Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей
Статья посвящена функциональной роли путей биосинтеза и разнообразию полифенольных соединений — продуктов вторичного метаболизма макро- и микроводорослей. The functional roles of biosynthesis pathways and the diversity of polyphenolic compounds, the products of the secondary metabolism of macro- and...
Gespeichert in:
| Veröffentlicht in: | Альгология |
|---|---|
| Datum: | 2019 |
| Hauptverfasser: | , , |
| Format: | Artikel |
| Sprache: | Russisch |
| Veröffentlicht: |
Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
2019
|
| Schlagworte: | |
| Online Zugang: | https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159231 |
| Tags: |
Tag hinzufügen
Keine Tags, Fügen Sie den ersten Tag hinzu!
|
| Назва журналу: | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| Zitieren: | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей / Е.К. Золотарёва, В.М. Мокросноп, С.С. Степанов // Альгология. — 2019. — Т. 29, № 1. — С. 3-29. — Бібліогр.: 77 назв. — рос. |
Institution
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine| _version_ | 1859865846023716864 |
|---|---|
| author | Золотарёва, Е.К. Мокросноп, В.М. Степанов, С.С. |
| author_facet | Золотарёва, Е.К. Мокросноп, В.М. Степанов, С.С. |
| citation_txt | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей / Е.К. Золотарёва, В.М. Мокросноп, С.С. Степанов // Альгология. — 2019. — Т. 29, № 1. — С. 3-29. — Бібліогр.: 77 назв. — рос. |
| collection | DSpace DC |
| container_title | Альгология |
| description | Статья посвящена функциональной роли путей биосинтеза и разнообразию полифенольных соединений — продуктов вторичного метаболизма макро- и микроводорослей.
The functional roles of biosynthesis pathways and the diversity of polyphenolic compounds, the products of the secondary metabolism of macro- and microalgae, are discussed.
|
| first_indexed | 2025-12-07T15:48:22Z |
| format | Article |
| fulltext |
Физиология, биохимия,
биофизика
3
ISSN 0868-854 (Print)
ISSN 2413-5984 (Online). Аlgologia. 2019, 29(1): 3—29
https://doi.org/10.15407/alg29.01.003
ЗОЛОТАРЕВА Е.К., МОКРОСНОП В.М., СТЕПАНОВ С.С.
Институт ботаники им. Н.Г. Холодного НАН Украины,
ул. Терещенковская, 2, Киев 01004, Украина
membrana@ukr.net
ПОЛИФЕНОЛЬНЫЕ СОЕДИНЕНИЯ МАКРОСКОПИЧЕСКИХ И
МИКРОСКОПИЧЕСКИХ ВОДОРОСЛЕЙ
Статья посвящена функциональной роли путей биосинтеза и разнообразию
полифенольных соединений — продуктов вторичного метаболизма макро- и
микроводорослей. Фенольные соединения включены в интегральную систему
регуляции биохимических и биоэнергетических процессов в растительной клетке.
Широкий спектр биологических возможностей полифенолов связан с их
антиоксидантными свойствами: они участвуют в защите растительной клетки от
стрессовых факторов и детоксикации активных форм кислорода, таких как
супероксид (O2
-•), пероксид водорода (H2O2), гидроксильный радикал (OH-),
синглетный кислород (1O2), гидропероксильный радикал (HO2
-). Часто накопление
полифенольных соединений в клетке рассматривается как индикатор стрессовой
физиологической нагрузки. По химической структуре полифенолы представлены
несколькими классами: фенолкарбоновые кислоты (гидроксибензойные,
гидроксикоричные), флавоноиды (флавоны, флавонолы, флаваноны, флаванонолы,
флаванолы, антоцианы), изофлавоноиды (изофлавоны, куместаны), стилбены,
лигнаны и фенольные полимеры (проантоцианидины — конденсированные и
гидролизуемые танины). Разнообразие фенольных соединений у высших растений,
возникшее в процессе эволюции, связывают с их выходом на сушу и
необходимостью формирования защитных систем в результате ультрафиолетового
облучения. Макроскопические бурые (Phaeophyceae) и красные (Rhodophyta) водо-
росли содержат большое количество полифенолов. Так, содержание флоротанинов,
представлюящих собой полимеры флорглюцинола (1,3,5-тригидроксибензола)
разного размера и состава, может составлять 25% сухой биомассы Phaeophyceae.
Молекулы флоротанинов поглощают солнечное излучение в средней и дальней
областях УФ-спектра, чем объясняется фотозащитная роль этих соединений. Часть
синтезированных флоротанинов экскретируется во внеклеточное пространство, а
растворимые формы накапливаются в клеточных компартментах, в основном в
особых вакуолях — физодах, которые выглядят в световом микроскопе как
небольшие светопреломляющие включения. Ядовитые для моллюсков полифеноль-
ные соединения, содержащие бром (бромфенолы), накапливаются в красных
водорослях и защищают их от поедания. В отличие от Phaeophyceae и Rhodophyta, в
© Золотарева Е.К., Мокросноп В.М., Степанов С.С., 2019
Золотарёва Е.К. и др.
4
микроскопических водорослях полифенольные соединения синтезируются в
незначительных количествах. Хотя микроводоросли эволюционно более
примитивны, чем наземные растения, или даже принадлежат к совершенно разным
эволюционным направлениям, они способны синтезировать относительно сложные
полифенолы. Имеющиеся данные свидетельствуют о том, что процессы биосинтеза
флавоноидов в микроводорослях менее сложные, чем у высших растений, хотя они
не уступают по разнообразию преставителям Bryophyta. Благодаря большому
количеству фенольных групп молекулы флавоноидов, флоротанинов и бромфенолов
эффективно связывают ионы тяжелых металлов (ТМ), что способствует накоплению
двухвалентных металлов внутри клеток, а их внеклеточные формы участвуют в
хелатировании ТМ, снижая их токсичность. Фенольные соединения присутствуют в
антиоксидантной защите водорослей и формировании адаптативной ответной
реакции на оксидативный стресс.
К л ю ч е в ы е с л о в а : Rhodophyta, Phaeophyceae, микроводоросли, фотосинтез,
антиоксиданты, флоротанины, бромфенолы, фенолкарбоновые кислоты, флавоноиды
Введение
Водоросли являются богатым источником биологически активных
веществ (Золотарьова та ін., 2008; de Jesus Raposo et al., 2013).
Биологическую активность проявляют как продукты первичного
метаболизма микроводорослей (белки, углеводы, липиды, жирные
кислоты и витамины), так и вторичные метаболиты, имеющие
противогрибковую, противовирусную, альгоцидную, антиэнзиматическую
или антибиотическую активность. Высокий противовоспалительный
потенциал полиненасыщенных жирных кислот, фикоцианина лютеина
(de Morais et al., 2015), витамина Е, β-каротина (Mokrosnop et al., 2016)
подтвержден клинической практикой в лечении и профилактике
различных заболеваний. Необходимость поиска новых препаратов с
антимикробной активностью вызвана растущей сопротивляемостью
человеческого организма к традиционным антибиотикам. Микро-
водоросли способны синтезировать соединения, включающие поли-
ненасыщенные жирные кислоты, стеролы, углеводы, фенолы,
каротиноиды и другие биоактивные вещества, и могут стать источником
натуральных препаратов с широким и эффективным антибактериаль-
ным действием.
Важными природными антиоксидантами, включенными в
интегральную систему регуляции биохимических и биоэнергетических
процессов в растительной клетке, являются фенольные соединения. Их
молекулы образованы одним или несколькими ароматическими
кольцами с одной или несколькими фенольными группами.
Полифенолы можно разделить на несколько классов: фенолкарбоновые
кислоты (гидроксибензойные, гидроксикоричные), флавоноиды (флавоны,
флавонолы, флаваноны, флаванонолы, флаванолы, антоцианы),
Полифенольные соединения
5
изофлавоноиды (изофлавоны, куместаны), стилбены, лигнаны и
фенольные полимеры (проантоцианидины — конденсированные и
гидролизуемые танины).
Широкий спектр биологических потенциальных возможностей
полифенолов связан с их антиоксидантными свойствами. Много работ
посвящено участию флавоноидов в защите растительной клетки от
стрессовых факторов и детоксикации активных форм кислорода (АФК),
таких как супероксид (O2
-•), пероксид водорода (H2O2), гидроксильный
радикал (OH-), синглетный кислород (1O2), гидропероксильный радикал
(HO2
-) (Rice-Evans et al., 1997; Pourcel et al., 2007; и др.).
Часто накопление полифенольных соединений в клетке рассма-
тривают как индикатор стрессовой физиологической нагрузки (Winkel-
Shirley, 2002). Основным источником АФК в растениях является
фотосинтетический электронный транспорт и митохондриальное
дыхание (Suzuki et al., 2012). Молекулы полифенолов действуют как
антиоксиданты, дезактивирующие АФК в результате переноса одного
электрона и одного атома водорода (Rice-Evans et al., 1997).
Эффективный захват и детоксикация АФК происходит при
фотоокислении флавоноидов с участием перекиси водорода (Takahama,
Oniki, 2000) и флавоноид-пероксидазы (Pourcel et al., 2007).
Полифенольные соединения присутствуют в различных наземных и
водных растениях. Известно более 10 тыс. фенольных соединений
(Ferrer et al., 2008). Их разнообразие связано с модификацией базальных
флавоноидных структур, включающих флавоны, флавонолы, флаван-
3-олы, флаваноны, изофлавоноиды, изофлаваны. Скелет флавоноида
может быть модифицирован гликозилированием, малонилированием,
метилированием, гидроксилированием, ацилированием, пренилиро-
ванием или полимеризацией, что приводит к огромному разнообразию
конечных продуктов (Winkel-Shirley, 2002). Наличие заместителей
модифицирует функции флавоноидов, их растворимость, подвижность,
кислотно-основные свойства и способность к хелатированию ТМ
(Muzafarov, Zolotareva, 1989). Ныне большинство полифенолов,
выделенных из морских источников, получено из макроводорослей (Li
et al., 2011).
Полифенольные соединения макроводорослей
Морские водоросли широко используются в питании во многих
юго-восточных странах. Из-за высокого содержания биологически
активных веществ такие виды, как Ecklonia cava Kjellman, E. stolonifera
Okamura, E. kurome Okamura, Eisenia bicyclis Kjellman, Sargassum
thunbergii Kuntze, S. fusiformis Setch и Laminaria japonica Areschoug
обладают анти-ВИЧ, противоопухолевыми, бактерицидными, радио-
защитными, противоаллергическими свойствами, что объясняется
наличием в них полифенолов (Freile-Pelegrín, Robledo, 2014).
Флоротанины. Полифенольные соединения, т. н. флоротанины, в
большом количестве содержатся в бурых водорослях. Они могут
Золотарёва Е.К. и др.
6
составлять до 25% сухой биомассы водорослей (Koivikko et al., 2007) и
представляют собой полимеры флорглюцинола (1,3,5-тригидроксибен-
зола) с разными размером и составом (рис. 1).
Рис. 1. Структура флорглюцинола
(а) и эккола — тримера флор-
глюцинола (б)
Существуют четыре основных класса флоротанинов: фугалолы и
флоторетолы, содержащие эфирную связь; фуколы, имеющие
фенильную связь; фукофторэтолы с эфирной и фенильной связью; и
экколы, которые имеют бензодиоксиновую связь (Kim et al., 2013).
Кроме того, этот класс соединений проявляет большую химическую
изменчивость, связанную с различной степенью полимеризации,
широким диапазоном размеров молекул (обычно от 10 до 100 кД) и
разветвлениями в структуре. Флоротанины локализуются в основном на
периферии клеток, являются составными структурными компонентами
клеточных стенок и образуют комплексы с альгиновыми кислотами
(Kim et al., 2013). В отличие от танинов наземных растений
(процианидинов, профиспетинидинов и галлотанинов), не способных
формировать ковалентные комплексы с белками (Koivikko et al., 2005),
некоторые флоротанины могут образовывать ковалентные связи с
некоторыми белками.
Флоротанины, возможно, блокируют прикрепление к поверхности
таллома эпифитных водорослей и моллюсков. Отмечено также
альгоцидное действие флоротанинов Ecklonia kurome на динофлагеллят,
ответственных за возникновение в прибрежных водах «красных
приливов» (Nagayama et al., 2003). Из пяти флототанинов, выделенных
из E. kurome, самое сильное альгицидное действие проявлял
флорофукофуроэкол А, пентамер флорглюцинола, активность которого
сопоставима с действием эпигаллокатехин галлата — флавоноида,
подавляющего рост некоторых микроводорослей (Lu et al., 2014). Одна
из функций флоротанинов, возможно, связана с защитой талломов от
поедания животными, например гастроподами.
Часть синтезированных флоротанинов экскретируется во внеклеточ-
ное пространство, а растворимые формы накапливаются в клеточных
компартментах, в основном в особых вакуолях — физодах, которые
выглядят в световом микроскопе как небольшие светопреломляющие
включения диаметром 1—4 мкм. Эти формы флоротанинов играют
вспомогательную роль в приспособлении водорослей к условиям
местообитания, защищая их от УФ-излучения и токсического действия
Полифенольные соединения
7
ТМ. Молекулы флоротанинов поглощают свет в средней и дальней
областях УФ-спектра, в связи с чем было высказано предположение о
фотозащитной роли этих соединений (Gómez, Huovinen, 2010).
Отмечена корреляция между индукцией флоротанинов и снижением
ингибирования фотосинтеза, а также повреждением ДНК — основных
негативных последствий действия УФ-излучения на растительные ткани
(Swanson, Druehl, 2002). На примере Ascophyllum nodosum (Linnaeus) Le
Jolis, Fucus vesiculosus Linnaeus (Koivikko et al., 2005) и Macrocystis
integrifolia Bory было показано, что в стрессовых условиях повышенного
УФ-облучения бурые водоросли выделяют флоротанины в окружающую
среду, вследствие чего морская вода в местах их обитания приобретает
свойства светозащитного экрана, ослабляющего уровень УФ-радиации.
В воде, обогащенной флоротанинами M. integrifolia, возрастала
выживаемость прорастающих мейоспор другой бурой водоросли —
Laminaria groenlandica Rosenvinge (Swanson, Druehl, 2002). В прибрежных
морских участках с высокой плотностью Phaeophyta вредное действие
ультрафиолета на биоту ослабляется за счет высокой концентрации
водорастворимых УФ-экранирующих соединений.
Благодаря большому количеству фенольных групп в молекулах
флоротанинов происходит эффективное связывание ионов двухвалент-
ных металлов Sr, Mg, Ca, Be, Mn, Cd, Co, Zn, Ni, Pb и Cu (Amsler,
Fairhead, 2005). Флоротанины участвуют в накоплении ТМ внутри
клеток, а их внеклеточные формы совместно с другими
экзометаболитами водорослей (Шнюкова, Золотарева, 2015, 2017; Wang
et al., 2014) участвуют в хелатировании ТМ, снижая их токсическое
действие.
Несмотря на важность флоротанинов для биологии и экологии
Phaeophyta, биохимические и молекулярные механизмы их биосинтеза
раскрыты не полностью. Высказывалось предположение о том, что в
биосинтезе флоротанинов задействован шикиматный метаболитический
механизм, как и при синтезе танинов наземных растений (Золотарьова
та ін., 2017; Amsler, Fairhead, 2005). Однако более обоснованным
является ацетатно-малонатный механизм, согласно которому
флоротанины синтезируются в хлоропластах или эндоплазматическом
ретикулуме в результате конденсации ацетатных и малонатных остатков
аналогично синтезу жирных кислот. Этот процесс катализируется
поликетид-синтазой типа III, и полученная поликетидная цепь может
подвергаться циклизации и таутомеризации с образованием
флорглюцинола (Amsler, Fairhead, 2005).
Механизм биосинтеза флоротанинов значительно прояснился в
результате идентификации и характеристики поликетидной синтазы
типа III PKS1 бурой водоросли Ectocarpus siliculosus (Dilwyn) Lynbye
(Meslet-Cladière et al., 2013). Определена основная стадия биосинтеза
флоротанина — синтез мономера флорглюцинола из малонил-СоА при
участии PKS1. Филогенетический анализ семейства генов PKS-типа III
в Stramenopiles указывает на латеральный перенос генов от предковой
Золотарёва Е.К. и др.
8
актинобактерии, который, как предполагается, стал основным событием
в становлении синтеза альгината, определившим появление
многоклеточных бурых водорослей (Michel et al., 2010). В недавно
опубликованном геноме E. siliculosus (Meslet-Cladière et al., 2013)
выявлено три потенциальных локуса PKS. Продукт экспрессии одного
из них в Escherichia coli — PKS1 оказался идентичным белку PKS с
ожидаемой молекулярной массой 40 кДа.
Наряду с флоротанинами в бурых водорослях присутствуют также
другие полифенольные соединения. Так, у Stypocaulon scoparium
(Linnaeus) Kütz., собранных в Средиземном море, обнаружены флаво-
нолы мирицетин (2%), рутин (1%), кверцетин (0,3%) (López et al., 2011).
Бромфенолы. Морские макроводоросли способны в больших
количествах накапливать полифенольные вещества. В их числе
встречаются ядовитые для моллюсков бромфенолы (БФ), которые
защищают талломы водоросли от поедания (Титлянов и др., 2011).
Бромфенолы содержат одно или несколько бензольных колец,
различное количество брома и гидроксильных заместителей (рис. 2).
Впервые БФ были выделены из красной водоросли Rhodomela larix
(Turner) C. Agardh в 1967 г., а затем получены и идентифицированы из
различных видов морских водорослей, включая красные, бурые и
зеленые (Liu et al., 2011). Бромфенолы являются обычными морскими
вторичными метаболитами, которые синтезируются в присутствии
бромпероксидазы, пероксида водорода и бромида (Flodin, Whitfield,
1999), присутствующего в морской воде и водорослях в концентрации
около 0,65 мг/кг (Liu et al., 2011).
По результатам многочисленных исследований показано, что БФ
обладают потенциальной антиоксидантной активностью, которую
оценивали методом дезактивации радикалов 1,1-дифенил-2-пикрил-
гидразила (DPPH). Так, бромфенолы, выделенные из красной
водоросли Symphyocladia latiuscula (Harvey) Yamada, эффективно
дезактивировали DPPH-радикалы (Duan et al., 2007). Для этих БФ
характерны высокая степень бромирования и большое количество
заместителей, многие из которых имеют 3,4-дигидрокси-2,5,6-трибром-
бензилоксильную группу в молекуле.
Рис. 2. Структура бромфенолов, полученных
из красной водоросли Symphyocladia latiuscula,
обладающей максимальной (Rmax) и минимальной
(Rmin) антиоксидантной активностью
На рис. 2 приведены структуры БФ с максимальной и минимальной
антиоксидантной активностью, при этом полумаксимальный эффект
(I50) достигался при 7,5 и 24,7 мкМ соответственно (Duan et al., 2007).
Таким образом, оба соединения были более эффективными в процессе
Полифенольные соединения
9
дезактивации DPPH-радикалов, чем бутилированный гидрокситолуол
(I50 = 81,8 мкМ), применявшийся в качестве контроля. Очевидно,
антиоксидантная активность БФ зависит от числа гидроксильных групп
в молекуле.
Бромфеноловые соединения, выделенные из красных водорослей,
имели противоопухолевую активность и снижали уровень глюкозы в
крови. Галогенированные полифенолы Laurencia majuscula (Harvey)
А.Y.S. Lucas подавляли рост колоний Staphylococcus epidermidis, Klebsiella
pneumoniae и Salmonella sp., причем антибиотическое действие
полифенолов L. majuscula было эквивалентно коммерческим
антибиотикам (Титлянов и др., 2011). Дальнейшие исследования
показали, что морские БФ обладают широким спектром биологической
активности (Liu et al., 2011), что привлекает большое внимание
производителей пищевых добавок и фармацевтических препаратов.
Кроме бромфенолов у некоторых представителей Rhodophyta
обнаружено до 12% флаванонгликозида гесперидина и до 3%
флавонолов (Yoshie-Stark et al., 2003). Эти показатели чрезвычайно
высоки даже по сравнению с таковыми у наземных растений. При
изучении антиоксидантных свойств красных водорослей Hypnea
musciformis (Wulfen) J.V. Lamouroux, H. valentiae (Turner) Montagne и
Jania rubens (Linnaeus) Lamouroux (Chakraborty et al., 2015) было
показано, что их антиоксидантная активность коррелирует с
концентрацией полифенольных соединений.
Полифенольные соединения микроскопических водорослей
Еще в конце 1960-х гг. у многоклеточной водоросли из рода Nitella
(Charophyta), тесно связанной с наземными растениями (Markham,
Porter, 1969), обнаружены флавоноиды, а в последующие годы
соединения этого класса были найдены у представителей Cyanophyta,
Chlorophyta и Bacillariophyta. До недавнего времени господствовало
мнение, что у микроводорослей и цианобактерий отсутствуют
флавоноиды (Iwashina, 2000; Rausher, 2006). Оно основывалось на
неудачных попытках обнаружить у водорослей генетические маркеры
флавоноидов, а также на том, что ни в одном из нескольких
секвенированых к настоящему времени геномов микроводорослей не
выявлено открытых рамок считывания, гомологичных кодирующим
последовательностям ферментов, принимающих участие в биосинтезе
флавоноидов. На этом основании было высказано предположение, что
появление флавоноидов и эволюция путей их биосинтеза, вероятно,
произошли после выхода водорослей на сушу и колонизации ими
наземных территорий (Rausher, 2006).
Вместе с тем накапливаются данные, свидетельствующие о
присутствии полифенольных соединений у микроводорослей, в том
числе у модельных видов, таких как Chlamydomonas reinhardtii P.A. Dang
(Stepanov, Zolotareva, 2015; Jayshree et al., 2016), Spirulina maxima (Abd
El-Baky et al., 2009), Euglena gracilis G.A. Klebs (Cervantes-Garcia et al.,
2013, 2016).
Золотарёва Е.К. и др.
10
Ранее для выявления полифенолов использовались только методы
качественной идентификации, при этом количественные измерения не
проводились. Имеющиеся данные о количестве и составе
полифенольных соединений в микроводорослях при отсутствии
генетических подтверждений недостаточно убедительны. Результаты,
полученные современными методами ультра высокоэффективной
жидкостной хроматографии (УВЭЖХ) в комбинации с масс-
спектрометрическим анализом подтверждают присутствие полифенолов,
включая флавоноиды, в различных видах микроводорослей (Goiris et al.,
2014). В этих организмах синтезируются несколько классов
флавоноидов, включая изофлавоны, флаваноны, флавонолы и
дигидрохалконы (Klejdus et al., 2010). Проведенные исследования
наглядно показывают, что хотя микроводоросли и являются
примитивными организмами по сравнению с высшими растениями, они
способны синтезировать сложные фенольные соединения.
Идентификация и количественная оценка состава фенольных
соединений была проведена лишь в нескольких исследованиях при
анализе некоторых видов микроводорослей (Abd El-Baky et al., 2009;
Klejdus et al., 2010; Goiris et al., 2014). Исследования, выполненные
Гоирисом и соавт. (Goiris et al., 2014), стали прорывными (Mouradov,
Spangenberg, 2014), поскольку авторы сумели проанализировать
результаты всех известных предшественников, а именно ключевые
промежуточные и конечные продукты биосинтеза флавоноидов у
представителей дивергентных линий водорослей (Cyanophyta,
Rhodophyta, Chlorophyta, Haptophyta, Ochrophyta). Эти авторы показали,
что представители эволюционно отдаленных групп микроводорослей
содержат широкий диапазон флавоноидов, состав которых соответствует
установленному для высших растений основному пути их биосинтеза.
Изложенное означает, что способность синтезировать флавоноиды
возникла у предков современных высших растений гораздо раньше, чем
предполагалось, и она соответствует таксономическому царству Plantae,
включающему растения, глаукоцистофиты, красные и зеленые
водоросли.
Некоторые исследователи полагают, что полифенольные вещества в
микроводорослях представлены лишь простейшими соединениями этого
ряда — фенолкарбоновыми кислотами и присутствуют в очень
небольших количествах. Обычно их содержание не превышает
минимального уровня, характерного для наземных растений (Mouradov,
Spangenberg, 2014). Фенолкарбоновые кислоты были обнаружены у
представителей Cyanophyta, Bacillariophyceae, Eustigmatophyceae и
Chlorophyta (Miranda et al., 1998; Goiris et al., 2014; Safafar et al., 2015) и
Euglenozoa (Cervantes-Garcia1 et al., 2013). В частности, у Spirulina
platensis (Gomont) Geitler, Anabaena doliolum Bharadwaja, Nostoc sp. и
Cylindrospermum sp. выявлены протокатехиновая, п-гидроксибензойная,
ванилиновая, сиреневая, кофейная и хлорогеновая кислоты, 4-гидрокси-
бензальдегид и 4-дигидроксибензальдегид (Klejdus et al., 2010), у
Полифенольные соединения
11
Chlorella vulgaris Beyerinck (Beijerinck), Haematococcus pluvialis Flotow,
Diacronema lutheri (Droop) Bendif & Véron, Phaeodactylum sp., Tetraselmis
suecica (Kylin) Butcher и Porphyridium purpureum (Bory) K.M. Drew &
R. Ross обнаружены гидроксикоричные кислоты (феруловая и п-
кумаровая) (Goiris et al., 2014).
Уровень фенольных соединений у Spirulina platensis значительно
возрастал (примерно в 8 раз, p < 0,01) при интенсивном освещении,
причем их общее количество достоверно коррелировало с
антиоксидантной активностью, а это позволяет предположить, что
фенольные соединения наряду с другими с метаболитами (Mykhaylenko
et al., 2005) вносят важный вклад в антиоксидантную защиту
микроводорослей при изменении условий существования (Abd El-Baky
et al., 2009).
Уже в ранних работах были получены результаты, свиде-
тельствующие о присутствии в микроводорослях более сложных
полифенольных соединений — флавоноидов. А. Бирх с соавт. (Birch et
al., 1953) описали преобразование флавонола кверцетина в изорамнетин
у зеленой микроводоросли Chlamydomonas eugametos Moewus, у которой
изорамнетин функционирует в качестве полового гормона. Позже
(Markham, Porter, 1969) появилось сообщение о присутствии
флавоноидов у Nittela hooker A. Braun, у которой обнаружено несколько
производных апигенина и лютеолина − витексин, ориентин и люценин.
Согласно дальнейшим исследованиям, в микроводорослях
синтезируются изофлавоны, флаваноны, флавонолы и дигидрохалконы
(Klejdus et al., 2010). В результате анализа общего содержания фенолов и
флавоноидов у зеленых одноклеточных водорослей Chlorella vulgaris и
Chlamydomonas reinhardtii P.A. Dang показано, что в метанольных
экстрактах C. vulgaris содержится 220 мг-экв. галловой кислоты (GAE) и
131,15 мг-экв. кверцитина (QE), а в экстрактах C. reinhardtii — 150 и
80,76 мг-экв. cоответственно. (Jayshree et al., 2016). Эти данные
подтверждают предположение о существовании фенилпропаноидного
пути биосинтеза фланоноидов у C. reinhardtii (May et al., 2008).
Наличие фенолов у микроводорослей зависит от состава среды и
условий выращивания. Так, накопление фенолов в клетках Spirulina
maxima возрастало при добавлении в среду Заррука дополнительного
количества нитрата натрия и/или фенилаланина (Abd El-Baky et al.,
2009). В присутствии этих добавок общее количество фенолов в
культуре значительно увеличивалось, как и антиоксидантная
эффективность экстрактов спирулины, содержащих полифенолы.
Возрастала и степень ингибирования индуцированного четырех-
хлористым углеродом пероксидного окисления липидов в гомогенате
печени крыс при обработке последнего полифенолами спирулины. Их
защитный потенциал был сопоставим с потенциалом стандартных
фенольных антиоксидантов (бутилированного гидрокситолуола и α-
токоферола, причем значения I50 варьировали от 23,22 дo 35,62 мкг/мл).
При использовании метода ВЭЖХ показано, что во всех фенольных
Золотарёва Е.К. и др.
12
экстрактах спирулины присутствует значительная доля фенол-
карбоновых кислот и флавоноидов в разных количествах. В этих
экстрактах обнаружены галловая, хлорогеновая, коричная, п-ОН-
бензойная кислоты и пиностробин (Babić et al., 2016).
Простые фенолы и гидроксикоричные кислоты (феруловая и
п-кумаровая) найдены у микроводорослей Chlorella vulgaris,
Haematococcus pluvialis, Diacronema lutheri, Phaeodactylum tricornutum
Bohlin, Tetraselmis suecica и Porphyridium purpureum (Goiris et al., 2014).
В работах по изучению влияния УФ-излучения на клетки
Scenedesmus quadricauda (Сhlorophyсeae) (Kováčik et al., 2010) указано
содержание в них флавонолов кверцетина 2—4 мкг/г и кемпферола
4—7 мкг/г. В исследовании антиоксидантных реакций диатомовой
водоросли Ph. tricornutum в условиях Cu-индуцированного окисли-
тельного стресса (Rico et al., 2013) содержание флавонолов кверцетина,
рутина и мирицетина составляло 5,3; 12,9 и 56,1 нг/1010 клеток
соответственно. При повышении концентрации ионов Cu2+ в среде
выращивания до 790 нмоль/л содержание рутина возрастало более чем в
3 раза, мирицитина — более чем в 2 раза, а содержание кверцетина —
почти вдвое. В этих исследованиях использовали метод ВЭЖХ с
ультрафиолетовым детектором, который не позволяет достаточно точно
идентифицировать флавоноиды, особенно в низких концентрациях.
Более высокая степень определения идентификации соединений
достигается при использовании УВЭЖХ и двумерной масс-
спектрометрии. С применением современных методов (Klejdus et al.,
2010) было показано присутствие изофлавонов (например, даидзеина,
генистеина и их производных в концентрациях нг/г сухой биомассы) в
макроводорослях Undaria, Sargassum, Chondrus, цианобактериях Nostoc и
микроводорослях Spongiochloris, Scenedesmus (Chlorophyceae).
Ранее считалось, что водоросли и цианобактерии не содержат
ферментов, необходимых для синтеза флавоноидов. В последние годы в
микро- и макроводорослях удалось обнаружить гомологи генов
биосинтеза флавоноидов, в т. ч. гены халконизомеразы и изофлавонон
редуктазы у Chlamydomonas reinhardtii (May et al., 2008), 4-дегидро-
кемпферол редуктазы и нарингенин-халконсинтазы у Phaeodactylum
(Bowler et al., 2008), халконизомеразы и дегидрофлавонол редуктазы у
Ectocarpus (Cock et al., 2010). При этом в геномах водорослей не
обнаружены гены других важных ферментов — флавонол-3-
гидроксилазы или флавонолсинтазы. Остается невыясненным,
действительно ли обнаруженные гомологи участвуют в биосинтезе
флавоноидов в микроводорослях. Так, ранее выявленные у грибов и
бактерий гомологи генов синтеза флавоноидов не участвуют в их
метаболизме, а скорее всего, они задействованы в биосинтезе жирных
кислот (Ngaki et al., 2012).
На основе идентифицикации промежуточных и конечных продуктов
предложен вероятный путь биосинтеза флавоноидов у эволюционно
отдаленных видов микроводорослей Diacronema lutheri и Haematococcus
Полифенольные соединения
13
pluvialis, который во многом подобен пути высших растений (Goiris et
al., 2014). По мнению авторов, в микроводорослях должны
присутствовать гены, кодирующие ферменты биосинтеза флавоноидов,
не выявленные до настоящего времени. Кроме того, появление
флавоноидов у разных микроводорослей и цианобактерий позволяет
предположить, что их общий предок содержал генетический код для
основных этапов биосинтеза флавоноидов. Согласно данным
метаболомики, в клетках цианобактерии Arthrospira platensis присутствует
п-кумаровая кислота, которая поэтапно трансформируется в
нарингенин-халкон, нарингенин и апигенин (рис. 3). Других
флавоноидов в ее клетках авторы не обнаружили. Начальные стадии
биосинтеза флавоноидов были одинаковыми у всех изученных
представителей дивергентных линий водорослей (Rhodophyta,
Chlorophyta, Haptophyta, Ochrophyta).
Рис. 3. Схема биосинтеза флавоноидов у Arthrospira platensis по данным метаболомики
(Goiris et al., 2014)
У водорослей Diacronema lutheri, Phaeodactylum tricornutum,
Porphyridium purpureum, Haematococcus pluvialis и Chlorella vulgaris
апигенин трансформируется в лютеолин; нарингенин халкон после-
довательно − в ликвиритигенин и даидзеин. Присутствие незначитель-
ных количеств ликвиритигенина и даидзеина зафиксировано также в
культуре Tetraselmis suecica (Goiris et al., 2014). Образование дигидро-
халкона флоретина из нарингенин халкона было отмечено лишь у
D. lutheri. Изофлавон генистин синтезируется из нерингенина в клетках
Ph. tricornutum, P. purpureum, H. pluvialis и C. vulgaris (Goiris et al., 2014).
В клетках D. lutheri, P. purpureum, C. vulgaris и H. pluvialis флавонол
кверцетин образуется в результате последовательных преобразований:
нарингенин → дигидрокемпферол (аромадедрин) → дигидрокверцетин
(таксифолин) → кверцетин. Накопление флавонола кемпферол отмече-
но у H. pluvialis и в незначительных количествах у D. lutheri.
Среди изученых микроводорослей самое высокое разнообразие
флавоноидов обнаружено у представителя гаптофитовых водорослей —
D. lutheri и микроскопической зеленой водоросли H. pluvialis.
Имеющиеся данные позволяют сделать вывод о том, что процесс
биосинтеза флавоноидов у микроводорослей менее сложный, чем у
высших растений, хотя по разнообразию они не уступают пред-
ставителям Bryophyta. В таблице приведены литературные данные,
полученные при изучении содержания флавоноидов у различных видов
микроводорослей.
Золотарёва Е.К. и др.
14
Полифенольные соединения
15
Золотарёва Е.К. и др.
16
Полифенольные соединения
17
Золотарёва Е.К. и др.
18
Роль полифенолов в защите микроводорослей от токсического
действия тяжелых металлов
Атомы металлов железа, меди, хрома, ванадия и кобальта способны
акцептировать или донировать электроны, т. е. восстанавливаться и
окисляться. Эти процессы ускоряют образование свободных радикалов
и АФК. Присутствие даже следовых количеств ТМ в биологических
системах в свободной форме (не связанных в белковом или другом
защитном комплексе) может значительно повысить уровень
окислительного стресса. Считается, что эти металлы индуцируют
реакции Фентона и Хабера-Вейсса, при которых образуются
высокоактивные гидроксильные радикалы, способные модифицировать
аминокислоты и вызывать агрегацию или деградацию белков.
Токсическое действие тяжелых металлов на живые клетки может быть
снижено за счет связывания ТМ с экзометаболитами (Koukal et al., 2007;
Шнюкова, Золотарева, 2015, 2017; Wang et al., 2014). В присутствии ТМ
некоторые микроводоросли выделяют полифенольные соединения,
гидроксильные и карбоксильные группы которых участвуют в
хелатировании агрессивных ионных форм металлов (Muzafarov et al.,
1986; Winkel-Shirley, 2002). Таким образом, экскреция фенолов,
действующих в качестве хелаторов, является механизмом детоксикации
и защиты водорослей (Wang et al., 2009) от вредного воздействия ТМ.
Прочность связывания ТМ зависит от степени окисленности фенил-
пропанового кольца (Sukhorukov et al., 1983; Muzafarov, Zolotareva, 1989).
Проведено лишь несколько исследований индукции накопления
полифенолов в микроводорослях, вызванной присутствием стрессовых
количеств ТМ (Cirulis et al., 2013). В большинстве работ по
выращиванию микроводорослей в присутствии высоких концентраций
ТМ основное внимание уделялось устойчивости их клеток к стрессу и
потенциальному связыванию ТМ как механизму биоремедиации
загрязненных металлами экосистем (Levy et al., 2008; Imani et al., 2011).
Лишь в немногих работах ставились задачи идентификации
полифенолов и оценки их роли в метаболизме водорослей, растущих в
стрессовых условиях (Onofrejová et al., 2010). Abd El-Baky et al. (2009)
изучали влияние условий культивирования на состав фенолов Spirulina
maxima. Авторы установили, что количество полифенолов в клетках
зависит от концентрации азота (NaNO3) и L-фенилаланина в
культуральной среде. Worms et al. (2006) пришли к выводу, что
водоросли способны регулировать внутриклеточное связывание или
хелатирование следовых количеств металлов, снижать токсичность
ионов ТМ. Несколько классов внутриклеточных хелаторов, включая
полифенолы, участвуют в образовании внутриклеточных комплексов и
защите клеток.
При изучении влияния ТМ на содержание полифенольных
соединений в экстрактах и экссудатах зеленой водоросли Dunaliella
tertiolecta (López et al., 2015) было показано, что в присутствии
сублетальных концентраций ионов меди в среде ([Cu (II)] = 790 нМ)
Полифенольные соединения
19
скорость роста в первые дни культивирования снижалась более чем
вдвое, затем она постепенно увеличивалась. По мнению авторов, это
связано с высвобождением органических лигандов фенольной природы,
способных cвязывать ионы металлов в среде и снижать их токсическое
действие. Клетки D. tertiolecta при воздействии высоких концентраций
меди выделяли в 1,4 раза больше полифенолов в пересчете на клетку,
по сравнению с контролем. Наиболее заметными фенольными
соединениями в клеточных экстрактах были 2,5-дигидроксибензойная
кислота, (+) катехин и (−) эпикатехин. По-видимому, чем больше
концентрация этих соединений, тем сильнее антиоксидантная
активность клеток и экссудата культуры D. tertiolecta.
При медленном добавлении меди Cu (II) внутрь клетки D. tertiolecta
устойчивость ее к токсическому действию возрастала. При высоких
концентрациях меди внутриклеточное содержание полифенолов
снижалось, что позволяет считать выведение большей части фенолов из
организма защитным механизмом, обеспечивающим внеклеточное
связывание ТМ.
Реакция D. tertiolecta на присутствие в растворе Fe (III) была
совершенно иной. Плотность клеток D. tertiolecta после 8 дней
культивирования возрастала более чем в 3 раза, а содержание
фенольных соединений внутри клетки и их экскреция снижались по
сравнению с контролем (López et al., 2015).
Исследована способность органических лигандов к формированию
комплекса с Fe (III) и последующей трансформацией его в
биодоступные виды Fe (II) в морской воде (Rose, Waite, 2003). Наличие
естественных экссудатов полифенольной природы замедляло окисление
Fe (II) (González, Santana-Casiano, 2012). Генистиновая кислота, (+)
катехин и (-) эпикатехин, наиболее известные фенольные соединения,
обнаруженные в экстрактах водорослей, показали высокую анти-
оксидантную активность (López et al., 2015). Фенольные соединения,
выделяемые из микроводорослей, такие как синапиновая кислота и (+)
катехин, влияли на окислительно-восстановительные реакции с
участием железа, поддерживая восстановление ионов железа Fe (II),
необходимых для метаболических потребностей клетки (Santana-Casiano
et al., 2014).
Известна способность эвкариотической жгутиковой микроводо-
росли Euglena gracilis аккумулировать ТМ. Она легко адаптируется к
присутствию в среде значительного количества ТМ, у нее выработалось
множество механизмов, позволяющих справиться с токсичностью ТМ,
включая накопление и образование конъюгатов фитохелатина,
глутатиона, пролина и биопленок (Rodriguez-Zavala et al., 2007;
Cervantes-Garcia et al., 2013, 2016). Кроме того, E. gracilis синтезирует
значительные объемы биологически активных соединений с
антиоксидантной активностью (Mokrosnop et al., 2016), что способствует
защите клеток от АФК, образующихся под воздействием ТМ.
Содержание фенолкарбоновых кислот и флавоноидов значительно
Золотарёва Е.К. и др.
20
возрастает в присутствии ионов меди или кадмия. Согласно
литературным данным (Cervantes-Garcia et al., 2013, 2016), в
детоксикации ТМ участвуют феруловая и хлорогеновая кислоты,
кверцетин и кемпферол.
Уровень поглощения свободных металлов из водной среды
клетками E. gracilis превышает сорбционный потенциал ранее
изученных водорослей (Winters et al., 2017). В частности, клетки
E. gracilis имеют высокую сорбционную емкость для Cu и поглощают
его как в однокомпонентных, так и селективно в бинарных растворах,
содержащих никель. С учетом таких характеристик E. gracilis
используется как модельный организм при экотоксикологической
оценке водной среды (Azizullah et al., 2013). Несмотря на то, что
биохимические механизмы устойчивости E. gracilis к тяжелым металлам
уже исследованы, влияние потенциально токсичных элементов
(например, Cu2+) на биосинтез фенольных соединений остается
недостаточно изученным.
Имеющиеся данные позволяют считать фенольные вещества,
содержащиеся в микроводорослях, компонентами антиоксидантной
защиты. Несмотря на то, что общее содержание полифенольных
соединений в микроводорослях незначительное, их количество в
биомассе увеличивается при интенсивном освещении, воздействии УФ-
излучения, повышении температуры, изменении состава питательной
среды и в присутствии ТМ (Duval et al., 1999; Colla et al., 2007; Kováčik
et al., 2010; de Souza et al., 2015), они играют определенную роль в
адаптативной защитной реакции на оксидативный стресс.
Заключение
Макроскопические водоросли являются богатыми источниками
полифенольных соединений с ярко выраженной антиоксидантной
активностью. Антиоксидантные свойства этих соединений существенно
зависят от количества, положения гидроксильных групп и заместителей
в ароматических кольцах. Они определяют широкий спектр противо-
воспалительных, антиоксидантных, антимикробных и противораковых
свойств этих полифенолов. Невысокое содержание полифенольных
соединений у микроводорослей способствует комплексной химической
защите этих организмов, что может быть использовано при разработке
новых препаратов и продуктов с потенциальной терапевтической
активностью. Появление полифенольных соединений, защитивших
растительные клетки от УФ-излучения и других неблагоприятных
факторов, способствовало колонизации земной поверхности
сосудистыми растениями почти 500 млн лет назад. Метаболическая
пластичность полифенолов имела решающее значение для адаптации
ранних наземных растений к новым местам обитания. Изучение
полифенольных соединений водорослей, как более примитивных
организмов, позволяет расширить представление о происхождении
Полифенольные соединения
21
биосинтеза флавоноидов и биохимических трансформациях, связанных
с выходом растений на сушу. Доказанное в последние годы наличие
относительно широкой группы полифенольных соединений,
включающей флавоноиды, у различных микроводорослей и
цианобактерий позволяет предположить, что их общий предок уже
содержал генетический код для обеспечения основных этапов
биосинтеза флавоноидов.
СПИСОК ЛИТЕРАТУРЫ
Золотарьова О.К., Подорванов В.В., Дубина Д.В. 2017. Поліфенольні сполуки
макрофітів та їхнє екологічне значення. Укр. бот. журн. 74(4): 373—384.
https://doi.org/10.15407/ukr.botj74.04.373
Золотарьова О.К., Шнюкова Є.І., Сиваш О.О., Михайленко Н.Ф. 2008. Перспективи
використання мікроводоростей у біотехнології. Київ: Альтерпрес. 234 с.
Титлянов Э.А., Титлянова Т.В., Белоус О.С. 2011. Полезные вещества морских
красных водорослей (Rhodophyta): химическая структура и содержание. Изв.
ТИНРО. 165: 305—319.
Шнюкова Е.И., Золотарева Е.К. 2015. Экзополисахариды Bacillariophyta. Обзор.
Альгология. 25(1): 3—20. https://doi.org/10.15407/alg25.01.003
Шнюкова Е.И., Золотарева Е.К. 2017. Экологическая роль экзополисахаридов
Bacillariophyta. Обзор. Альгология. 27(1): 22—44. https://doi.org/10.15407/alg27.01.022
Abd El-Baky H.H., El-Baz F.K., El-Baroty G.S. 2009. Production of phenolic compounds
from Spirulina maxima microalgae and its protective effects in vitro toward
hepatotoxicity model. Afr. J. Pharm. Pharmacol. 3(4): 133—139.
Amsler C.D., Fairhead V.A. 2005. Defensive and sensory chemical ecology of brown algae.
Adv. Bot. Res. 43: 1—91.
Azizullah A., Murad W., Adnan M., Ullah W., Häder D.P. 2013. Gravitactic orientation of
Euglena gracilis — a sensitive endpoint for ecotoxicological assessment of water
pollutants. Front. Environ. Sci. 1: 1—4.
Babić O., Kovač D., Rašeta M., Šibul F., Svirčev Z., Simeunović J. 2016. Evaluation of
antioxidant activity and phenolic profile of filamentous terrestrial cyanobacterial strains
isolated from forest ecosystem. J. Appl. Phycol. 28(4): 2333—2342.
Birch A.J., Donovan F.W., Moewus F. 1953. Biogenesis of flavonoids in Chlamydomonas
eugametos. Nature. 172: 902—904.
Bowler C., Allen A.E., Badger J.H., Grimwood J., Jabbari K., Kuo A., Rayko E. 2008. The
Phaeodactylum genome reveals the evolutionary history of diatom genomes. Nature.
456: 239—244.
Cervantes-Garcia D., Troncoso-Rojas R., Sanchez-Estrada A., González-Mendoza D.,
Grimaldo-Juarez O. 2013. Production of phenolics and flavonoids compounds in
Euglena gracilis under copper stress. J. Pure Appl. Microbiol. 7: 93—100.
Cervantes-Garcia D., Troncoso-Rojas R., Sanchez-Estrada A., González-Mendoza D.,
Gutierrez-Miceli F., Ceceсa-Duran C., Grimaldo-Juarez O. 2016. Effects of cadmium
on total phenolic compounds and flavonoids in Euglena gracilis/Efectos de cadmio en
compuestos fenolicos totales y flavonoides de Euglena gracilis. Gayana. 80(1): 1—5.
Золотарёва Е.К. и др.
22
Chakraborty K., Joseph D., Praveen N.K. 2015. Antioxidant activities and phenolic
contents of three red seaweeds (Division: Rhodophyta) harvested from the Gulf of
Mannar of Peninsular India. J. Food Sci. Technol. 52(4): 1924—1935.
Cirulis J.T., Scott J.A., Ross G.M. 2013. Management of oxidative stress by
microalgae.Can. J. Physiol. Pharmacol. 91(1): 15—21.
Cock J.M., Sterck L., Rouze P., Scornet D., Allen A.E., Amoutzias G., Wincker P. 2010.
The Ectocarpus genome and the independent evolution of multicellularity in brown
algae. Nature. 465: 617—621.
Colla L.M., Furlong E.B., Costa J.A.V. 2007. Antioxidant properties of Spirulina
(Arthospira) platensis cultivated under different temperatures and nitrogen regimes.
Braz. Arch. Biol. Technol. 50(1): 161—167.
de Jesus Raposo M.F., de Morais R.M.S.C., de Morais A.M.M.B. 2013. Health app-
lications of bioactive compounds from marine microalgae. Life Sci. 93(15): 479—486.
de Morais M.G., Vaz B.D.S., de Morais E.G., Costa J.A.V. 2015. Biologically active
metabolites synthesized by microalgae. BioMed. Res. Int. 74: 498—506.
de Souza T.D., Prietto L., de Souza M.M., Furlong E.B. 2015. Profile, antioxidant
potential, and applicability of phenolic compounds extracted from Spirulina platensis.
Afr. J. Biotechnol. 14(41): 2903—2909.
Duan X.J., Li X.M., Wang B.G. 2007. Highly brominated mono- and bis-phenols from the
marine red alga Symphyocladia latiuscula with radical-scavenging activity. J. Nat. Prod.
70: 1210—1213.
Duval B., Shetty K., Thomas W.H. 1999. Phenolic compounds and antioxidant properties
in the snow alga Chlamydomonas nivalis after exposure to UV light. J. Appl. Phycol.
11(6): 559—566.
Ferrer J.L., Austin M.B., Stewart C., Noe J.P. 2008. Structure and function of enzymes
involved in the biosynthesis of phenylpropanoids. Plant Physiol. Biochem. 46: 356—370.
Flodin C., Whitfield F.B. 1999. Biosynthesis of bromophenols in marine algae. Water Sci.
Technol. 40: 53—58.
Freile-Pelegrín Y., Robledo D. 2014. Bioactive phenolic compounds from algae. Bioactive
compounds from marine foods. In: Plant and animal sources. NJ: John Wiley & Sons
Ltd. Pp. 113—129.
Goiris K., Muylaert K., Fraeye I., Foubert I., De Brabanter J., De Cooman L. 2012.
Antioxidant potential of microalgae in relation to their phenolic and carotenoid
content. J. Appl. Phycol. 24(6): 1477—1486.
Goiris K., Muylaert K., Voorspoels S., Noten B., De Paepe D., Baart E., De Cooman L.
2014. Detection of flavonoids in microalgae from different evolutionary lineages.
J. Phycol. 50(3): 483—492.
Gómez I., Huovinen P. 2010. Induction of Phlorotannins During uv exposure mitigates inhi-
bition of photosynthesis and DNA damage in the kelp Lessonia nigrescens. Photochem.
Photobiol. 86(5): 1056—1063.
González A.G., Santana-Casiano J.M. 2012. Effect of organic exudates of Phaeodactylum
tricornutum on the Fe (II) oxidation rate constant. Cienc. Mar. 38.1B: 245—261.
Imani S., Rezaei-Zarchi S., Hashemi M., Borna H., Javid A., Ali Mohamad Zand A.M.,
Abarghouei H.B. 2011. Hg, Cd and Pb heavy metal bioremediation by Dunaliella alga.
J. Med. Plant Res. 5(13): 2775—2780.
Полифенольные соединения
23
Iwashina T. 2000. The structure and distribution of the flavonoids in plants. J. Plant Res.
113: 287—299.
Jayshree A., Jayashree S., Thangaraju N. 2016. Chlorella vulgaris and Chlamydomonas
reinhardtii: effective antioxidant, antibacterial and anticancer mediators. Ind. J. Pharm.
Sci. 78(5): 575—581.
Kim S.M., Kang S.W., Jeon J.S., Jung Y.J., Kim W.R., Kim C.Y., Um B.H. 2013.
Determination of major phlorotannins in Eisenia bicyclis using hydrophilic interaction
chromatography: Seasonal variation and extraction characteristics. Food Chem. 138:
2399—2406.
Klejdus B., Lojková L., Plaza M., Snуblová M., Stěrbová D. 2010. Hyphenated technique
for the extraction and determination of isoflavones in algae: Ultrasound — assisted
supercritical fluid extraction followed by fast chromatography with tandem mass
spectrometry. J. Chromatogr. 1217(51): 7956—7965.
Koivikko R., Loponen J., Honkanen T., Jormalainen V. 2005. Contents of soluble, cell-
wall-bound and exuded phlorotannins in the brown alga Fucus vesiculosus, with
implications on their ecological functions. J. Chem. Ecol. 31(1): 195—212.
Koivikko R., Loponen J., Pihlaja K., Jormalainen V. 2007. High-performance liquid
chromatographic analysis of phlorotannins from the brown alga Fucus vesiculosus.
Phytochem. Anal. 18: 326—332.
Koukal B., Rossé P., Reinhardt A., Ferrari B., Wilkinson K.J., Loizeau J.L., Dominik J.
2007. Effect of Pseudokirchneriella subcapitata (Chlorophyceae) exudates on metal
toxicity and colloid aggregation. Water Res. 41(1): 63—70.
Kováčik J., Klejdus B., Bačkor M. 2010. Physiological Responses of Scenedesmus
quadricauda (Chlorophyceae) to UV-A and UV-C Light. Photochem. Photobiol. 86(3):
612—616.
Levy J.L., Angel B.M., Stauber J.L., Poon W.L., Simpson S.L., Cheng S.H., Jolley D.F.
2008. Uptake and internalisation of copper by three marine microalgae: comparison of
copper-sensitive and copper-tolerant species. Aquat Toxicol. 89(2): 82—93.
Li H., Cheng K., Wong C., Fan K., Chen F., Jiang Y. 2011. Evaluation of antioxidant
capacity and total phenolic content of different fractions of selected microalgae. Food
Chem. 102: 771—776.
Liu M., Hansen P.E., Lin X. 2011. Bromophenols in Marine Algae and Their Bioactivities.
Mar. Drugs. 9(7): 1273—1292.
López A., Rico M., Rivero A., de Tangil M.S. 2011. The effects of solvents on the phenolic
contents and antioxidant activity of Stypocaulon scoparium algae extracts. Food Chem.
125(3): 1104—1109.
López A., Rico M., Santana-Casiano J.M., González A.G., González-Dávila M. 2015.
Phenolic profile of Dunaliella tertiolecta growing under high levels of copper and iron.
Environ. Sci. Poll. Res. 22(19): 14820—14828.
Lu Y., Wang J., Yu Y., Shi L., Kong F. 2014. Changes in the physiology and gene
expression of Microcystis aeruginosa under EGCG stress. Chemosphere. 117: 164—169.
Markham K.R., Porter L.J. 1969. Flavonoids in the green algae (Chlorophyta).
Phytochemistry. 8(9): 1777—1781.
May P., Wienkoop S., Kempa S., Usadel B., Christian N., Rupprecht J., Weiss J.,
Recuenco-Munoz L., Ebenhöh O., Weckwerth W., Walther D. 2008. Metabolomics-
Золотарёва Е.К. и др.
24
and proteomics-assisted genome annotation and analysis of the draft metabolic
network of Chlamydomonas reinhardtii. Genetics. 179: 157—166.
Meslet-Cladière L., Delage L., Leroux C.J.J., Goulitquer S., Leblanc C., Creis E., Ar Gall E.,
Stiger-Pouvreau V., Czjzek M., Potin P. 2013. Structure/function analysis of a type III
polyketide synthase in the brown alga Ectocarpus siliculosus reveals a biochemical
pathway in phlorotannin monomer biosynthesis. Plant Cell. 25(8): 3089—3103.
Michel G., Tonon T., Scornet D., Cock J.M., Kloareg B. 2010. Central and storage carbon
metabolism of the brown alga Ectocarpus siliculosus: Insights into the origin and
evolution of storage carbohydrates in Eukaryotes. New Phytol. 188: 67—81.
Miranda M.S., Cintra R.G., Barros S.B.M., Mancini-Filho J. 1998. Antioxidant activity of
the microalga Spirulina maxima. Braz. J. Med. Biol. Res. 31(8): 1075—1079.
Mokrosnop V.M., Polishchuk A.V., Zolotareva E.K. 2016. Accumulation of α-tocopherol
and β-carotene in Euglena gracilis cells under autotrophic and mixotrophic culture
conditions. Appl. Biochem. Microbiol. 52(2): 216—221.
Mouradov A., Spangenberg G. 2014. Flavonoids: a metabolic network mediating plants
adaptation to their real estate. Front. Plant Sci. 5: 620.
Muzafarov E.N., Ivanov B.N., Mal'yan A.N., Zolotareva E.K. 1986. Dependence of
flavonol functions on their chemical structure in chloroplast energy reactions. Biochem.
Physiol. Pflanz. 181(6): 381—390.
Muzafarov E.N., Zolotareva E.K. 1989. Uncoupling effect of hydroxycinnamic acid
derivatives on pea chloroplasts. Biochem. Physiol. Pflanz. 184(5—6): 363—369.
Mykhaylenko N.F., Syvash O.O., Tupik N.D., Zolotareva O.K. 2004. Exogenous hexoses
cause quantitative changes of pigment and glycerolipid composition in filamentous
cyanobacteria. Photosynthetica. 42(1): 105—110.
Nagayama K., Shibata T., Fujimoto K., Honjo T., Nakamura T. 2003. Algicidal effect of
phlorotannins from the brown alga Ecklonia kurome on red tide microalgae.
Aquaculture. 218: 601—611.
Ngaki M.N., Louie G.V., Philippe R.N., Manning G., Pojer F., Bowman M.E., Li L.,
Larsen E., Wurtele E.S., Noel J.P. 2012. Evolution of the chalcone-isomerase fold
from fatty-acid binding to stereospecific catalysis. Nature. 485: 530—544.
Onofrejová L., Vašíčková J., Klejdus B., Stratila P., Mišurcovác L., Kráčmarc S.,
Kopeckýb J., Vaceka J. 2010. Bioactive phenols in algae: The application of
pressurized-liquid and solid-phase extraction techniques. J. Pharm. Biomed. Anal.
51(2): 464—470.
Pourcel L., Routaboul J.M., Cheynier V., Lepiniec L., Debeaujon I. 2007. Flavonoid
oxidation in plants: from biochemical properties to physiological functions. Trends
Plant Sci. 12(1): 29—36.
Rausher M.D. 2006. The evolution of flavonoids and their genes. In: The Science of
Flavonoids. New York: Springer. Pp. 175—211.
Rice-Evans C., Miller N., Paganga G. 1997. Antioxidant properties of phenolic compounds.
Trends Plant Sci. 2(4): 152—159.
Rico M., López A., Santana-Casiano J.M., Gonzаlez A.G., Gonzаlez-Dаvila M. 2013.
Variability of the phenolic profile in Phaeodactylum tricornutum diatom growing under
copperand iron stress. Limnol. Oceanogr. 58: 144—152.
Полифенольные соединения
25
Rodríguez-Zavala J.S., García-García J.D., Ortiz-Cruz M.A., Moreno-Sanchez R. 2007.
Molecular mechanisms of resistance to heavy metals in the protist Euglena gracilis.
J. Environ. Sci. 42(10): 1365—1378.
Rose A.L., Waite T.D. 2003. Predicting iron speciation in coastal waters from the kinetics
of sunlight-mediated iron redox cycling. Aquat. Sci. 65(4): 375—383.
Safafar H., Van Wagenen J., Møller P., Jacobsen C. 2015. Carotenoids, phenolic
compounds and tocopherols contribute to the antioxidative properties of some
microalgae species grown on industrial wastewater. Mar. Drugs. 13(12): 7339—7356.
Santana-Casiano J.M., González-Dávila M., González A.G., Rico M., López A., Martel A.
2014. Characterization of phenolic exudates from Phaeodactylum tricornutum and their
effects on the chemistry of Fe (II) — Fe (III). Mar. Chem. 158: 10—16.
Sivash A.A., Los S.I., Fomishina R.N., Zolotareva E.K. 2004. Regulatory role of glucose in
metabolism of certain Cyanophyta representatives. Int. J. Algae. 6(1): 50—60.
Stepanov S.S., Zolotareva E.K. 2015. Methanol-induced stimulation of growth, intracellular
amino acids, and protein content in Chlamydomonas reinhardtii. J. Appl. Phycol. 27(4):
1509—1516.
Sukhorukov B.I. Montrel M.M., Opanasenko V.K., Zolotareva E.K. 1983. The Interaction
of DNA with Protons of the Medium by the Buffer Capacity Method. Mol. Biol. 17(5):
822—830.
Suzuki N., Koussevitzky S., Mittler R.O.N., Miller G.A.D. 2012. ROS and redox signal-
ling in the response of plants to abiotic stress. Plant Cell & Environ. 35(2): 259—270.
Swanson A.K., Druehl L.D. 2002. Induction, exudation and the UV protective role of kelp
phlorotannins. Aquat. Bot. 73(3): 241—253.
Takahama U., Oniki T. 2000. Flavonoids and some other phenolics as substrates of
peroxidase: physiological significance of the redox reactions. J. Plant Res. 113(3): 301—
309.
Wang J., Li Q., Li M.M., Chen T.H., Zhou Y.F., Yue Z.B. 2014. Competitive adsorption
of heavy metal by extracellular polymeric substances (EPS) extracted from sulfate
reducing bacteria. Biores. Technol. 163: 374—376.
Wang C., Zhang S.H., Wang P.F., Hou J., Zhang W.J., Li W, Lin Z.P. 2009. The effect of
excess Zn on mineral nutrition and antioxidative response in rapeseed seedlings.
Chemosphere. 75: 1468—1476.
Winkel-Shirley B. 2002. Biosynthesis of flavonoids and effects of stress. Curr. Opin. Plant
Biol. 5(3): 218—223.
Winters C., Guéguen C., Noble A. 2017. Equilibrium and kinetic studies of Cu (II) and
Ni (II) sorption on living Euglena gracilis. J. Appl. Phycol. 29(3): 1391—1398.
Worms I., Simon D.F., Hassler C.S., Wilkinson K.J. 2006. Bioavailability of trace metals to
aquatic microorganisms: importance of chemical, biological and physical processes on
biouptake. Biochimie. 88(11): 1721—1731.
Yoshie-Stark Y., Hsieh Y.P., Suzuki T. 2003. Distribution of flavonoids and related
compounds from seaweeds of Japan. J. Tokyo Univ. Fish. 89: 1—6.
Поступила 11.01.2018
Подписал в печать А.И. Божков
Золотарёва Е.К. и др.
26
REFERENCES
Abd El-Baky H.H., El-Baz F.K., El-Baroty G.S. 2009. Afr. J. Pharm. Pharmacol. 3(4):
133—139.
Amsler C.D., Fairhead V.A. 2005. Adv. Bot. Res. 43: 1—91.
Azizullah A., Murad W., Adnan M., Ullah W., Häder D.P. 2013. Front. Environ. Sci. 1: 1—4.
Babić O., Kovač D., Rašeta M., Šibul F., Svirčev Z., Simeunović J. 2016. J. Appl. Phycol.
28(4): 2333—2342.
Birch A.J., Donovan F.W., Moewus F. 1953. Nature. 172: 902—904.
Bowler C., Allen A.E., Badger J.H., Grimwood J., Jabbari K., Kuo A., Rayko E. 2008.
Nature. 456: 239—244.
Cervantes-Garcia D., Troncoso-Rojas R., Sanchez-Estrada A., González-Mendoza D.,
Grimaldo-Juarez O. 2013. J. Pure Appl. Microbiol. 7: 93—100.
Cervantes-Garcia D., Troncoso-Rojas R., Sanchez-Estrada A., González-Mendoza D.,
Gutierrez-Miceli F., Ceceсa-Duran C., Grimaldo-Juarez O. 2016. Gayana. 80: 1—5.
Chakraborty K., Joseph D., Praveen N.K. 2015. J. Food Sci. Technol. 52: 1924—1935.
Cirulis J.T., Scott J.A., Ross G.M. 2013. Can. J. Physiol. Pharmacol. 91(1): 15—21.
Cock J.M., Sterck L., Rouze P., Scornet D., Allen A.E., Amoutzias G., Wincker P. 2010.
Nature. 465: 617—621.
Colla L.M., Furlong E.B., Costa J.A.V. 2007. Braz. Arch. Biol. Technol. 50: 161—167.
Duan X.J., Li X.M., Wang B.G. 2007. J. Nat. Prod. 70: 1210—1213.
Duval B., Shetty K., Thomas W.H. 1999. J. Appl. Phycol. 11(6): 559—566.
Ferrer J.L., Austin M.B., Stewart C., Noe J.P. 2008. Plant Physiol. Biochem. 46: 356—370.
Flodin C., Whitfield F.B. 1999. Water Sci. Technol. 40: 53—58.
Freile-Pelegrín Y., Robledo D. 2014. Bioactive compounds from marine foods. In: Plant
and animal sources. New Jersey: John Wiley & Sons Ltd. Pp. 113—129.
Goiris K., Muylaert K., Fraeye I., Foubert I., De Brabanter J., De Cooman L. 2012.
J. Appl. Phycol. 24(6): 1477—1486.
Goiris K., Muylaert K., Voorspoels S., Noten B., De Paepe D., Baart E., De Cooman L.
2014. J. Phycol. 50(3): 483—492.
Gómez I., Huovinen P. 2010. Photochem. Photobiol. 86(5): 1056—1063.
González A.G., Santana-Casiano J.M. de Jesus Raposo M.F., de Morais R. M.S.C.,
de Morais A.M.M.B. 2012. Cienc. Mar. 38(1B): 245—261.
de Jesus Raposo M.F., de Morais R.M.S.C., de Morais A.M.M.B. 2013. Life Sci. 93(15):
479—486.
Imani S., Rezaei-Zarchi S., Hashemi M., Borna H., Javid A., Ali mohamad Zand A.M.,
Abarghouei H.B. 2011. J. Med. Plant Res. 5(13): 2775—2780.
Iwashina T. 2000. J. Plant Res. 113: 287—299.
Jayshree A., Jayashree S., Thangaraju N. 2016. Ind. J. Pharm. Sci. 78(5): 575—581.
Kim S.M., Kang S.W., Jeon J.S., Jung Y.J., Kim W.R., Kim C.Y., Um B.H. 2013. Food
Chem. 138: 2399—2406.
Klejdus B., Lojková L., Plaza M., Snуblová M., Stěrbová D. 2010. J. Chromatogr. 1217(51):
7956—7965.
Koivikko R., Loponen J., Honkanen T., Jormalainen V. 2005. J. Chem. Ecol. 31(1): 195—212.
Koivikko R., Loponen J., Pihlaja K., Jormalainen V. 2007. Phytochem. Anal. 18: 326—332.
Kováčik J., Klejdus B., Bačkor M. 2010. Photochem. Photobiol. 86(3): 612—616.
Полифенольные соединения
27
Koukal B., Rossé P., Reinhardt A., Ferrari B., Wilkinson K.J., Loizeau J.L., Dominik J.
2007. Water Res. 41(1): 63—70.
Levy J.L., Angel B.M., Stauber J.L., Poon W.L., Simpson S.L., Cheng S.H., Jolley D.F.
2008. Aquat. Toxicol. 89(2): 82—93.
Li H., Cheng K., Wong C., Fan K., Chen F., Jiang Y. 2011. Food Chem. 102: 771—776.
Liu M., Hansen P.E., Lin X. 2011. Mar. Drugs. 9(7): 1273—1292.
López A., Rico M., Santana-Casiano J.M., González A.G., González-Dávila M. 2015.
Environ. Sci. Poll. Res. 22(19): 14820—14828.
López A., Rico M., Rivero A., de Tangil M.S. 2011. Food Chem. 125(3): 1104—1109.
Lu Y., Wang J., Yu Y., Shi L., Kong F. 2014. Chemosphere. 117: 164—169.
Markham K.R., Porter L.J. 1969. Phytochemistry. 8(9): 1777—1781.
May P., Wienkoop S., Kempa S., Usadel B., Christian N., Rupprecht J., Weiss J.,
Recuenco-Munoz L., Ebenhöh O., Weckwerth W., Walther D. 2008. Genetics. 179:
157—166.
Meslet-Cladière L., Delage L., Leroux C.J.J., Goulitquer S., Leblanc C., Creis E., Ar Gall E.,
Stiger-Pouvreau V., Czjzek M., Potin P. 2013. Plant Cell. 25(8): 3089—3103.
Michel G., Tonon T., Scornet D., Cock J.M., Kloareg B. 2010. New Phytol. 188: 67—81.
Miranda M.S., Cintra R.G., Barros S.B.M., Mancini-Filho J. 1998. J. Med. Biol. Res.
31(8): 1075—1079.
Mokrosnop V.M., Polishchuk A.V., Zolotareva E.K. 2016. Appl. Biochem. Microbiol. 52(2):
216—221.
de Morais M.G., Vaz B.D.S., de Morais E.G., Costa J.A.V. 2015. BioMed. Res. Int. 74:
498—506.
Mouradov A., Spangenberg G. 2014. Front. Plant Sci. 5: 620.
Muzafarov E.N., Ivanov B.N., Mal'yan A.N., Zolotareva E.K. 1986. Biochem. Physiol.
Pflanz. 181(6): 381—390.
Muzafarov E.N., Zolotareva E.K. 1989. Biochem. Physiol. Pflanz. 184(5—6): 363—369.
Mykhaylenko N.F., Syvash O.O., Tupik N.D., Zolotareva O.K. 2004. Photosynthetica.
42(1): 105—110
Nagayama K., Shibata T., Fujimoto K., Honjo T., Nakamura T. 2003. Aquaculture. 218:
601—611.
Ngaki M.N., Louie G.V., Philippe R.N., Manning G., Pojer F., Bowman M.E., Li L.,
Larsen E., Wurtele E.S., Noel J.P. 2012. Nature. 485: 530—544.
Onofrejová L., Vašíčková J., Klejdus B., Stratila P., Mišurcovác L., Kráčmarc S., Kopeckýb J.,
Vaceka J. 2010. J. Pharm. Biomed. Anal. 51(2): 464—470.
Pourcel L., Routaboul J.M., Cheynier V., Lepiniec L., Debeaujon I. 2007. Trends Plant Sci.
12(1): 29—36.
Rausher M.D. 2006. The evolution of flavonoids and their genes. In: The science of
flavonoids. New York: Springer. Pp. 175—211.
Rice-Evans C., Miller N., Paganga G. 1997. Trends Plant Sci. 2(4): 152—159.
Rico M., López A., Santana-Casiano J.M., Gonzаlez A.G., Gonzаlez-Dаvila M. 2013.
Limnol. Oceanogr. 58: 144—152.
Rodríguez-Zavala J.S., García-García J.D., Ortiz-Cruz M.A., Moreno-Sanchez R. 2007.
J. Environ. Sci. Health. Pt A. 42(10): 1365—1378.
Rose A.L., Waite T.D. 2003. Aquat. Sci. 65(4): 375—383.
Safafar H., Van Wagenen J., Møller P., Jacobsen C. 2015. Mar. Drugs. 13(12): 7339—7356.
Золотарёва Е.К. и др.
28
Santana-Casiano J.M., González-Dávila M., González A.G., Rico M., López A., Martel A.
2014. Mar. Chem. 158: 10—16.
Shnyukova E.I., Zolotareva E.K. 2015. Algologia. 25(1): 3—20. https://doi.org/10.15407/
alg25.01.003
Shnyukova E.I., Zolotareva E.K. 2017. Algologia. 27(1): 22—44. https://doi.org/10.15407/
alg27.01.022
Sivash A.A., Los S.I., Fomishina R.N., Zolotareva E.K. 2004. Int. J. Algae. 6(1): 50—60.
Stepanov S.S., Zolotareva E.K. 2015. J. Appl. Phycol. 27(4): 1509—1516.
Sukhorukov B.I., Montrel M.M., Opanasenko V.K., Zolotareva E.K. 1983. Mol. Biol. 17(5):
822—830.
de Souza T.D., Prietto L., de Souza M.M., Furlong E.B. 2015. Afr. J. Biotechnol. 14: 2903—
2909.
Suzuki N., Koussevitzky S., Mittler R.O.N., Miller G.A.D. 2012. Plant Cell & Environ.
35(2): 259—270.
Swanson A.K., Druehl L.D. 2002. Aquat. Bot. 73(3): 241—253.
Takahama U., Oniki T. 2000. J. Plant Res. 113(3): 301—309.
Titlyanov E.A., Titlyanova T.V., Belous O.S. 2011. Izv. TINRO. 165: 305—319.
Wang J., Li Q., Li M.M., Chen T.H., Zhou Y.F., Yue Z.B. 2014. Biores. Technol. 163:
374—376.
Wang C., Zhang S.H., Wang P.F., Hou J., Zhang W.J., Li W., Lin Z.P. 2009.
Chemosphere. 75: 1468—1476.
Winkel-Shirley B. 2002. Curr. Opin. Plant Biol. 5(3): 218—223.
Winters C., Guéguen C., Noble A. 2017. J. Appl. Phycol. 29(3): 1391—1398.
Worms I., Simon D.F., Hassler C.S., Wilkinson K.J. 2006. Biochimie. 88(11): 1721—1731.
Yoshie-Stark Y., Hsieh Y.P., Suzuki T. 2003. J. Tokyo Univ. Fish. 89: 1—6.
Zolotareva O.K., Podorvanov V.V., Dubyna D.V. 2017. Ukr. Bot. J. 74(4): 373—384.
https://doi.org/10.15407/ukrbotj74.04.303
Zolotareva O.K., Shnyukova E.I., Sivash O.O, Mikhailenko N.F. 2008. Prospects for the use
of microalgae in biotechnology. Kyiv: Alterpress. 234 p. [Ukr.]
ISSN 0868-854 (Print)
ISSN 2413-5984 (Online). Аlgologia. 2019, 29(1): 3—29
https://doi.org/10.15407/alg29.01.003
Zolotareva E.K., Mokrosnop V.M., Stepanov S.S.
N.G. Kholodny Institute of Botany, NAS of Ukraine,
2 Tereshchenkovskaya Str., Kiev 01004, Ukraine
POLYPHENOL COMPOUNDS OF MACROSCOPIC AND MICROSCOPIC ALGAE
The functional roles of biosynthesis pathways and the diversity of polyphenolic compounds, the
products of the secondary metabolism of macro- and microalgae, are discussed. Phenolic
compounds are included in the integrated system of regulation of biochemical and bioenergetic
processes in the plant cell. A wide range of biological effects of polyphenols is associated with
their antioxidant properties. They are involved in protecting the plant cell from stress factors and
Полифенольные соединения
29
detoxification of reactive oxygen species such as superoxide (O2
-•), hydrogen peroxide (H2O2),
hydroxyl radical (OH-), singlet oxygen (1O2), and hydroperoxyl radical (HO2
-). Often, the
accumulation of polyphenolic compounds in the cell is considered as an indicator of physiological
stress. According to the chemical structure of polyphenols, there are several classes, such as
phenolcarboxylic acids (hydroxybenzoic acids, hydroxycinnamic acids), flavonoids (flavones,
flavonols, flavanones, flavanonols, flavanols, anthocyanins), isoflavonoids (isoflavones,
coumestans), stilbenes, lignans, and phenolic polymers (proanthocyanidins — condensed and
hydrolyzable tannins). The diversity of phenolic compounds in higher plants, which has arisen in
the process of evolution, is associated with their landfall and the need to form protective systems
from ultraviolet irradiation. Macroscopic brown (Phaeophyceae) and red (Rhadophyta) seaweeds,
containing large amounts of polyphenols. The content of phlorotannins, which are polymers of
phloroglucinol (1,3,5-trihydroxybenzene) of different size and composition, may amount to 25%
of the dry biomass of Phaeophyceae. The phlorotannin molecules absorb solar radiation in the
middle and far regions of the UV spectrum, which explains the photoprotective role of these
compounds. Part of the synthesized phlorotannins is excreted into the extracellular space, and
soluble forms accumulate in the cellular compartments, mainly in particular vacuoles – physodes;
under the light microscope, they look like small refractive inclusions. Red algae accumulate
polyphenolic compounds containing bromine (bromophenols); they are poisonous to mollusks
and protect these seaweeds from being eaten. Unlike Phaeophyceae and Rhadophyta, microscopic
algae synthesize polyphenolic compounds in small quantities. Although microalgae are
evolutionarily more primitive than higher plants, or can even belong to completely different
evolutionary branches, they are able to synthesize relatively complex polyphenols. Available data
suggest that the processes of biosynthesis of flavonoids in microalgae are less complex than those
of higher plants, although they are not inferior in diversity to representatives of Bryophyta. Due to
the large number of phenolic groups, the molecules of flavonoids, phlorotannins, and
bromophenols effectively bind heavy metal (HM) ions, which contribute to the accumulation of
divalent metals inside cells, and their extracellular forms are involved in chelation of HM,
reducing their toxicity. Phenolic compounds are involved in the antioxidant protection of algae
and in the formation of an adaptive response to oxidative stress.
K e y w o r d s : Rhodophyta, Phaeophyta, microalgae, photosynthesis, antioxidants,
phlorotannins, bromophenols, phenolcarboxylic acids, flavonoids
|
| id | nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-159231 |
| institution | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| issn | 0868-8540 |
| language | Russian |
| last_indexed | 2025-12-07T15:48:22Z |
| publishDate | 2019 |
| publisher | Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України |
| record_format | dspace |
| spelling | Золотарёва, Е.К. Мокросноп, В.М. Степанов, С.С. 2019-09-27T16:43:59Z 2019-09-27T16:43:59Z 2019 Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей / Е.К. Золотарёва, В.М. Мокросноп, С.С. Степанов // Альгология. — 2019. — Т. 29, № 1. — С. 3-29. — Бібліогр.: 77 назв. — рос. 0868-8540 DOI: https://doi.org/10.15407/alg29.01.003 https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159231 Статья посвящена функциональной роли путей биосинтеза и разнообразию полифенольных соединений — продуктов вторичного метаболизма макро- и микроводорослей. The functional roles of biosynthesis pathways and the diversity of polyphenolic compounds, the products of the secondary metabolism of macro- and microalgae, are discussed. ru Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України Альгология Физиология, биохимия, биофизика Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей Polyphenol compounds of macroscopic and microscopic alga Article published earlier |
| spellingShingle | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей Золотарёва, Е.К. Мокросноп, В.М. Степанов, С.С. Физиология, биохимия, биофизика |
| title | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| title_alt | Polyphenol compounds of macroscopic and microscopic alga |
| title_full | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| title_fullStr | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| title_full_unstemmed | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| title_short | Полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| title_sort | полифенольные соединения макроскопических и микроскопических водорослей |
| topic | Физиология, биохимия, биофизика |
| topic_facet | Физиология, биохимия, биофизика |
| url | https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159231 |
| work_keys_str_mv | AT zolotarevaek polifenolʹnyesoedineniâmakroskopičeskihimikroskopičeskihvodoroslei AT mokrosnopvm polifenolʹnyesoedineniâmakroskopičeskihimikroskopičeskihvodoroslei AT stepanovss polifenolʹnyesoedineniâmakroskopičeskihimikroskopičeskihvodoroslei AT zolotarevaek polyphenolcompoundsofmacroscopicandmicroscopicalga AT mokrosnopvm polyphenolcompoundsofmacroscopicandmicroscopicalga AT stepanovss polyphenolcompoundsofmacroscopicandmicroscopicalga |