НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений

В обзоре представлены сведения о структуре, субъединичном составе и функциях НАД(Ф)Н-дегидрогеназного (NDН) комплекса хлоропластов. В огляді наведено відомості про структуру, субодиничний склад і функції НАД(Ф)Н-дегідрогеназного (NDH) комплексу хлоропластів. The data concerning the structure, subuni...

Повний опис

Збережено в:

Бібліографічні деталі
Опубліковано в: :	Физиология растений и генетика
Дата:	2014
Автори:	Онойко, Е.Б., Золотарева, Е.К.
Формат:	Стаття
Мова:	Російська
Опубліковано:	Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України 2014
Онлайн доступ:	https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159449
Теги:	Додати тег Немає тегів, Будьте першим, хто поставить тег для цього запису!
Назва журналу:	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
Цитувати:	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений / Е.Б. Онойко, Е.К. Золотарева // Физиология растений и генетика. — 2014. — Т. 46, № 5. — С. 371-384. — Бібліогр.: 61 назв. — рос.

Репозитарії

Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine

_version_	1859677149349281792
author	Онойко, Е.Б. Золотарева, Е.К.
author_facet	Онойко, Е.Б. Золотарева, Е.К.
citation_txt	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений / Е.Б. Онойко, Е.К. Золотарева // Физиология растений и генетика. — 2014. — Т. 46, № 5. — С. 371-384. — Бібліогр.: 61 назв. — рос.
collection	DSpace DC
container_title	Физиология растений и генетика
description	В обзоре представлены сведения о структуре, субъединичном составе и функциях НАД(Ф)Н-дегидрогеназного (NDН) комплекса хлоропластов. В огляді наведено відомості про структуру, субодиничний склад і функції НАД(Ф)Н-дегідрогеназного (NDH) комплексу хлоропластів. The data concerning the structure, subunit composition and function of the chloroplast NDH complex are presented in the review.
first_indexed	2025-11-30T16:11:29Z
format	Article
fulltext	УДК 577.352.3 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ВЫСШИХ РАСТЕНИЙ Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА Институт ботаники им. Н.Г. Холодного Национальной академии наук Украины 01601 Киев, ул. Терещенковская, 2 e-mail: membrana@ukr.net В обзоре представлены сведения о структуре, субъединичном составе и функциях НАД(Ф)Н-дегидрогеназного (NDН) комплекса хлоропластов. Мультисубъеди- ничный NDН комплекс тилакоидных мембран высших растений, гомологичный бактериальному комплексу I, принимает участие в хлоропластном дыхании и циклическом электронном транспорте (ЦЭТ) вокруг фотосистемы I (ФС I) от стромальных доноров (НАДН или НАДФН) к пластохинону. В NDН комплексе хлоропластов с помощью протеомных, генетических и биоинформационных мето- дов выявлено 28 субъединиц, образующих пять субкомплексов: А, В, мембранный, люменальный и каталитический, связывающий ферредоксин. Люменальный суб- комплекс и субкомплекс В специфичны для высших растений. Через минорные белки светособирающего комплекса I (ССК I) Lhca5 и Lhca6 NDH комплекс взаимодействует с ФС I, образуя NDН-ФС I суперкомплекс. Сделано предполо- жение, что физиологическая роль NDН комплекса состоит в предотвращении образования активных форм кислорода и синтезе дополнительного количества АТФ за счет активации ЦЭТ. NDН комплекс вовлечен также в хлоропластное дыхание, защищающее фотосинтетический аппарат от окислительного повреж- дения. Ключевые слова: фотосинтез, хлоропласт, НАД(Ф)Н-дегидрогеназный (NDН) комплекс, транспорт электронов, фотосистема I. НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс тилакоидов высших растений так же, как и комплекс I дыхательной цепи митохондрий НАДН дегидроге- наза (КФ 1.6.5.3), катализирует перенос электронов от восстановленных пиридиннуклеотидов к пластохинону [7, 8, 45]. Восстановление и окисле- ние пластохинона происходят в процессе фотосинтетического электрон- ного транспорта и хлоропластного дыхания в хлоропластах. Комплекс NDН локализуется в строме хлоропластов и участвует в циклическом транспорте электронов вокруг ФС I, который защищает пластохинон от чрезмерного восстановления и контролирует соотношение АТФ/НАДФН. В процессе хлоропластного дыхания пластохинон участвует в нефотохи- мическом переносе электронов на кислород [36, 43]. Цель настоящей работы — обобщить сведения о структуре, субъеди- ничном составе и функционировании НАД(Ф)Н-дегидрогеназного ком- плекса хлоропластов высших растений. Известно, что в тилакоидных мембранах существуют два пути цик- лического электронного транспорта вокруг ФС I [19, 26, 27, 47]. Первый ФИЗИОЛОГИЯ РАСТЕНИЙ И ГЕНЕТИКА. 2014. Т. 46. № 5 371 © Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА, 2014 путь, в котором участвуют белки PGR5 и PGRL1 [9, 27], сопряжен с до- полнительным синтезом АТФ, что обеспечивает повышение соотноше- ния АТФ/НАДФН в соответствии с потребностями метаболизма. Кроме того, он играет важную роль в защите фотосинтетического аппарата от фотоингибирования, поскольку поддерживает дополнительный уровень протонного градиента, индуцирующего нефотохимическое тушение флуоресценции хлорофилла [26, 27, 47]. Этот путь чувствителен к инги- бирующему воздействию антимицина А. Второй путь ЦЭТ вокруг ФС I связан с участием НАД(Ф)Н-дегидрогеназного комплекса, функциони- рующего также в хлоропластном дыхании [7, 43, 47—49, 55]. Два пути ЦЭТ эффективно работают в С4-растениях [28]. В С3-рас- тениях перенос электронов вокруг ФС I осуществляется главным обра- зом при участии белков PGR5 и PGRL1, по крайней мере, в оптималь- ных для фотосинтеза условиях [47]. При этом скорость ЦЭТ с участием NDН комплекса очень низкая, что может быть связано с его незначи- тельным содержанием в хлоропластах — всего лишь 0,2 % общего про- теома тилакоидных мембран [44], а соотношение NDН : ФС II состав- ляет, согласно оценкам, 1 : 50…100 [7]. В связи с этим вклад данного комплекса в величину протонного градиента и синтеза АТФ не может быть значительным [35]. Однако в стрессовых условиях роль НАД(Ф)Н-дегидрогеназного комплекса сильно возрастает. При температурном и водном стрессах, высокой интенсивности света [8, 12, 15, 21, 29, 43, 45, 58], а также в ус- ловиях лимитирования фотосинтеза по СО2 активность фотосинтетиче- ской фиксации СО2 снижается, в строме накапливаются избыточные ко- личества восстановленного ферредоксина и НАДФН. В таких условиях из-за значительного снижения концентрации стромальных акцепторов электронов (НАДФ+ и окисленного ферредоксина) возрастает вероят- ность сброса электронов на кислород с образованием активных форм кислорода, индуцирующих процессы окислительной деструкции компо- нентов электронтранспортной цепи и мембранных липидов. В этом слу- чае НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс, регулируя окислительно-вос- становительное состояние пула пластохинонов, предотвращает «перевосстановление» стромальных акцепторов электронов [36, 43] и, таким образом, вносит существенный вклад в защиту фотосинтетическо- го аппарата от окислительного стресса [8, 12, 15, 21, 29, 43, 45, 58]. Особенности НАД(Ф)Н-дегидрогеназного комплекса хлоропластов. Существование НАД(Ф)Н-дегидрогеназы в хлоропластах высших рас- тений впервые предположено после успешного проведения полного секвенирования двух пластидных геномов Nicotiana tabacum и Marchantia polymorpha [33, 51]. В пластомах этих организмов иденти- фицированы 11 генов (ndhA—ndhK), кодирующих также гомологичные субъединицы митохондриальной НАДН-дегидрогеназы (комплекс I), что позволило рассматривать предполагаемый комплекс — продукт экспрессии данных генов в хлоропластах — как НАД(Ф)Н-дегидроге- назу [34, 54]. В дальнейшем было показано, что этот комплекс более подобен бактериальному NDH-1 и, особенно, цианобактериальному комплексу [4, 13, 47, 49]. Такое родство согласуется с общепринятой в настоящее время те- орией эволюционного происхождения хлоропластов из цианобактерий. Именно в цианобактериях впервые экспериментально продемонстриро- 372 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 вали участие NDH-1 комплекса в циклическом электронном транспор- те вокруг ФС I [23, 25], что положило начало пониманию функций со- ответствующего комплекса в хлоропластах. Так, в дефектном по гену ndhB мутанте M55 цианобактерии Synechocystis sp. PCC6803, для роста которого необходима высокая концентрация СО2 [30], наблюдалось на- рушение ЦЭТ вокруг ФС I [23—25, 30]. В результате протеомных исследований, проведенных с Synechocystis sp. PCC6803, выявлены два функционально различных суб- комплекса: NDH-1L и NDH-1MS (образуются из субкомплексов NDH- 1M и NDH-1S в условиях низкой концентрации СО2). Установлено, что необходимый для фотогетеротрофного роста организма комплекс NDH- 1L функционирует в дыхании и циклическом электронном транспорте вокруг ФС I, тогда как NDH-1MS участвует в поглощении СО2 [4, 5, 32]. Кроме того, определено, что геном Synechocystis sp. PCC6803 со- держит множественные ndhD и ndhF гены, тогда как хлоропластный геном — только по единичной копии каждого гена, которые соответст- вуют генам ndhD1/D2 и ndhF1 цианобактерий. Поскольку субъединицы, кодирующиеся генами ndhD1/D2 и ndhF1, являются компонентами циа- нобактериального субкомплекса NDH-1L, это послужило убедительным доказательством участия НАД(Ф)Н-дегидрогеназного комплекса в цик- лическом переносе электронов вокруг ФС I и хлоропластном дыхании [4, 32, 47]. Эксперименты по направленному разрушению хлоропласт- ных ndh генов в N. tabacum подтвердили эту гипотезу [7, 20, 48]. Известно, что бактериальный комплекс I в Escherichia coli содержит минимальный набор из 14 субъединиц [59], из которых 11 (NuoA-D, NuoH-N) соответствуют субъединицам NdhA—NdhK хлоропластного и цианобактериального NDН комплексов [4, 49]. Три другие субъединицы NuoE-G, функционирующие в связывании и окислении НАДН [14], в соответствующих комплексах хлоропластов и цианобактерий не обнару- жены. Не удалось выявить ортологов НАДН-связывающих субъединиц в хлоропластном NDH комплексе (за исключением комплекса I) даже при полном секвенировании ядерного генома Arabidopsis thaliana. Кроме того, в этом комплексе до сих пор не обнаружены субъеди- ницы, участвующие в связывании и окислении НАДФН. Поэтому природа непосредственного донора электронов для НАД(Ф)Н-дегид- рогеназы до настоящего времени остается невыясненной. Недавно получены данные, свидетельствующие о том, что в изоли- рованных тилакоидах А. thaliana ферментный комплекс взаимодействует с ферредоксином, а не с НАД(Ф)Н. Так, пластохинон восстанавливался экзогенно добавленным ферредоксином, который, в свою очередь, вос- станавливался НАДФН через мембраносвязанную ферредоксин: НАДФ+-оксидоредуктазу (рис. 1) [61]. Таким образом, эксперименталь- но установлено, что NDH комплекс функционирует как ферредоксин: пластохиноноксидоредуктаза, в связи с чем было предложено считать его НАДН-дегидрогеназоподобным комплексом. Структура и субъединичный состав НАД(Ф)Н-дегидрогеназного ком- плекса хлоропластов. Методом электронной микроскопии установлено, что NDH-1 комплекс в цианобактерии Thermosynechococcus elongatus име- ет L-образную структуру, состоящую из двух частей: гидрофобной погру- женной в мембрану и гидрофильной периферической [1]. Подобная структура характерна для бактериального NDH-1 комплекса, а также для 373 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 митохондриального комплекса I [10]. Такое сходство структуры в этих организмах дало основание предположить ее наличие и у НАД(Ф)Н- дегидрогеназного комплекса хлоропластов [49, 55]. В настоящее время на основании результатов генетических, протеомных, биохимических исследований структурной характеристики бактериальных NDH-1 ком- плексов ученые считают, что НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хло- ропластов высших растений представляет собой мультисубъединичный комплекс, локализованный в тилакоидах стромы. Он состоит из суб- комплексов А, В, мембранного, люменального и каталитического, свя- зывающего ферредоксин (рис. 2) [16, 37, 61]. 374 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 Рис. 1. Схематическая модель циклического электронного транспорта вокруг ФС I. В выс- ших растениях существуют два пути ЦЭТ: с участием белков PGR5/PGRL1 и с участием NDH комплекса. Первый путь ингибируется антимицином А (АА). В изолированных ти- лакоидах пластохинон (PQ) акцептирует электроны от ферредоксина (Фд). Цит. b6/f — комплекс цитохромов b6/f; Пц — пластоцианин; ФНР — ферредоксин:НАДФ+-редуктаза Рис. 2. Схематическая модель NDH-ФС I суперкомплекса в хлоропластах. NdhA-NdhG — субъединицы мембранного субкомплекса; NdhH-NdhO — субъединицы субкомплекса А; PnsB1-5, PnsL3 — субъединицы субкомплекса В; PnsL1,2,4,5 — субъединицы люменально- го субкомплекса; NdhS-NdhT — субъединицы каталитического субкомплекса; NDH ком- плекс через минорные белки светособирающего комплекса I (ССК I) Lhca5 и Lhca6 взаимодействует с ФС I с образованием NDH-ФС I суперкомплекса; электроны транспор- тируются от ФС I к NDH комплексу через ферредоксин (Фд) Мембранный субкомплекс формируют семь гидрофобных субъединиц NdhA—NdhG, кодирующихся хлоропластными генами. Все субъединицы являются высококонсервативными в различных типах NDH комплексов, включая бактериальные NDH-1 комплексы и митохондриальный ком- плекс I [40]. Недавно получена кристаллическая структура перифериче- ской и мембранной частей NDH-1 комплексов из термофильной бак- терии Thermus thermophilius, a также E. coli [3, 10, 11, 46]. Полагают, что структура NDH-1 комплекса в E. coli, имеющего минимальный субъ- единичный состав с высокой степенью гомологии аминокислотных последовательностей мембранных субъединиц, представляет собой наи- простейшую модель для понимания молекулярного механизма функци- онирования данного комплекса как протонтранслоцирующей НАД(Ф)Н: хиноноксидоредуктазы в различных организмах. Анализ трехмерной структуры мембранной части NDH-1 комплекса в E. coli показал, что субъединицы NuoL, NuoM и NuoN, соответствующие субъединицам NdhF, NdhD и NdhB хлоропластного NDH комплекса, представляют собой антипортерподобные белки. Каждая субъединица содержит по 14 консервативных трансмембранных спиралей, включая две прерывистые спирали, играющие важную роль в функционировании переносчиков и каналов [3, 10, 11]. Такие спирали участвуют в переносе протонов или ионов, обеспечивая некоторую структурную гибкость и введение заряда в центр мембраны. Субъединица NuoL, локализованная на удаленном от гидрофильной области участке, содержит длинную амфипатическую -спираль, простирающуюся почти на всю длину мембранной области. Предполагают, что субъединица NdhF хлоропластного NDH ком- плекса также содержит длинную -спираль этого типа, непосредственно контактирующую с одной из прерывистых спиралей субъединиц NdhB, NdhD и NdhF [10, 11]. Субъединицы NuoA, NuoJ и NuoK комплекса NDH-1 в E. coli соответствуют субъединицам NdhC, NdhG и NdhF хлоропластного NDH комплекса. Эти субъединицы содержат в целом 11 трансмембранных спиралей, образующих мультиспиральный пучок, который располагается на краю мембранной области [10, 11]. В субъеди- нице NuoH, соответствующей хлоропластной субъединице NdhA, 8 транс- мембранных спиралей, она слабо связана с субъединицами NuoA, NuoJ и NuoK. Согласно рабочей модели механизма сопряжения электронного транспорта с транслокацией протонов в NDH-1 комплексе, предложен- ной Ефремовым и соавт. [10], перенос электронов от НАДН к хинону сопряжен с конформационными изменениями в гидрофильной перифе- рической области. Далее изменения передаются через субъединицу NuoH и субъединицы NuoA, NuoJ, NuoK, образующие мультиспираль- ный пучок, к длинной амфипатической -спирали в субъединице NuoL, что приводит к пистонподобному движению данной спирали вдоль мем- бранной области. Этот вид движения вызывает наклон трех ближайших прерывистых спиралей в субъединицах NuoI, NuoM и NuoN, обеспечи- вая в конечном счете транслокацию трех протонов. Предполагают, что перенос четвертого протона осуществляется на границе мембранной и периферической областей и также может быть связан с конформацион- ными изменениями с участием субъединиц NuoJ, NuoK и, возможно, NuoN. В результате NDH-1 комплекс акцептирует два электрона от НАДН и переносит 4 протона из цитоплазмы в периплазму [10]. Если 375 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 этот расчет корректен и в отношении хлоропластного NDH комплекса, то через тилакоидную мембрану должны транслоцироваться в целом 8 протонов (другие 4 протона транспортируются через Q-цикл цитохром- ного b6/f комплекса) сопряженно с переносом двух электронов от стро- мального электронного донора к пластохинону через NDH комплекс, а затем к ФС I через комплекс цитохромов b6/f. В этом случае ЦЭТ вокруг ФС I при физиологической необходимости может эффективно продуци- ровать дополнительный протонный градиент. С помощью масс-спектро- метрического анализа NDH-ФС I суперкомплекса в A. thaliana были идентифицированы все мембранные субъединицы, кроме субъединицы NdhG [37], что является прямым доказательством их наличия в NDH комплексе хлоропластов высших растений. Поскольку субъединица NdhG обнаружена в цианобактериальных NDH-1 комплексах, предпола- гается также ее наличие и в NDH комплексе хлоропластов [4, 41]. Субкомплекс А содержит четыре гидрофильные субъединицы NdhH—NdhK, кодируемые хлоропластными генами. Как и мембранные субъединицы NdhA—NdhG, они являются консервативными у различ- ных типов NDH комплексов, в том числе и у бактериальных комплек- сов [5, 10, 16]. Кристаллическая структура гидрофильной части NDH-1 комплекса, изолированного из T. thermophilius, показала, что полость, образованная субъединицами Nqo4, Nqo6, Nqo8 (гомологичны хлоро- пластным субъединицам NdhH, NdhK, NdhA) и субъединицами Nqo7, Nqo10, Nqo11 (соответствуют хлоропластным субъединицам NdhC, NdhG, NdhE), содержит центр, связывающий хинон [10]. Электроны транспортируются от НАДН к первичному электронному акцептору флавинмононуклеотиду и затем через семь железо-серных кластеров к хинону. Гомологи хлоропластных субъединиц NdhH—NdhK связывают три [4Fe-4S]-кластера, участвующих в переносе электронов в комплексе T. thermophilius [46]. Для идентификации новых субъединиц субкомплекса А были при- менены несколько подходов. Один из них включал протеомные методы исследования, основанные на очистке His-меченных NDH комплексов [42] и разделении белков NDH комплекса в двумерном BN-электрофо- резе [6, 39, 52] с последующим анализом субъединичного состава с по- мощью масс-спектрометрии и иммуноблотинга. Другим успешным подходом оказался генетический скрининг с оценкой активности NDH комплекса по кратковременному повышению уровня флуоресценции хлорофилла а после выключения актиничного света, индуцируемого с помощью NDH-зависимого восстановления пла- стохинона стромальным электронным пулом в темноте [2, 23]. Результа- том применения этих подходов стала очистка методом пластидной трансформации гидрофильной части NDH комплекса хлоропластов N. ta- bacum c His-меченной субъединицей NdhH [42]. His-меченный субкомп- лекс, содержащий кодируемые хлоропластными генами субъединицы NdhА, NdhH—NdhK, был очищен способом афинной хроматографии на никелевых ионных колонках, а последующая идентификация полипеп- тидов с помощью масс-спектрометрии привела к обнаружению новых гидрофильных субъединиц NdhМ, NdhN и NdhO, кодирующихся ядер- ными генами [42]. Отсутствие любой из этих субъединиц вызывало дес- табилизацию целого субкомплекса А [42]. Субъединицы NdhМ—NdhO являются специфическими для фотосинтетических NDH комплексов, их 376 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 гомологи обнаружены также в цианобактериальном NDH-1 комплексе, но не в дыхательном комплексе I [6, 41]. Ген ndhl был первоначально открыт в Synechocystis sp. PCC6803 на основании ее ответа на низкие концентрации СО2 [31]. Позднее в ре- зультате протеомных исследований был идентифицирован и сам белок NdhL [6]. Его ортолог, который кодировался ядерным геном, был выяв- лен в A. thaliana при характеристике мутантов по гену crr23/ndhl, а гене- тическими и биохимическими методами доказано, что он представляет собой субъединицу NDH комплекса хлоропластов [50]. Дальнейшие исследования показали, что у A. thaliana субъединица NdhL необходима для накопления и стабилизации субкомплекса А и на- оборот [37]. Полагают, что субъединица NdhL участвует в связывании субкомплекса А и люменального субкомплекса, которые разделены ти- лакоидной мембраной в хлоропластах [37]. Субкомплекс В включает субъединицы PnsB1—PnsB3, а также два трансмембранных белка PnsB4 и PnsB5 [16, 37, 40]. Все они явля- ются специфическими для высших растений, поскольку их гомологи не идентифицированы ни в цианобактериях, ни в Chlamydomonas rein- hardtii [37, 40]. Анализом генов in silico, а также масс-спектрометри- ческим методом открыты белки, кодирующиеся ядерными генами Atlg15980 и Atlg64770 [52, 57]. Согласно новой номенклатуре [16], эти белки обозначили как PnsB1 (ранее обозначался как NDF1/NDH48) и PnsB2 (NDF2/NDH45). Экспериментально установлено, что белки PnsB1 и PnsB2 являют- ся субъединицами NDH комплекса хлоропластов. Так, они мигрируют вместе с ним в полиакриламидном геле при BN-электрофорезе [52, 57]. Отсутствие любого из этих белков в мутантных растениях A. thaliana приводило к нарушению накопления NDH комплекса и потере им ак- тивности, что свидетельствует об их важной роли в формировании ста- бильной структуры и функционировании данного ферментного ком- плекса. Кроме того, показано, что субъединицы PnsB1 и PnsB2 становятся нестабильными в мутантах, в которых отсутствует мембран- ный субкомплекс, что подтверждает взаимодействие данных субъединиц с мембранным субкомплексом [37, 52, 57]. Поскольку белок PnsB1 оказался чувствительным к мягкой обра- ботке трипсином, полагают, что он локализуется на наружном экспони- рованном в строму участке субкомплекса В. Считается, что белок PnsB2, устойчивый к действию протеазы, погружен в субкомплекс В или тила- коидную мембрану [52], хотя и не содержит трансмембранных спиралей так же, как и белок PnsB1. Высказано мнение, что субкомплекс А час- тично защищает субъединицу PnsB1 от атаки протеазой, что указывает на его взаимодействие с субкомплексом В [52]. Субъединица PnsB3 (NDF4), открытая анализом in silico [57], вы- явлена в составе NDH-ФС I суперкомплекса при BN-электрофорезе и классифицирована как возможный компонент субкомплекса В [37]. Анализ in vitro рекомбинантного белка PnsB3 показал, что субъе- диница PnsB3 содержит редокс-активный железо-серный кластер, что свидетельствует о возможном ее участии в переносе электронов внутри NDH комплекса хлоропластов [57]. PnsB4 (NDF6) и PnsB5 (NDF18), содержащие по одной трансмем- бранной спирали, представляют собой внутренние мембранные белки 377 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 субкомплекса В [18, 37]. Обнаружено, что эти белки нестабильны в му- тантах, в которых отсутствуют субъединицы NdhD или NdhВ. В мутантах по генам ndf6 и ndf18 активность NDH комплекса не регистрировалась, а субъединица PnsB1 полностью исчезала [18, 37], что указывает на тесное взаимодействие белков PnsB4 и PnsB5 с другими субъединицами субкомплекса В — PnsB1—PnsВ3. В отсутствие люме- нального субкомплекса и, возможно, субкомплекса А субкомплекс В ча- стично нестабилен и полностью распадается при удалении мембранной субъединицы NdhD и, по-видимому, субъединицы NdhF [37]. Результаты, полученные при изучении мутантов NDH комплекса с измененным субъединичным составом, дают основание считать, что суб- комплекс В образует вторую гидрофильную часть, содержащую субъеди- ницы PnsB1—PnsB3 и прикрепленную к мембранному субкомплексу двумя трансмембранными белками PnsB4 [18] и PnsB5 [37]. Следует отметить, что PsbQ-подобный белок PnsL3 (PQL1/PsbQ-F1), кодирующийся геном At3g01440, ранее классифицировали как компо- нент люменального субкомплекса [37], тогда как в настоящее время по- лагают, что он локализуется на внутренней выступающей в люмен тила- коида стороне субкомплекса В [56, 60]. Этот белок полностью отсутствовал в мутантах по гену ndf6, и наоборот, в отсутствие белка PnsL3 накопление других субъединиц субкомплекса В также резко уменьшалось. На этом основании данный белок считают субъединицей NDH комплекса, тесно связанной с субкомплексом В, как предполага- ют, через субъединицу PnsB4 [56, 60]. Люменальный субкомплекс образуют четыре белка, кодирующихся ядерными генами [40]. Два из них являются гомологами субъединиц PsbP и PsbQ кислородвыделяющего комплекса фотосистемы II. Установ- лено, что эти гомологи — не только структурные компоненты NDH ком- плекса, но и необходимы для обеспечения его активности [17, 56, 60]. Из двух PsbP-подобных белков, обнаруженных в хлоропластах A. thaliana, только белок PnsL1 (PPL2) является субъединицей люменального суб- комплекса [17], а из трех PsbQ-подобных белков — только белок PnsL2 (PQL2/PsbQ-F2), который кодируется геном Atlg14150, принадлежит к данному субкомплексу [40]. Белок PnsL3 относят сейчас к субкомплек- су В [56, 60]. Обнаружено, что белки PnsL1 и PnsL2 локализуются вме- сте с субъединицами NDH комплекса в BN-гелях и выявляются масс- спектрометрическим анализом суперкомплекса NDH-ФC I [37, 56, 60]. Данные белки важны для накопления интактного NDH комплекса [17, 56, 60]. Кроме PsbQ- и PsbP-подобных белков люменальный субкомплекс включает иммунофилины, относящиеся к семейству пептидилпролил цис-транс-изомераз [22]. В NDH комплексе обнаружено два типа имму- нофилинов: PnsL4 (FKBP16-2) и PnsL5 (CYP20-2) [37, 53]. Показано, что в мутанте по гену FKBP16-2 нарушалось накопление субкомплекса А и люменального субкомплекса. В то же время белок PnsL4 отсутствовал в мутантах, в которых не регистрировалась активность NDH комплекса [37]. Белок PnsL5 выявлен в NDH-ФС I суперкомплексе в BN-гелях [37, 53]. Полагают, что он является периферической субъединицей лю- менального субкомплекса, поскольку в мутанте по гену cyp20-2 актив- ность комплекса не нарушалась и он не обнаруживался в мутанте по ге- ну Atlg14150 [56]. 378 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 Считают, что люменальный субкомплекс необходим для накопле- ния и стабилизации субкомплекса А [37, 53, 56, 60]. Предполагают так- же, что он играет важную роль в сборке, стабилизации и функциониро- вании всего NDH комплекса, а возможно, и в сборке NDH-ФС I суперкомплекса. Все субъединицы люменального субкомплекса являют- ся специфическими для высших растений, их гомологи отсутствуют в цианобактериях и в C. reinhardtii [37, 40]. В состав каталитического субкомплекса входят субъединицы NdhS (CRR31), NdhT (CRRJ) и NdhU (CRRL) [16, 61]. Все три субъединицы необходимы для обеспечения активности ферментного комплекса. Пе- риферическая субъединица NdhS взаимодействует с субъединицами NdhT и NdhU, содержащими по одной трансмембранной спирали, и, возможно, с субкомплексом А. Субъединица NdhU нестабильна в отсут- ствие субъединицы NdhT. Установлено, что на субъединице NdhS, со- держащей С-концевой участок с SH3-подобной структурой, локализован высокоафинный центр связывания с ферредоксином [61]. Взаимодейст- вие NDH комплекса с ферредоксином подтверждено в экспериментах in vitro. Тем не менее, для подтверждения локализации этого центра и ста- бильного связывания ферредоксина с NDH комплексом in vivo необхо- димы и другие биохимические доказательства. Кроме того, по-прежнему остается невыясненным маршрут электронов от ферредоксина к перено- счикам субкомплекса А. Структурная модель NDH-ФС I суперкомплекса. У высших расте- ний NDH комплекс взаимодействует с ФС I с образованием NDH-ФС I cуперкомплекса [37, 39, 52]. В этом взаимодействии важную роль игра- ют минорные белки ССКI — Lhca5 и Lhca6 [37, 38]. Они являются кон- сервативными для высших растений, поскольку их гомологи не обнару- жены ни у цианобактерий, ни у C. reinhardtii [37]. Характеристика мутантов A. thaliana по генам lhca5/lhca6 показала, что в отсутствие данных белков интактный NDH-ФС I суперкомплекс не обнаруживается, при этом в BN-гелях наблюдается меньший по молеку- лярной массе суперкомплекс, который, как предполагают, содержит толь- ко одну копию ФС I [37]. Для образования же интактного NDH-ФС I су- перкомплекса фермент должен взаимодействовать, по крайней мере, с двумя копиями ФС I [40]. Считают, что образование такого суперкомп- лекса в высших растениях необходимо для стабилизации NDH комплек- са in vivo [40] и его эффективного функционирования, особенно в стрес- совых условиях, в частности, при высокой интенсивности света [38]. Показано, что в мутантах по гену crr23/ndhl белки Lhca5 и Lhca6 оста- ются связанными с NDH комплексом [37]. Таким образом, для взаимодействия между ФС I и NDH комплек- сом субкомплекс А не требуется. В мутанте по гену crr2-2, в котором по- давлена экспрессия мембранной субъединицы NdhB, обнаружен субсу- перкомплекс, который включал субъединицы субкомплекса В и Lhca6, а также субъединицу PsaA [37]. Следовательно, субкомплекс В или (и) мембранный субкомплекс может участвовать в связывании Lhca6 и, ве- роятно, Lhca5. Некоторые люменальные субъединицы (например, субъединица PnsL2) могут также участвовать во взаимодействии с ФС I, связывая лю- менальные петли белков Lhca5 и Lhca6 [56]. Интересно, что на первых этапах формирования хлоропластов из этиопластов присутствует только мономер NDH комплекса. В процессе зеленения комплекс начинает 379 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 взаимодействовать с ФС I, и после 48 ч освещения сборка NDH-ФС I суперкомплекса полностью завершается [39]. Так как в этиопластах от- сутствует ФС I, NDH комплекс должен функционировать исключитель- но в их дыхании. Другие исследователи полагают, что NDH комплекс в этиопластах является функционально неактивным до появления своего «партнера» по сборке суперкомплекса — ФС I [55]. Заключение. Применение генетических и протеомных методов ис- следований в сочетании с биохимическими подходами, а также сведения о структуре бактериальных NDH-1 комплексов дали возможность рас- ширить наши представления о НАД(Ф)Н-дегидрогеназном комплексе хлоропластов высших растений. Идентифицированы новые субъедини- цы NDH комплекса, в том числе специфические для высших растений. Значительным успехом явилось открытие субъединиц каталитического субкомплекса. Установлено, что субъединица NdhS этого субкомплекса несет ферредоксинсвязывающий центр, т.е. NDH комплекс акцептирует электроны от ферредоксина. К сожалению, весь маршрут электронов от ферредоксина к пластохинону еще не ясен. Обнаружено также, что в высших растениях хлоропластный NDH комплекс с участием минорных белков ССК I — Lhca5 и Lhca6 — взаи- модействует по крайней мере с двумя копиями ФС I c образованием NDH-ФС I суперкомплекса, что требуется для эффективного функцио- нирования NDH комплекса in vivo и для стабилизации NDH комплек- са, особенно при высокой интенсивности света. Причины, вызывающие дестабилизацию NDH комплекса высших растений в мономерном со- стоянии пока не выяснены. Кроме того, из-за проблем выделения и очистки нативного ком- плекса тилакоидных мембран его кристаллическая структура до сих пор не получена. NDH комплекс отличается высокой лабильностью, можно сказать даже хрупкостью, так как некоторые субъединицы могут легко диссоциировать в процессе его выделения. Несмотря на большое сходство между цианобактериальным NDH комплексом и хлоропластным NDH комплексом, последний содержит люменальный и субкомплекс В, которые не обнаружены в цианобакте- риях. Более того, в этих организмах, вероятно, используются различные механизмы для образования суперкомплекса с ФС I, о чем свидетельст- вует отсутствие в цианобактериях белков Lhca5 и Lhca6. Приобретение в процессе эволюции наземных растений хлоропла- стным NDH комплексом специфических субкомплексов, а также приме- нение соответствующих линкерных белков для образования NDH-ФС I суперкомплексов возможно вызвано необходимостью индукции альтер- нативных путей транспорта электронов в хлоропластах, например в стрессовых условиях, что является одним из вариантов проявления адап- тационной стратегии высших растений. В этой связи важным может оказаться выяснение механизма участия НАД(Ф)Н-дегидрогеназного комплекса в защите фотосинтетического аппарата от окислительного стресса. 1. Arteni A., Zhang P., Battchikova N. et al. Structural characterization of NDH-1 complexes of Thermosynechococcus elongatus by single particle electron microscopy // Biochim. Biophys. Acta. — 2006. — 1757, N 11. — P. 1469—1475. 2. Asada K., Heber U., Schreiber U. Electron flow to the intersystem chain from stromal compo- nents and cyclic electron flow in maize chloroplasts, as detected in intact leaves by monito- 380 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 ring redox change of P700 and chlorophyll fluorescence // Plant Cell Physiol. — 1993. — 34, N 1. — P. 39—50. 3. Baradaran R., Berrisford J.M., Minhas G.S., Sazanov L. Crystal structure of the entire respi- ratory complex I // Nature. — 2013. — 494, N 7438. — P. 443—448. 4. Battchikova N., Aro E.-M. Cyanobacterial NDH-1 complexes: multiplicity in function and subunit composition // Physiol. Plant. — 2007. — 131, N 1. — P. 22—32. 5. Battchikova N., Eisenhut M., Aro E.-M. Cyanobacterial NDH-1 complexes: novel insights and remaining puzzles // Biochim. Biophys. Acta. — 2011. — 1807, N 8. — P. 935— 944. 6. Battchikova N., Zhang P., Rudd S. et al. Identification of NdhL and Ss11690 (NdhO) in NDH-1L and NDH-1M complexes of Synechocystis sp. PCC 6803 // J. Biol. Chem. — 2005. — 280, N 4. — P. 2587—2595. 7. Burrows P.A., Sazanov L.A., Svab Z. et al. Identification of a functional respiratory complex in chloroplasts through analysis of tobacco mutants containing disrupted plastid ndh genes // EMBO J. — 1998. — 17, N 4. — P. 868—876. 8. Casano L., Martin M., Sabater B. Hydrogen peroxide mediates the induction of chloroplastic NDH complex under photooxidative stress in barley // Plant Physiol. — 2001. — 125, N 3. — P. 1450—1458. 9. DalCorso G., Pesaresi P., Masiero S. et al. A complex containing PGRL1 and PGR5 is involved in the switch between linear and cyclic electron flow in Arabidopsis // Cell. — 2008. — 132, N 2. — P. 273—285. 10. Efremov R., Baradaran R., Sazanov L. The architecture of respiratory complex I // Nature. — 2010. — 465, N 7297. — P. 441—445. 11. Efremov R., Sazanov L. Structure of the membrane of respiratory complex I // Ibid. — 2011. — 476, N 7361. — P. 414—420. 12. Endo T., Shikanai T., Takabayashi A. et al. The role of chloroplastic NAD(P)H dehydroge- nase in photoprotection // FEBS Lett. — 1999. — 457, N 1. — P. 5—8. 13. Friedrich T. The NADH: ubiquinone oxidoreductase (complex I) from Escherichia coli // Biochim. Biophys. Acta. — 1998. — 1364, N 2. — P. 134—146. 14. Friedrich T., Weiss H. Modular evolution of the respiratory NADH: ubiquinone oxidore- ductase and the origin of its modules // J. Theor. Biol. — 1997. — 187, N 4. — P. 529— 540. 15. Horvath E.M., Peter S.O., Joet T. et al. Targeted inactivation of the plastid ndhB gene in tobac- co results in an enhanced sensitivity of photosynthesis to moderate stomatal closure // Plant Physiol. — 2000. — 123, N 4. — P. 1337—1350. 16. Ifuku K., Endo T., Shikanai T., Aro E.-M. Structure of the chloroplast NADH degydrogenase- like complex: Nomenclature for nuclear-encoded subunits // Plant Cell Physiol. — 2011. — 52, N 9. — P. 1560—1568. 17. Ishihara S., Takabayashi A., Ido K. et al. Distinct functions for the two PsbP-like proteins PPL1 and PPL2 in the chloroplast thylakoid lumen of Arabidopsis // Plant Physiol. — 2007. — 145, N 3. — P. 668—679. 18. Ishikawa N., Takabayashi A., Ishida S. et al. NDF6: a thylakoid protein specific to terrestrial plants is essential for activity of chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. — 2008. — 49, N 2. — P. 1066—1073. 19. Joet T., Cournac L., Horvath E.M. et al. Increased sensitivity of photosynthesis to antimycin A induced by inactivation of the chloroplast ndhB gene. Evidence for a participation of the NADH-dehydrogenase complex to cyclic electron flow around photosystem I // Plant Physiol. — 2001. — 125, N 4. — P. 1919—1929. 20. Kofer W., Koop H.U., Wanner G., Steinmuller K. Mutagenesis of the genes encoding subunits A, C, H, I, J and K of the plastid NAD(P)H-plastoquinoneoxidoreductase in tobacco by poly- ethylene glycol-mediated plastome transformation // Mol. Gen. Genet. — 1998. — 258, N 1— 2. — P. 166—173. 21. Li X.G., Duan W., Meng Q.W. et al. The function of chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in tobacco during chilling stress under low irradiance // Plant Cell Physiol. — 2004. — 45, N 1. — P. 103—108. 22. Majeran W., Zybailov B., Ytterberg A.J. et al. Consequences of C4 differentiation for chloro- plast membrane proteomes in maize mesophyll and bundle sheath cells // Mol. Cell Proteomics. — 2008. — 7, N 9. — P. 1609—1638. 23. Mi H., Endo T., Ogawa T., Asada K. Thylakoid membrane-bound, NADPH-specific pyri- dine nucleotide dehydrogenase complex mediates cyclic electron transport in the cyanobac- terium Synechocystis sp. PCC 68038 // Plant Cell Physiol. — 1995. — 36, N 4. — P. 661— 668. 381 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 24. Mi H., Endo T., Schreiber U. et al. Electron donation from cyclic and respiratory flows to the photosynthetic intersystem chain is mediated by pyridine nucleotide dehydrogenase in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803 // Ibid. — 1992. — 33, N 4. — P. 1233— 1237. 25. Mi H., Endo T., Schreiber U. et al. NAD(P)H-dehydrogenase dependent cyclic electron flow around photosystem I in the cyanobacterium Synechocystis PCC 6803: a study of dark-starved cells and spheroplasts // Ibid. — 1994. — 35, N 2. — P. 163—173. 26. Munekage Y., Hashimoto M., Miyake C. et al. Cyclic electron flow around photosystem I is essential for photosynthesis // Nature. — 2004. — 429, N 6991. — P. 579—582. 27. Munekage Y., Hojo M., Meurer J. et al. PGR5 is involved in cyclic electron flow around pho- tosystem I and is essential for photoprotection in Arabidopsis // Cell. — 2002. — 110, N 3. — P. 361—371. 28. Munekage Y.N., Eymery F., Rumeau D. et al. Elevated expression of PGR5 and NDH-H in bundle sheath chloroplasts in C4 flaveria species // Plant Cell Physiol. — 2010. — 51, N 4. — P. 664—668. 29. Munne-Bosch S., Shikanai T., Asada K. Enhanced ferredoxin-dependent cyclic electron flow around photosystem I and -tocopherol quinone accumulation in water-stressed ndhB-inacti- vated tobacco mutants // Planta. — 2005. — 222, N 3. — P. 502—511. 30. Ogawa T. A gene homologous to the subunit-2 gene of NADH dehydrogenase is essential to inorganic carbon transport of Synechocystis PCC 6803 // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1991. — 88. — P. 4275—4278. 31. Ogawa T. Identification and characterization of the ictA/ndhL gene product essential to inor- ganic carbon transport of Synechocystis PCC 6803 // Plant Physiol. — 1992. — 99, N 4. — P. 1604—1608. 32. Ogawa T., Mi H. Cyanobacterial NADPH dehydrogenase complexes // Photosynth. Res. — 2007. — 93, N 1—3. — P. 69—77. 33. Ohyama K., Fukuzawa H., Kohchi T. et al. Chloroplast gene organization deduced from com- plete sequence of liverwort Marchantia polymorpha chloroplast DNA // Nature. — 1986. — 322, N 6079. — P. 572—574. 34. Ohyama K., Kohchi T., Sano T., Yamada Y. Newly identified groups of genes in chloro- plasts // Trends Biochem. Sci. — 1988. — 13, N 1. — P. 19—22. 35. Okegawa Y., Kagawa Y., Kobayashi Y., Shikanai T. Characterization of factors affecting the activity of photosystem I cyclic electron transport in chloroplasts // Plant Cell Physiol. — 2008. — 49, N 5. — P. 825—834. 36. Peltier G., Cournac L. Chlororespiration // Annu. Rev. Plant Biol. — 2002. — 53. — P. 523— 550. 37. Peng L., Fukao Y., Fujiware M. et al. Efficient operation of NAD(P)H dehydrogenase requires supercomplex formation with photosystem I via minor LHCI in Arabidopsis // Plant Cell. — 2009. — 21, N 11. — P. 3623—3640. 38. Peng L., Shikanai T. Supercomplex formation with photosystem I is required for the stabi- lization of the chloroplast NADH dehydrogenase-like complex in Arabidopsis // Plant Physiol. — 2011. — 155, N 4. — P. 1629—1639. 39. Peng L., Shimizu H., Shikanai T. The chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex interacts with photosystem I in Arabidopsis // J. Biol. Chem. — 2008. — 283, N 50. — P. 34873— 34879. 40. Peng L., Yamamoto T., Shikanai T. Structure and biogenesis of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex // Biochim. Biophys. Acta. — 2011. — 1807, N 8. — P. 945— 953. 41. Prommeenate P., Lennon A.M., Markert C. et al. Subunit composition of NDH-1 complexes of Synechocystis PCC 6803: identification of two new ndh gene products with nuclear-enco- ded homologues in the chloroplast ndh complex // J. Biol. Chem. — 2004. — 279, N 27. — P. 28165—28173. 42. Rumeau D., Becuwe-Linka N., Beyly A. et al. New subunits NDH-M, -N, and -O, encoded by nuclear genes, are essential for plastid ndh complex functioning in higher plants // Plant Cell. — 2005. — 17, N 1. — P. 219—232. 43. Rumeau D., Peltier G., Cournac L. Chlororespiration and cyclic electron flow around PSI du- ring photosynthesis and plant stress response // Plant Cell Environ. — 2007. — 30, N 9. — P. 1041—1051. 44. Sazanov L.A., Burrows P., Nixon P.J. Detection and characterization of a complex I-like NADH-specific dehydrogenase from pea thylakoids // Biochem. Soc. Trans. — 1996. — 24, N 3. — P. 739—743. 45. Sazanov L.A., Burrows P., Nixon P.J. The chloroplast NDH complex mediates the dark reduc- tion of the plastoquinone pool in response to heat stress in tobacco leaves // FEBS Lett. — 1998. — 429, N 1. — P. 115—118. 382 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 46. Sazanov L.A., Hinchliffe P. Structure of the hydrophilic domain of respiratory complex I from Thermus thermophilus // Science. — 2006. — 311, N 5766. — P. 1430—1436. 47. Shikanai T. Cyclic electron transport around photosystem I: genetic approaches // Annu. Rev. Plant Biol. — 2007. — 58, N 4. — P. 199—217. 48. Shikanai T., Endo T., Hashimoto T. et al. Directed disruption of the tobacco ndhB gene impairs cyclic electron flow around photosystem I // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. — 1998. — 95, N 16. — P. 9705—9709. 49. Shikanai T. The NAD(P)H dehydrogenase complex in photosynthetic organisms: subunit composition and physiological function // Funct. Plant Sci. Biotech. — 2007. — 1, N 1. — P. 129—137. 50. Shimizu H., Peng L., Myouga F. et al. CRR23/NdhL is a subunit of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. — 2008. — 49, N 5. — P. 835— 842. 51. Shinozaki K., Ohme M., Tanaka M. et al. The complete nucleotide sequence of the tobacco chloroplast genome: its gene organization and expression // EMBO J. — 1986. — 5, N 9. — P. 2043—2049. 52. Sirpio S., Allahverdiyeva Y., Holmstrom M. et al. Novel nuclear-encoded subunits of the chloro- plast NAD(P)H dehydrogenase complex // J. Biol. Chem. — 2009. — 284, N 2. — P. 905— 912. 53. Sirpio S., Holmstrom M., Battchikova N., Aro E.-M. AtCYP20-2 is an auxiliary protein of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex // FEBS Lett. — 2009. — 583, N 14. — P. 2355—2358. 54. Sugiura M. The chloroplast genome // Plant Mol. Biol. — 1992. — 19, N 1. — P. 149—168. 55. Suorsa M., Sirpio S., Aro E.-M. Towards characterization of the chloroplast NAD(P)H dehyd- rogenase complex // Mol. Plant. — 2009. — 2, N 6. — P. 1127—1140. 56. Suorsa M., Sirpio S., Paakkarinen V. et al. Two proteins homologous to PsbQ are novel sub- units of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase // Plant Cell Physiol. — 2010. — 51, N 6. — P. 877—883. 57. Takabayashi A., Ishikawa N., Obayashi T. et al. Three novel subunits of Arabidopsis chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase identified by bioinformatics and reverse genetic approaches // Plant J. — 2009. — 57, N 2. — P. 207—219. 58. Wang P., Duan W., Takabayashi A. et al. Chloroplastic NAD(P)H dehydrogenase in tobacco leaves functions in alleviation of oxidative damage caused by temperature stress // Plant Physiol. — 2006. — 141, N 2. — P. 465—474. 59. Weidner U., Geier S., Ptock A. et al. The gene locus of the proton-translocating NADH: ubiquinone oxidoreductase in Escherichia coli: organization of the 14 genes and relationship between the derived proteins and subunits of mitochondrial complex I // J. Mol. Biol. — 1993. — 233, N 1. — P. 109—122. 60. Yabuta S., Ifuku K., Takabayashi A. et al. Three PsbQ-like proteins are required for the func- tion of the chloroplast NAD(P)H dehydrogenase complex in Arabidopsis // Plant Cell Physiol. — 2010. — 51, N 6. — P. 866—876. 61. Yamamoto H., Peng L., Fukao Y., Shikanai T. An Src homology 3 domain-like fold protein forms a ferredoxin binding site for the chloroplast NADH dehydrogenase-like complex in Arabidopsis // Plant Cell. — 2011. — 23, N 1. — P. 1480—1493. Получено 23.06.2014 НАД(Ф)Н-ДЕГIДРОГЕНАЗНИЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТIВ ВИЩИХ РОСЛИН О.Б. Онойко, О.К. Золотарьова Iнститут ботаніки ім. М.Г. Холодного Національної академії наук України, Київ В огляді наведено відомості про структуру, субодиничний склад і функції НАД(Ф)Н- дегідрогеназного (NDH) комплексу хлоропластів. Мультисубодиничний NDH комплекс тилакоїдних мембран вищих рослин, гомологічний бактеріальному комплексу I, бере участь у хлоропластному диханні і циклічному електронному транспорті (ЦЕТ) навколо фотосистеми I (ФС I) від стромальних донорів (НАДН або НАДФН) до пластохінону. В NDH комплексі хлоропластів за допомогою протеомних, генетичних і біоінформаційних методів виявлено 28 субодиниць, що утворюють п’ять субкомплексів: А, В, мембранний, люменальний і каталітичний, що зв’язує фередоксин. Люменальний субкомплекс і суб- комплекс В специфічні для вищих рослин. Через мінорні білки світлозбирального ком- плексу I (СЗК I) Lhca5 i Lhca6 NDH комплекс взаємодіє з ФС I з утворенням NDH-ФС I 383 НАД(Ф)Н-ДЕГИДРОГЕНАЗНЫЙ КОМПЛЕКС ХЛОРОПЛАСТОВ ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5 суперкомплексу. Зроблено припущення, що фізіологічна роль NDH комплексу полягає в запобіганні утворенню активних форм кисню і синтезі додаткової кількості АТФ за раху- нок активації ЦЕТ. NDH комплекс залучений також до хлоропластного дихання, що захи- щає фотосинтетичний апарат від окиснювального пошкодження. THE CHLOROPLAST NAD(P)H-DEHYDROGENASE COMPLEX OF THE HIGHEST PLANTS E.B. Onoiko, E.K. Zolotareva M.G. Kholodny Institute of Botany, National Academy of Sciences of Ukraine 2 Tereschenkivska St., Kyiv, 01601, Ukraine The data concerning the structure, subunit composition and function of the chloroplast NDH complex are presented in the review. Multisubunit NDH complex of thylakoid membranes of higher plants, homologous bacterial complex I, is involved in chloroplast respiration and cyclic electron transport (CET) around photosystem I (PS I) from stromal donors (NADH or NADPH) to plastoquinone. 28 subunits that form five subcomplexes, the A, B, membrane, lumen and ferre- doxin-binding catalitic complexes, were identified in the chloroplast NDH complex using pro- teomic, genetic and bioinformatics methods. The lumenal subcomplex and subcomplex B are spe- cific for higher plants. NDH complex interacts with PS I to form the NDH-PS I supercomplex via proteins Lhca5 and Lhca6 — the minor light-harvesting complex I (LHC I). It is assumed that the physiological role of the NDH complex consists in preventing the formation of reactive oxy- gen species and the additional amount of ATP synthesized through activation of CET. NDH com- plex also involved in chlororespiration protecting the photosynthetic apparatus from oxidative damage. Key words: photosynthesis, chloroplast, NAD(P)H-dehydrogenase (NDH) complex, cyclic elec- tron transport, photosystem I. 384 Е.Б. ОНОЙКО, Е.К. ЗОЛОТАРЕВА ISSN 2308-7099. Физиология растений и генетика. 2014. Т. 46. № 5
id	nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-159449
institution	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
issn	2308-7099
language	Russian
last_indexed	2025-11-30T16:11:29Z
publishDate	2014
publisher	Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України
record_format	dspace
spelling	Онойко, Е.Б. Золотарева, Е.К. 2019-10-04T16:55:09Z 2019-10-04T16:55:09Z 2014 НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений / Е.Б. Онойко, Е.К. Золотарева // Физиология растений и генетика. — 2014. — Т. 46, № 5. — С. 371-384. — Бібліогр.: 61 назв. — рос. 2308-7099 https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159449 577.352.3 В обзоре представлены сведения о структуре, субъединичном составе и функциях НАД(Ф)Н-дегидрогеназного (NDН) комплекса хлоропластов. В огляді наведено відомості про структуру, субодиничний склад і функції НАД(Ф)Н-дегідрогеназного (NDH) комплексу хлоропластів. The data concerning the structure, subunit composition and function of the chloroplast NDH complex are presented in the review. ru Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України Физиология растений и генетика НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений НАД(Ф)Н-дегідрогеназний комплекс хлоропластів вищих рослин The chloroplast NAD(P)H-dehydrogenase complex of the highest plants Article published earlier
spellingShingle	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений Онойко, Е.Б. Золотарева, Е.К.
title	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
title_alt	НАД(Ф)Н-дегідрогеназний комплекс хлоропластів вищих рослин The chloroplast NAD(P)H-dehydrogenase complex of the highest plants
title_full	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
title_fullStr	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
title_full_unstemmed	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
title_short	НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
title_sort	над(ф)н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений
url	https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/159449
work_keys_str_mv	AT onoikoeb nadfndegidrogenaznyikomplekshloroplastovvysšihrastenii AT zolotarevaek nadfndegidrogenaznyikomplekshloroplastovvysšihrastenii AT onoikoeb nadfndegídrogenazniikomplekshloroplastívviŝihroslin AT zolotarevaek nadfndegídrogenazniikomplekshloroplastívviŝihroslin AT onoikoeb thechloroplastnadphdehydrogenasecomplexofthehighestplants AT zolotarevaek thechloroplastnadphdehydrogenasecomplexofthehighestplants

НАД(Ф)Н-дегидрогеназный комплекс хлоропластов высших растений

Репозитарії

Схожі ресурси