase progression in Tradescantia II Cell Biol. Int.—1996.—20 — P. 275—287. 98. Binarova P., Dolezel J., Draber P., Heberle-Bors E., Strnad M., Bogre L Treatment of Vicia faba root tip cells with specific inhibitors to cyclin-dependent kinases leads to abnormal spin­ dle formation / / Plant J.—1998.—16.—P. 697—707. 99. Colasanti J., Cho S. O., Wick S., Sundaresan V. Localization of the functional p34cdc2 homologue of maize in root tip and stomatal complex cells: association with predicted division sites / / Plant Cell.—1993.—5.—P. 1101—1111. 100. Asada T., Kuriyama R., Shibaoka H. TKRP125, a kinesin-re- lated protein involved in the centrosome-independent organiza­ tion of the cytokinetic apparatus in tobacco BY-2 cells / / J. Cell Sci.—1997.—110— P. 179—189. 101. Measday V., Moore L., Retnakaran R., Lee J., Donoviel M., Neiman A. M., Andrews B. A family of cyclin-like proteins that interacts with Pho85 cyclin-dependent kinase / / Мої. Cell Biol.—1997.—17.—P. 1212—1223. 102. Durfel T., Feiler H. S., Gruissem W. Retinoblastoma-related proteins in plants: homologues or orthologues of their metazoan counterparts? / / Plant Мої. Biol—2000.—43.—P. 635—642. 103. Belmont L, Mitchison T. Identification of a protein that interacts with tubulin dimers and increases the catastrophe rates of microtubules / / Cell.—1996.—84.—P. 623—631. 104. Liu B., Cyr R., Palevitz B. A. A kinesin-like protein, KatAp, in the cell of Arabidopsis and other plants / / Plant Cell.— 1996.—8.—P. 119—132. 105. Vos J. W., Safadi F., Reddy A. S., Hepler P. K. Kinesin-like calmodulin-binding protein is differentially involved in cell division / / Plant Cell.—2000—12.— P. 979—990. 106. Asada T., Ceilings D. Molecular motors in higher plants / / Trends Plant Sci.—1997 —2.—P. 29—37. 107. Zimmerman W., Sparks C. A., Doxsey S. J. Amorphous no longer: the centrosome comes into focus / / Curr. Opin Biol.—1999.—11.—P. 122—128. 108. Dictenberg J. B., Zimmerman W., Sparks C. A., Young A., Vidair C, Zheng Y., Carrington W., Fay F. S., Doxsey S. J. Pericentrin and ^-tubulin form a protein complex and are organised into a novel lattice at the centrosome / / J. Cell Biol.—1998.—141.—P. 163—174. 109. Durso N. A., Cyr R. J. A calmodulin-sensitive interaction between microtubules and a higher plant homologue of protein translation elongation factor EF-a / / Plant Cell.—1994.—6.— P. 893—905. 110. Vantard M., Cowling R., Delichere C. Cell cycle regulation of the microtubular cytoskeleton / / Plant Mol. Biol.—2000.— 43.—P. 691—703. 111. Cai G., Romagnoli S., Moscatelli A., Cresti M. Evidence for microtubule-based organelle transport in the pollen tube / / Cell biology of plant and fungal tip growth / Eds A. Geitmann, M. Cresti.—Amsterdam: IOS press, 2001 —P. 1 — 12. 112. Moscatelli A., Cai G, Cresti M. Dynein related polypeptides during pollen tube growth / / Cell biology of plant and fungal tip growth / Eds A. Geitmann, M. Cresti.—Amsterdam: IOS press, 2001 —P. 13—26. 113. Vidali L, Holdaway-Clarke M., Hepler P. K. The cal- cium/cytoskeleton connection in pollen tube growth / / Cell biology of plant and fungal tip growth / Eds A. Geitmann, M. Cresti.—Amsterdam: IOS press, 2001.—P. 27—35. 114. Heath B., Skalamera D. Regulation of tip morphogenesis by the cytoskeleton and calcium ions / / Cell biology of plant and fungal tip growth / Eds A. Geitmann, M. Cresti.—Amsterdam: IOS press, 2001.—P. 37—53. 115. Yokota E., Muto S., Shimmen T. Inhibitory regulation of higher-plant myosin by Ca 2 + ions / / Plant Physiol.—1999.— 119.—P. 231—240. 116. Yokota E., Muto S., Shimmen T. Ca2+-calmodulin supresses the F-actin binding activity of a 135 kDa actin-bundling protein isolated from lily pollen tubes / / Plant Physiol.— 2000.—123— P. 645—654. 117. Mendentrall M. D., Hodge A. E. Regulation of cdc 28 cyclin-dependent protein kinase activity during the cell cycle of the yeast Saccharomyces cerevisiae II Microbiol. Mol. Biol. Rev.—1998.—62.—P. 1191 — 1243. 118. Goverse A., de Almeida Engler J., Verhees J., Van der Krol S., Helder J., Cheysen G. Cell cycle activation by plant parasitic nematodes / / Plant. Mol. Biol.—2000.—43, N 5/6 — P. 747—761. 119. Tassan J. P., Jaquenoud M., Leopold P., Schultz S. J., Nigg E. A. Identification of human cyclin-dependent kinase 8, a putative proteine kinase partner for cyclin C / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—1995.—92.—P. 8871—8875. 120. Burssens S., Van Montagu M., Inze D. The cell cycle in Arabidopsis II Plant Physiol. Biochem.—1998.—36.—P. 9— 19. 121. John P. C, Zhang K., Dong C , Diederic h L, Wightman F. p34cdc2 related proteins in control of cell cycle progression, the switch between division and differentiation in tissue deve­ lopment and stimulation of division by auxin and cytokinin / / Aust. J. Plant Physiol.—1993.—20.—P. 503—526. 122. WangH, Qi Q., Schorr P., Cutler A. J., Crosby W. L, Fowke L C. ICK1, a cyclin-dependent protein kinase inhibitor from Arabidopsis thaliana interacts with both Cdc2a and Cyc D3 and its expression is induced by abscisic acid / / Plant J.—1998.—15.—P. 501—510. 123. Reding P., Shoul O., Inze D., Van Montagu M., Van Orckelen H. Levels of endogenous cytokinins, indole-3-acetic acid and abscisic acid during the cell cycle of synchronized tobacco BY-2 cells / / FEBS Lett.—1996.—391.—P. 175—180. 124. Doerner P., Jorgensen J. E., You R., Steppuhn J., Lamb C. Control of root growth and development by cyclin expression / / Nature.—1996.—380.—P. 520—523. 125. Chung S. K., Parish R. W. Studies on the promoter of Arabidopsis thaliana cdc2a gene / / FEBS Lett.—1995.— 362.—P. 215—219. 126. Bogre L, Meskiene I., Heberle-Bors £., Hirf H. Stressing the role of MAP kinases in mitogenic stimulation / / Plant. Mol. Biol.—2000.—43, N 5/6.—P. 705—718. 127. Killtz D. Phylogenetic and functional classification of mitogen- 130 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ and stress-activated protein kinases / / J. Mol. Evol.—1998.— 46.—P. 571—588. 128. Hirt H. MAP kinases in plant signal transduction / / Results Probl. Cell. Differ.—2000.—27.—P. 1—9. 129. Kultz D. Phylogenetic and functional classification of mitogen- and stress-activated protein kinases / / J. Mol. Evol.—1998.— 46.—P. 571—588. 130. MizoguchiT., Gotoh Y., NishidaE., Yamaguchi-Shinozaki K, Hayashida N., Iwasaki T., Kamada H., Shinozaki K. Charac­ terization of two cDNAs that encode MAP kinase homologues in Arabidopsis thaliana and analysis of the possible role of auxin in activating such kinase activities in cultured cells / / Plant J.—1994.—5.—P. 111 — 122. 131. Morris P. C, Guerrier £>., Leung J., Giraudat J. Cloning and characterization of MEK1, an Arabidopsis gene encoding a homologue of MAP kinase kinase / / Plant Mol. Biol.—1997.— 35—P. 1057—1064. 132. Jonak C, Kiegerl S., Ligterink W., Barker P. J., Huskisson N. S., Hirt H. Stress signalling in plants: a MAP kinase pathway is activated by cold and drought / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—1996.—93.—P. 11274—11279. 133. Hunter T. Signalling: 2000 and beyond / / Cell.—2000.— 100.—P. 113—127. 134. Decroocq-Ferrant V., Decroocq S., Van Went J., Schmidt E., Kreis M. A homolog of the MAP/ERK family of protein kinase genes is expressed in vegetative and in female reproductive organs of Petunia hybrida / / Plant. Mol. Biol.—1995.—27.— P. 339—350. 135. Romeis T., Piedras P., Zhang S. Q., Klessig D. F., Hirt H., Jones J. Rapid Avr 9- and cf-9-dependent activation of MAP kinases in tobacco cell cultures and leaves: convergence of resistance gene, elicitor, wound, and salicylate responses / / Plant Cell.—1999.—11.—P. 273—287. 136. Ligterink W., Kroj T., zur Nieden V., Hirt H, Schell D. Receptor-mediated activation of MAP kinase in pathogen defence of plants / / Science.—1997.—276.—P. 2054—2057. 137. Kovtun Y., Chiu W. L, Tena G, Sheen J. Functional analysis of oxidative stress-activated MAPK cascade in plants / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—2000.—97.—P. 2940—2945. 138. Seo S„ Okamoto M., Seto H., Ishizuka K, Sana H., Ohashi Y. Tobacco MAP kinase: A possible mediator in wound signal transduction pathways / / Science.—1995.—270.—P. 1988— 1992. 139. Nishida E., Goton Y. Mitogen-activated protein kinase and cytoskeleton in mitogenic signal transduction / / Int. Rev. Cytol.—1992.—138.—P. 211—238. 140. Bogre L, Calderini O., Meskiene I., Binarova P. Regulation of the cell division and the cytoskeleton by mitogen-activated ptotein kinases in higher plants / / Results Probl. Cell. Dif­ fer.—2000.—27.—P. 95—117. 141. Reszka A. A.., Seger R., Diltz C. D., Krebs E. G., Ficher E. H. Association of mitogen-activated protein kinase with the microtubule cytoskeleton / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.— 1995.—92.—P. 8881—8885. 142. Machida Y., Nishihama R., Kitakura S. Progress in studies of plant homologs of mitogen-activated protein (MAP) kinase and potential upstream components in kinase cascades / / Crit. Revs Plant Sci.—1997.—16.—P. 481—496. 143. Garrington T. P., Johnson G. L Organization and regulation of mitogen-activated protein kinase signaling pathways / / Curr. Opin. Biol.—1999.—11.—P. 211—218. 144. Hamal A., Jouannic A. S., Leprince M., Kreis M., Henry Y. Molecular characterisation and expression of an Arabidopsis thaliana L. MAP kinase kinase cDNA, AtMAP2Ka / / Plant Sci.—1999.—140 —P. 49—64. 145. Ichimura K, Mizoguchi T., Hayashida N., Seki M., Schino- zaki K Molecular cloning and characterization of three cDNAs encoding putative mitoge-activated protein kinase kinases (MAPKKs) in Arabidopsis thaliana II DNA Res—1998.— 5.—P. 341—348. 146. Jouannic S., Hamal A., Leprince A. S., Tregear J. W., Kreis M., Henry Y. Characterisation of novel plant genes encoding MEKK/STE11 and RAF-related protein kinases / / Gene.— 1999.—229.—P. 171—181. 147. Leprince A. S., Jouannic S., Hamal A., Kreis M., Henry Y. Molecular characterisation of plant cDNAs BnMAP4Kal and BnMAP4Ka2 belonging to the GCK/SPS1 subfamily of MAP kinase kinase kinase kinase / / Biochim. et Biophys. Acta.— 1999.—1444.—P. 1 — 13. 148. Rommel C , Hafen E. Ras, a versatile cellular switch / / Curr. Biol.—1998.—8.—P. 412—418. 149. Ulmasov T., Hagen G., Guilfoyle T. G. ARF1, a trancription factor that binds to auxin response elements / / Science.— 1997.—276.—P. 1865—1868. 150. Mockaitist K, Howell S. H. Auxin induces mitogenic protein kinase (MAPK) activation in roots of Arabidopsis seedlings / / Plant J.—2000.—24, N 6.—P. 785—796. \5l. Kieber J. I., Rothenberg M., Roman C , Feldmann K. A., Ecker J. A. CTR1, a negative regulator of the ethylene response pathway in Arabidopsis, encodes a member of the Raf family of protein kinases / / Cell.—1993.—72.—P. 427—441. 152. Jesus M. M., Carbonell J. Transient expression of a pea MAP kinase gene induced by gibberellic acid and 6-benzyladenine in unpolinated pea ovaries / / Plant Mol. Biol.—2000.—44.— P. 177-186. 153. Solano R., Ecker J. P. Ethylene gas: perception, signalling and response / / Curr. Opin. Plant Biol.—1998.—1.—P. 393— 398. 154. Knetch M. L W., Wang M., Snaar-Jagatska B. E., Heimova- ara-Dijkstra S. Abscisic acid induces mitogen-activated protein kinase activation in barley aleurone protoplasts / / Plant Cell—1996.—8.—P. 1061—1067. 155. Patton E. E., Willems A. R., Tyers M. Combinatoriel control in ubiquitin-dependent proteolysis: don't Skp the F-box hypo­ thesis / / Trends Genet.—1998.—14.—P. 236—243. 156. Gray W. M., del Pozo J. C, Walker L, Hobbie L, Risseeuw E., Banks T., Crosby W. L, Yang M., Ma H„ Estelle M. Identification of a SCF ubiquitin-ligase complex required for auxin response in Arabidopsis thaliana II Genes and De­ velop.—1999—13.—P. 1678—1691. 157. Rogers S., Wells R., Rechsteiner M. Amino acid sequences common to rapidly degraded proteins: the PEST hypothesis / / Science.—1986.—243.—P. 364—368. 158. Hobbie L, Estelle M. The axr4 auxin-resistant mutants of Arabidopsis thaliana define a gene important for root gravitro- plsm and lateral root initiation / / Plant J.—1995.—7.— P. 211—220. 159. Nakashima M., Hirano K, Nakashima S., Banno H., Nishi­ hama R., Machida Y. The expression pattern of the gene for NPK1 protein kinase related to mitogen-activated protein kinases kinase kinase (MAPKKK) in a tobacco plant: correla­ tion with cell proliferation / / Plant Cell Physiol.—1998.— 39.—P. 690—700. 160. Nishihama R., Machida Y. The MAP kinase cascade that includes MAPKKK-related protein kinase NPK1 controls a mitotic process in plant cells / / Results Probl. Cell Differ.— 2000.—27,—P. 119—130. 131 ЦЫГАНКОВА В. А. И ДР. 161. Monroe-Augustus M., Zolman B. K., Bartel B. IBR5, a dual-specifity phosphatase-like protein modulating auxin and abscisic acid responsiveness in Arabidopsis II Plant Cell.— 2003.—15.—P. 2979—2991. 162. Faroog A., Plotnikova O., Chaturvedi G-, Yan S., Zeng L., Zhang Q., Zhou M. M. Solution structure of the MAPK phosphatase PAC-1 catalytic domain: insights into substrate-in­ duced enzymatic activation of MAPK / / Structure.—2003.— 1 1 — P . 155—164. 163. Showalter A. M. Structure and function of plant cell wall proteins / / Plant Cell.—1993.—5 —P. 9—23. 164. Pauly M., Albersheim P., Darvill A., York W. S. Molecular domains of the cellulose/xyloglucan network in the cell walls of higher plants / / Plant J.—1999.—20.—P. 629—639. 165. Willats W. G. T., Steele-King C. G, Marcus S. E., Knox J. P. Side chains of pectic polysaccharides are regulated in relation to cell proliferation and cell differentiation / / Plant J.—1999.—20.—P. 619—628. 166. Levy S., Staehelin A. Synthesis, assembly and function of plant cell wall macromolecules / / Curr. Opin. Cell Biol.—1992.— 4—P. 856—862. 167. Hadfield K A., Bennet A. B. Polygalacturonases: many genes in search of a function / / Plant Physiol.—1998.—117.— P. 337—343. 168. Heyn A. N. J. Molecular basis of auxin-regulated extension growth and role of dextranase / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—1981.—78.—P. 6608—6612. 169. Poter /., Fry S. C. Xyloglucan endotransgycosylase activity in pea internodes / / Plant Physiol.—1993.—103.—P. 235—241. 170. Delmer D. P. Cellulose biosynthesis / / Annu. Rev. Plant Physiol.—1987.—38.—P. 259—290. 171. Delmer D. P., Solomon N., Read S. M. Direct photolabeling with [P 3 2 ] UDP-glucose for identification of a subunit of cotton fiber callóse synthase / / Plant Physiol.—1991.—95.— P. 556—563. 172. Cyr R. J. Microtubules in plant morfogénesis: role of the cortical array / / Annu. Rev. Cell. Biol.—1994.—10.— P. 153—180. 173. Hussey P. J., Silflow C. D. Tubulin gene expression in higher plants / / The cytoskeletal basis of plant growth and form / Ed. S. W. Lloyd.—San Diego: Acad, press, 1991.—P. 15—28. 174. Blume Ya., Smertenko A., Ostapets N. N.. Viklicky V., Draber P. Post-translational modifications of plant tubulin / / Cell Biol. Int.—1998.—21, N 12,—P. 918—920. 175. Cyr R. J. Calcium/calmodulin affects microtubule stability in lysed protoplasts / / J. Cell Sci.—1991—100.—P. 311—317. 176. biddings T. H., Staehelin L. A. Microtubule-mediated control of microfibril deposition: a re-examination of the hypothesis / / The cytoskeletal basis of plant growth and form / Ed. C. W. Lloyd.—San Diego: Acad, press, 1991.—P. 85—100. 177. Lee Y., Kende H. Expression of ^-expansins is correlated with internodal elongation in deepwater rice / / Plant Physiol.— 2001.—127.—P. 645—654. 178. Cátala C , Rose J. K. C , Bennett A. B. Auxin-regulated genes encoding cell wall-modifying proteins are expressed during early tomato fruit growth / / Plant Physiol.—2000.—122 — P. 527-534 . 179. Caderas D., Muster M., Vogler H., Mandel T., Rose J. K. C, McQueen-Mason, Kuhlemeier C. Limited correlation between expansin gene expression and elongation growth rate / / Plant Physiol.—2000.—123.—P. 1399—1414. 180. Carpita N. C, Defernes M., Findlay K, Wells B., Shoue D., Catchpole G, Wilson R. H., McCann M. Cell wall architecture of the elongating maize coleoptile / / Plant Physiol.—2001.— 127.—P. 551—565. 181. Catala C, Rose J. К S., York W. S., Albersheim P., Darvill A. G., Bennett A. B. Characterization of a tomato xyloglucan endotransglycosylase gene that is down-regulated by auxin in etiolated hypocotyls / / Plant Physiol—2001 . — 127.— P. 1180—1192. 182. Catala C, Rose J. К. C, Bennett A. B. Auxin-regulated genes encoding cell wall modifying proteins are expressed during early tomato fruit growth / / Plant Physiol.—2000.—122 — P. 527-534 . 183. Schunmann P. H. D., Smith R. C, Lang V., Mattews P. R., Chandler P. M. Expression of XET-related genes and its relation to elongation in leaves of barley (Hordeum vulgare L.) / / Plant Cell Environ.—1997.—20.—P. 1439—1450. 184. Zurek D. M., Clouse S. D. Molecular cloning and charac­ terisation of a brassinosteroid-regulated gene from elongating soybean (Glycine max L.) epycotyls / / Plant Physiol.— 1994.—104.—P. 161 — 170. 185. Barrachina C, Lorences E. P. Xyloglucan endotransgly­ cosylase activity in pine hypocotyls: intracellular localization and relationship with endogenous growth / / Physiol. Plant.— 1998 —102 — P. 55—60. 186. Schroder R., Atkinson R. G, Langenkamper G., Redgwell R. J. Biochemical and molecular characterization of xyloglucan endotransglycosylase from ripe kiwifruit / / Planta.—1998 — 204.—P. 242—251. 187. Arrowsmith D. A., de Silva J. Characterization of two tomato fruit-expressed cDNAs encoding xyloglucan endotransglyco- sylases / / Plant Mol. Biol.—1995.—28.—P. 391—403. 188. Кока С. V., Cerny R. E., Gardner R. G, Noguchi Т., Fujioka S., Takatsuto S., Yoshida S., Clouse S. D. A putative role for the tomato genes DUMPY and CURL-3 in brassinosteroid biosynthesis and response / / Plant Physiol.—2000.—122.— P. 85—98. 189. Campbell P., Braam J. Xyloglucan endotransglycosylases: diversity of genes, enzymes and potential wall-modifying func­ tions / / Trends Plant Sci.—1999b.—4.—P. 361—366. 190. Kotake Т., Nakagawa N., Takeda K., Sakurai N. Auxin-in­ duced elongation growth and expressions of cell wall-bound exo- and endo-j8-glucanases in Barley coleoptiles / / Plant and Cell Physiol.—2000.—41.—P. 1272—1278. 191. Molhoj M., Ulvskov P., Degan F. D. Characterization of a functional soluble form of a Brassica napus membrane-an­ chored endo-l,4-/3-glucanase heterologously expressed in Pi- chia pastoris II Plant Physiol.—2001.—127.—P. 674—684. 192. Kim J. В., Olek А. Т., Carpita N. C. Plasma membrane and cell wall exo-/J-D-glucanases in developing maize coleoptiles / / Plant Physiol.—2000.—123.—P. 471—485. 193. Yuan S., Wu Y., Cosgrove D. J. A fungal endoglucanase with plant cell wall extension activity / / Plant Physiol.—2001.— 127.—P. 324—333. 194. Монзави-Карбасси Б., Голденков И. В., Дарбинян Н. С , Кобец Н. С, Василевко В. С, Пирузян Э. С. Эффективная секреция бактериальной /J-глкжаназы в межклеточное про­ странство трансгенных растений табака Nicotiana tabacum II Молекуляр. генетика.—1998.—34.—С. 475—479. 195. Kyung-Hoan /., Gosgrove D. J., Jones A. M. Subcellular localization of expansin mRNA in xylem cells / / Plant Phy­ siol—2000.—123.—P. 463—470. 196. Cosgrove D. J. Loosening of plant cell walls by expansins / / Nature.—2000.—407.—P. 321—326. 197. Whitney S. E., Gidley M. J., McQueen-Mason S. Probing 132 ГЕНЕТИЧЕСКИЙ И ЭПИГЕНЕТИЧЕСКИЙ КОНТРОЛЬ РОСТА РАСТЕНИЙ expansin action using cellulose/hemicellulose composites / / Plant J.—2000.—22.—P. 327—334. 198. Kim H. J., Triplett B. A. Cotton fiber growth in planta and in vitro. Models for plant cell elongation and cell wall biogenesis / / Plant Physiol.—2001.—127.—P. 1361 — 1366. 199. Lane D. R., Wiedemeier A., Peng L, Hofte H., Vernhettes S., Desprez T., Hocart C. H, Birch R. J., Baskin T. I., Burn J. E. Temperature sensitive alleles of RSW2 link the KORRIGAN endo-l,4-/?-glucanase to cellulose synthesis and cytokinesis in Arabidopsis thaliana II Plant Physiol.—2001 .—126.— P. 278—288. 200. Zuo J., Niu Q. W., Nishizawa N.. Wu Y., Kost B., Chua N. H. KORRIGAN, an Arabidopsis endo-l,4-£-glucanase, loca­ lizes to the cell plate by polarised targeting and is essential for cytokinesis / / Plant Cell.—2000.—12.—P. 1137—1152. 201. Molhoj M., Jorgensen B., Ulvskov P., Borkhardt B. Two Arabidopsis thaliana genes, KOR2 and KOR3, which encode membrane-anchored endo-l,4-/?-glucanases are differentially expressed in developing leaf trichomes and their support cells / / Plant Mol. Biol.—2001.—46.—P. 263—275. 202. Brummetl D. A., Catala C, Lashbrook C. C, Bennett A. B. A membrane-anchored E-type endo-l,4-/3-glucanases is localized on Golgi and plasma memranes of higher plants / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—1997.—94.—P. 4794—4799. 203. Peng L, Hocart C. H., Redmond J. W., Williamson R. E. Fractionation of carbohydrates in Arabidopsis root cell walls shows that three radial swelling loci are specifically involved in cellulose production / / Planta—2000.—21k—P. 406—414. 204. Faik A., Price N. J., Raikhet N. K, Keegstra K An Arabidop­ sis gene encoding an /?-xylosyltransferase involved in xylo- glucan biosynthesis / / Proc. Nat. Acad. Sci. USA.—2002.— 99.—P. 7797—7802. 205. Dhugga K S., Barreiro R., Whitten B., Stecca K, Hazebroek J., Randhawa G. S., Dolan M., Kinney A. /., Tomes D, Nichols S., Anderson P. Guar seed /S-mannan synthase is a member of the cellulose synthase super gene family / / Scien­ ce.—2004.—303.—P. 363—366. 206. Keegstra K, Walton J., Wilkerson C. Cell wall metabolism / / MSU-DOE Plant Research Laboratory. Thirty-Eighth Annu. Rept. USA.—New York, 2003.—P. 101—109. 207. Sarria R., Wagner T. A., O'Neill M. A., Faik A., Wilkerson C. G., Keegstra K, Raikhel N. V. Characterization of a family of Arabidopsis genes related to xyloglucan fucosyltransferase / / Plant Physiol.—2001.—127.—P. 1595—1606. 208. Perrin R. M., Jia Z., Wagner T. A., O'Neill M. A., Sarria R., York W. S., Raikhel N. V., Keegstra K Analysis of xyloglucan fucosylation in Arabidopsis II Plant Physiol.—2003.—132.— P. 768—778. 209. Faik A., Bar-Peled M., DeRocher A. E., Zeng W., Perrin R. M., Wilkerson C , Raikhel N. V., Keegstra K. Biochemical characterization and molecular cloning of an /3-1,2-fucosyl- transferase that catalyzes the last step of cell wall xyloglucan biosynthesis in pea / / J. Biol. Chem.—2000 —275.— P. 15082—15089. 210. Edwards M. E., Dickson C. A., Chengappa S., Sidebottom C, Gidley M. J., Reid J. S. Molecular characterization of a membrane-bound galactosyltransferase of plant cell wall matrix polysaccharide biosynthesis / / Plant J.—1999 —19.— P. 691—697. 211. Madson M., Dunand C, Li X., Verma R., Vanzin G. F., Caplan J., Shoue D. A., Carpita N. C , Reiter W. D. The MUR3 gene of Arabidopsis thaliana encodes a xyloglucan galactosyltransferase that is evolutionarily related to animal exostosins / / Plant Cell.—2003.—15.—P. 1662—1670. 212. Keegstra K, Raikhel N. Plant glycosyltransferases / / Curr. Opin. Plant Biol.—2001.—4.—P. 219—224. 213. Walton J. D., Ray P. M. Inhibition by light of growth and Golgi-localized glucan synthetase activity in the maize meso- cotyl / / Planta.—1982.—156.—P. 309—313. 214. Walton J. D., Ray P. M. Auxin controls Golgi-localized glucan synthetase in the maize mesocotyl / / Planta.—1982.—156.— P. 302—308. 215. Ahn J. H., Choi Y., Kwon Y. M., Kim S. G, Choi Y. D., Lee J. S. A novel extensin gene encoding a hydroxyproline-rich glycoprotein requires sucrose for its wound-inducible expres­ sion in transgenic plants / / Plant Cell.—1996.—8.—P. 1477— 1490. 216. Jackson P. A. P., Galinha С. I. R., Pereira C. S., Fortunato A., Soares N. C, Amancio S. B. Q., Pinto Ricardo C. P. Rapid deposition of extensin during the eiicitation of grapevine callus cultures is specifically catalyzed by a 40-kilodalton peroxidase / / Plant Physiol.—2001.—127.—P. 1065—1076. 217. Magliano Т. M. A., Casal J. J. In vitro cross-linking of extensin precursors by mustard extracellular isoforms of pero­ xidase that respond either to phytochrome or to wounding / / J. Exp. Bot.—1998 —49— P. 1491—1499. 218. Brisson L F., Tenhaken R., Lamb C. Function of oxidative cross-linking of cell wall structural proteins in plant disease resistance / / Plant cell.—1994.—6.—P. 1703—1712. 219. Краснобаев H. H., Бороденко Л. И., Горденков А. В., Калиберная 3. В., Гуськов А. В., Жизневская Г. Я., Измайлов С. У. Влияние ИУК на изоферментный спектр пероксидаз в индуцированных к ризогенезу черенках фа­ соли / / Тез. докл. IV междунар. конф. «Регуляторы роста и развития растений».—М.: Изд-во Мое. гос. агр. ун-та, 1997 —С. 101—102. 220. КеаЪели В. И. Регуляторы роста растений / / Физиология растений на службе продовольственной программы СССР.—М.: Знание, 1988.—С. 18—31. УДК 631.811.98 Надійшла до редакції 26.12.03 133
id nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-155138
institution Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
issn 0233-7657
language Russian
last_indexed 2025-12-07T17:58:55Z
publishDate 2005
publisher Інститут молекулярної біології і генетики НАН України
record_format dspace
spelling Цыганкова, В.А.
Галкина, Л.А.
Мусатенко, Л.И.
Сытник, К.М.
2019-06-16T09:39:49Z
2019-06-16T09:39:49Z
2005
Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений / В.А. Цыганкова, Л.А. Галкина, Л.И. Мусатенко, К.М. Сытник // Біополімери і клітина. — 2005. — Т. 21, № 2. — С. 107-133. — Бібліогр.: 220 назв. — рос.
0233-7657
DOI: http://dx.doi.org/10.7124/bc.0006E2
https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/155138
631.811.98
Рассмотрен спектр генов, детерминирующих различные пути биосинтеза индолил-3-уксусной кислоты (ИУК), идентифицированных у Arabidopsis: TRP1 гена антранилатфосфорибозилтрансферазы 1, TRP3 гена триптофансинтетазы и семейства NIT генов нитрилаз, катализирующих триптофан-независимый путь биосинтеза ИУК из предшественника индол-3-ацетонитрила; CYP79B и CYP83B1 генов (членов семейства генов цитохромов Р450), контролирующих биосин­тез ИУК из триптофана; генов ферментов, катализирующих биосинтез ИУК из индолил-3-масляной кислоты: РХА1 и РЕХ14 генов пероксисомных мембранных белков – членов семейства ABC-ATРаз, РЕХ5 и РЕХ7 генов цитоплазматических белков-рецепторов, генов пероксисомных матриксных белков-ферментов (асхЗ гена ацил-СоА оксидазы, aiml гена многофункционального белка и ped1 гена тиолазы); генов ферментов, катализирующих образование конъюгатов ИУК и их гидролиз: генов IAGLc синтетазы, lAInos трансферазы, серинкарбоксипептидаз-подобной lAInos ацилтрансферазы и IAR3 гена ИУК-Ала гидролазы. Представлены номенклатура и классификация ауксин-регулируемых генов, ответственных за клеточное деление: генов циклинов и циклинзависимых протеинкиназ, а также генов многочисленного семейства митоген-активируемых протеинкиназ. Подробно рассмотрены ауксин-регулируемые гены ферментов, участвующих в биосинтезе и гидролизе полисахаридных компонентов стенок клеток растений в период их роста растяжением: El ген эндо-1,3:1,4-β-D-глюканазы и ЕХОII ген экзо-β-D-глюканазы, много­ численные семейства ХЕТ генов ксилоглюкановых эндотрансгликозилаз, ZeEXP генов экспансинов, AtFUT генов ксилоглюкан-специфических β-1,6- и β-1,2-фукозилтрансфераз и гликозилтрансфераз, CSL генов ксилоглюкановых глюкансинтетаз и β-1,4-маннансинтетаз, MUR генов ксилоглюкано­вых галактозилтрансфераз, а также AtXTl ген и гомологичные AtGT2-7 гены ксилоглюкановых ксилозилтрансфераз у Arabidopsis; XS1 ген ксилансинтетазы у риса и GS1 ген глюкансинтетазы у кукурузы. Обсуждается роль структурного белка клеточной стенки — экстенсина (кодируемого ауксин-регулируемым HRGP геном) в защите растений от патогенов и неблагоприятных факторов внешней среды.
В огляді розглянуто спектр генів, які детермінують різні шляхи біосинтезу індоліл-3-оцтової кислоти (ІОК), іденти­фікованих у Arabidopsis: TRP1 гена антранілатфосфорибозил-трансферази 1, TRP3 гена триптофансинтази і родини NIT генів нітрилаз, що каталізують триптофан-незалежний шлях біосинтезу ІОК із попередника індол-3-ацетонітрилу; CYP79B та CYP83B1 генів (членів родини генів цитохромів Р450), які контролюють біосинтез ІОК із триптофану; генів фермен­тів, що каталізують біосинтез ІОК з індоліл-3-масляної кислоти: РХА1 і РЕХ14 генів пероксисомних мембранних білків – членів родини АВС-АТРаз, РЕХ5 і РЕХ7 генів цитоп­лазматичних білків-рецепторів, генів пероксисомних матриксних білків-ферментів (асхЗ гена ацил-СоА оксидази, аіті гена багатофункціонального білка і pedl гена тіолази); генів фер­ментів, що каталізують утворення кон'югатів ІОК та їхній гідроліз: генів IAGLc синтази, IAInos трансферази, серинкарбоксипептидаз-подібної IAInos ацилтрансферази і IAR3 гена ІОК-Ала гідролази. Представлено номенклатуру і класифі­кацію генів, які регулюються ауксином і відповідають за клітинний поділ генів циклінів та циклін-залежних протеїн- кіназ, а також генів численної родини мітоген-активованих протеїнкіназ. Детально розглянуто гени ферментів, що регуюються ауксином і беруть участь у біосинтезі і гідролізі полісахаридних компонентів стінок клітин рослин у період їхнього росту розтягненням: ЕІ ген ендо-1,3:1 A-β-D-глюканази і ЕХОІІ ген екзо-β-D-глюканази, численні родини ХЕТ генів ксилоглюканендотрансглікозилаз, ZeEXP генів експансинів, AtFUT генів ксилоглюкан-специфічних β-1,6- і β-1,2-фукозил-трансфераз і глікозилтрансфераз, CSL генів ксилоглюканглюансинтаз та β-1,4-манансинтаз, MUR генів ксилоглюканових галактозилтрансфераз, а також AtXTl ген і гомологічні AtGT2-7 гени ксилоглюканових ксилозилтрансфераз у Arabi­dopsis; XS1 ген ксилансинтази у рису та GS1 ген глюкансинтази у кукурудзи. Обговорюється роль структурного білка клітинної стінки – екстенсину (що кодується HRGP геном, який регулюється ауксином) у захисті рослин від патогенів і несприятливих факторів довкілля.
In the review a spectrum of enzymes' genes determining different ways of indole-3-acetic acid (IAA) biosynthesis identified at Arabidopsis is given: the TRP1 gene of antranilat phosphoribosyttransferase I, TRP3 gene of tryptophane synthase and family NIT genes of nitrilase, catalysing tryptophane-independent way of IAA biosynthesis from precursor indole-3-acetonitrile; CYP79B and CYP83BI genes (members of family cytochromes P450 genes), controlling IAA biosynthesis from tryptophane; the enzymes' genes, catalysing of the IAA biosynthesis from indole-3-butyric acid: the PXAl and PEX14 genes of peroxisomal membrane proteins – the ABC-ATPas family members, the PEX5 and PEX7 genes of cytoplasmic protein receptors, genes of peroxisomal matrix proteinsenzymes (acx3 gene of acyl-CoA oxidase, aiml gene of multifun­ctional protein and pedl gene of thiolase); enzymes' genes cata­lysing synthesis of lAA-conjugates and their hydrolysis – the genes of IAGLc synthase, IAInos transferase, serin carboxypeptidase-like lAInos acyltransferase and IAR3 gene of lAA-Ala hydrolase. The nomenclature and classification of the auxin-regulated genes res­ponsible for the cell division are presented: cyclin genes and activated by them cyclin-dependent protein kinases, as well as genes of numerous family of mitogen-activated protein kinases. The auxin-induced genes of enzymes participating in biosynthesis and hydrolysis of polysaccharides components of plant cell walls in the period of their growth by extension are considered in detail: the EI gene of endo-1,3:1,4-β-D-glucanase and EXOII gene of exo-β-D-glucanase, numerous families XET genes of xyloglucan endotransglycosylases, ZeEXP genes of expansins, AtFUT genes of xyloglucan-specific β-1,6- and β-1,2-fucosy[transferases and glycosyltransferases, CSL genes of xyloglucan gtucan synthases and β-1,4-mannan synthases, MUR genes xyloglucan galactosyltransferases as well as AtXTl gene and homologous AIOT2-7 genes xyloglucan xylosyltransferases at Arabidopsis; the XS1 gene of xylansynthase at rice, and also GS1 gene of glucansynthase at corn. A possible role of cell wall protein — extensin (encoded by the auxin-regulated HRGP gene) in the plants defence from pathogens and unfavourable factors of external environment is discussed.
ru
Інститут молекулярної біології і генетики НАН України
Біополімери і клітина
Огляди
Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
Генетичний і епігенетичний контроль росту і розвитку рослин. Гени біосинтезу ауксину і гени, що регулюються ауксином та контролюють поділ і розтягнення клітин рослин
Genetic and epigenetic control of plant growth and development. Genes of auxin biosynthesis and auxin-regulated genes controlling plant cell division and extension
Article
published earlier
spellingShingle Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
Цыганкова, В.А.
Галкина, Л.А.
Мусатенко, Л.И.
Сытник, К.М.
Огляди
title Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
title_alt Генетичний і епігенетичний контроль росту і розвитку рослин. Гени біосинтезу ауксину і гени, що регулюються ауксином та контролюють поділ і розтягнення клітин рослин
Genetic and epigenetic control of plant growth and development. Genes of auxin biosynthesis and auxin-regulated genes controlling plant cell division and extension
title_full Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
title_fullStr Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
title_full_unstemmed Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
title_short Генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. Гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
title_sort генетический и эпигенетический контроль роста и развития растений. гены биосинтеза ауксинов и ауксин-регулируемые гены, контролирующие деление и растяжение клеток растений
topic Огляди
topic_facet Огляди
url https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/155138
work_keys_str_mv AT cygankovava genetičeskiiiépigenetičeskiikontrolʹrostairazvitiârasteniigenybiosintezaauksinoviauksinreguliruemyegenykontroliruûŝiedelenieirastâženiekletokrastenii
AT galkinala genetičeskiiiépigenetičeskiikontrolʹrostairazvitiârasteniigenybiosintezaauksinoviauksinreguliruemyegenykontroliruûŝiedelenieirastâženiekletokrastenii
AT musatenkoli genetičeskiiiépigenetičeskiikontrolʹrostairazvitiârasteniigenybiosintezaauksinoviauksinreguliruemyegenykontroliruûŝiedelenieirastâženiekletokrastenii
AT sytnikkm genetičeskiiiépigenetičeskiikontrolʹrostairazvitiârasteniigenybiosintezaauksinoviauksinreguliruemyegenykontroliruûŝiedelenieirastâženiekletokrastenii
AT cygankovava genetičniiíepígenetičniikontrolʹrostuírozvitkuroslingenibíosintezuauksinuígeniŝoregulûûtʹsâauksinomtakontrolûûtʹpodílíroztâgnennâklítinroslin
AT galkinala genetičniiíepígenetičniikontrolʹrostuírozvitkuroslingenibíosintezuauksinuígeniŝoregulûûtʹsâauksinomtakontrolûûtʹpodílíroztâgnennâklítinroslin
AT musatenkoli genetičniiíepígenetičniikontrolʹrostuírozvitkuroslingenibíosintezuauksinuígeniŝoregulûûtʹsâauksinomtakontrolûûtʹpodílíroztâgnennâklítinroslin
AT sytnikkm genetičniiíepígenetičniikontrolʹrostuírozvitkuroslingenibíosintezuauksinuígeniŝoregulûûtʹsâauksinomtakontrolûûtʹpodílíroztâgnennâklítinroslin
AT cygankovava geneticandepigeneticcontrolofplantgrowthanddevelopmentgenesofauxinbiosynthesisandauxinregulatedgenescontrollingplantcelldivisionandextension
AT galkinala geneticandepigeneticcontrolofplantgrowthanddevelopmentgenesofauxinbiosynthesisandauxinregulatedgenescontrollingplantcelldivisionandextension
AT musatenkoli geneticandepigeneticcontrolofplantgrowthanddevelopmentgenesofauxinbiosynthesisandauxinregulatedgenescontrollingplantcelldivisionandextension
AT sytnikkm geneticandepigeneticcontrolofplantgrowthanddevelopmentgenesofauxinbiosynthesisandauxinregulatedgenescontrollingplantcelldivisionandextension

Ähnliche Einträge