Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine
A powdery mildew on an ornamental plant Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae) was found in Kyiv (Ukraine) in October 2015. The causal agent was mainly in the anamorphic state, but the teleomorph in the form of several fruiting bodies (chasmothecia) were present. Only one of these was almost mature...
Збережено в:
| Опубліковано в: : | Український ботанічний журнал |
|---|---|
| Дата: | 2016 |
| Автори: | , , |
| Формат: | Стаття |
| Мова: | English |
| Опубліковано: |
Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України
2016
|
| Теми: | |
| Онлайн доступ: | https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/178491 |
| Теги: |
Додати тег
Немає тегів, Будьте першим, хто поставить тег для цього запису!
|
| Назва журналу: | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| Цитувати: | Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine / V.P. Heluta, S.A.S. Siahaan, S. Takamatsu // Український ботанічний журнал. — 2016. — Т. 73, № 6. — С. 604-611. — Бібліогр.: 35 назв. — англ. |
Репозитарії
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine| id |
nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-178491 |
|---|---|
| record_format |
dspace |
| spelling |
Heluta, V.P. Siahaan, S.A.S. Takamatsu, S. 2021-02-19T15:01:22Z 2021-02-19T15:01:22Z 2016 Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine / V.P. Heluta, S.A.S. Siahaan, S. Takamatsu // Український ботанічний журнал. — 2016. — Т. 73, № 6. — С. 604-611. — Бібліогр.: 35 назв. — англ. 0372-4123 DOI: http://dx.doi.org/10.15407/ukrbotj73.06.604 https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/178491 A powdery mildew on an ornamental plant Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae) was found in Kyiv (Ukraine) in October 2015. The causal agent was mainly in the anamorphic state, but the teleomorph in the form of several fruiting bodies (chasmothecia) were present. Only one of these was almost mature. Its morphology suggested it belonged to the common North American species Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Two separate phylogenetic analyses using ITS and 28S rDNA sequences showed that the fungus on S. albus collected in Ukraine grouped with E. symphoricarpi collected in Hungary, UK, and USA with strong bootstrap supports (MP = 100%, ML = 100%). This is the first record of this species in Ukraine. It is assumed that the disease will not have a significant impact on green spaces, because the pathogen develops in late autumn and fruiting bodies are rare. Повідомляється, що в 2015 р. в Україні була зареєстрована борошниста роса на декоративній рослині Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-збудник хвороби формував переважно конідіальну стадію, однак було знайдено і декілька плодових тіл, лише одне з них було майже зрілим. Його морфологічні ознаки свідчать, що знайдений гриб належить до північно-американського Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Був також здійснений філогенетичний аналіз із залученням ITS та 28S рДНКпослідовностей. У результаті показано, що зразок з України з великою достовірністю об'єднується в одну групу з трьома зразками E. symphoricarpi, зібраними у Великій Британії, Угорщині та США. Це перша знахідка даного гриба в Україні. Він виявлений в Києві, лише в одному локалітеті. Допускається, що гриб не буде завдавати значної шкоди зеленим насадженням України, оскільки він розвивається пізно восени і майже не утворює плодових тіл. Сообщается, что в 2015 г. в Украине была зарегистрирована мучнистая роса на декоративном растении Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-возбудитель заболевания развивался преимущественно на анаморфной стадии, однако было найдено и несколько плодовых тел. Только одно из них было почти зрелым. Его морфологические признаки свидетельствуют о том, что найденный гриб принадлежит к северно-американскому Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Был также проведен филогенетический анализ с использованием ITS и 28S рДНК-последовательностей. В результате показано, что образец из Украины с большой достоверностью объединяется в одну группу с тремя образцами E. symphoricarpi, собранными в Великобритании, Венгрии и США. Это первая находка данного гриба в Украине. Он обнаружен в Киеве, только в одном локалитете. Предполагается, что гриб не будет приносить значительного вреда зеленым насаждениям Украины, поскольку развивается поздней осенью и практически не образует плодовых тел. en Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України Український ботанічний журнал Мікологічні знахідки Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales) – перша знахідка в Україні Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales) – первая находка в Украине. Article published earlier |
| institution |
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| collection |
DSpace DC |
| title |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine |
| spellingShingle |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine Heluta, V.P. Siahaan, S.A.S. Takamatsu, S. Мікологічні знахідки |
| title_short |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine |
| title_full |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine |
| title_fullStr |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine |
| title_full_unstemmed |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine |
| title_sort |
erysiphe symphoricarpi (erysiphales), the first record in ukraine |
| author |
Heluta, V.P. Siahaan, S.A.S. Takamatsu, S. |
| author_facet |
Heluta, V.P. Siahaan, S.A.S. Takamatsu, S. |
| topic |
Мікологічні знахідки |
| topic_facet |
Мікологічні знахідки |
| publishDate |
2016 |
| language |
English |
| container_title |
Український ботанічний журнал |
| publisher |
Інститут ботаніки ім. М.Г. Холодного НАН України |
| format |
Article |
| title_alt |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales) – перша знахідка в Україні Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales) – первая находка в Украине. |
| description |
A powdery mildew on an ornamental plant Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae) was found in Kyiv (Ukraine)
in October 2015. The causal agent was mainly in the anamorphic state, but the teleomorph in the form of several fruiting
bodies (chasmothecia) were present. Only one of these was almost mature. Its morphology suggested it belonged to
the common North American species Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Two separate phylogenetic analyses using
ITS and 28S rDNA sequences showed that the fungus on S. albus collected in Ukraine grouped with E. symphoricarpi
collected in Hungary, UK, and USA with strong bootstrap supports (MP = 100%, ML = 100%). This is the first record
of this species in Ukraine. It is assumed that the disease will not have a significant impact on green spaces, because the
pathogen develops in late autumn and fruiting bodies are rare.
Повідомляється, що в 2015 р. в Україні була зареєстрована борошниста роса на декоративній рослині
Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-збудник хвороби формував переважно конідіальну стадію, однак було
знайдено і декілька плодових тіл, лише одне з них було
майже зрілим. Його морфологічні ознаки свідчать, що
знайдений гриб належить до північно-американського
Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Був також здійснений
філогенетичний аналіз із залученням ITS та 28S рДНКпослідовностей. У результаті показано, що зразок з
України з великою достовірністю об'єднується в одну
групу з трьома зразками E. symphoricarpi, зібраними у
Великій Британії, Угорщині та США. Це перша знахідка даного гриба в Україні. Він виявлений в Києві, лише
в одному локалітеті. Допускається, що гриб не буде
завдавати значної шкоди зеленим насадженням України, оскільки він розвивається пізно восени і майже не
утворює плодових тіл.
Сообщается, что в 2015 г. в Украине была зарегистрирована мучнистая роса на декоративном растении
Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-возбудитель заболевания развивался преимущественно на анаморфной
стадии, однако было найдено и несколько плодовых тел.
Только одно из них было почти зрелым. Его морфологические признаки свидетельствуют о том, что найденный
гриб принадлежит к северно-американскому Erysiphe
(Microsphaera) symphoricarpi. Был также проведен
филогенетический анализ с использованием ITS и 28S
рДНК-последовательностей. В результате показано, что
образец из Украины с большой достоверностью объединяется в одну группу с тремя образцами E. symphoricarpi,
собранными в Великобритании, Венгрии и США. Это
первая находка данного гриба в Украине. Он обнаружен
в Киеве, только в одном локалитете. Предполагается, что
гриб не будет приносить значительного вреда зеленым
насаждениям Украины, поскольку развивается поздней
осенью и практически не образует плодовых тел.
|
| issn |
0372-4123 |
| url |
https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/178491 |
| citation_txt |
Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine / V.P. Heluta, S.A.S. Siahaan, S. Takamatsu // Український ботанічний журнал. — 2016. — Т. 73, № 6. — С. 604-611. — Бібліогр.: 35 назв. — англ. |
| work_keys_str_mv |
AT helutavp erysiphesymphoricarpierysiphalesthefirstrecordinukraine AT siahaansas erysiphesymphoricarpierysiphalesthefirstrecordinukraine AT takamatsus erysiphesymphoricarpierysiphalesthefirstrecordinukraine AT helutavp erysiphesymphoricarpierysiphalesperšaznahídkavukraíní AT siahaansas erysiphesymphoricarpierysiphalesperšaznahídkavukraíní AT takamatsus erysiphesymphoricarpierysiphalesperšaznahídkavukraíní AT helutavp erysiphesymphoricarpierysiphalespervaânahodkavukraine AT siahaansas erysiphesymphoricarpierysiphalespervaânahodkavukraine AT takamatsus erysiphesymphoricarpierysiphalespervaânahodkavukraine |
| first_indexed |
2025-11-24T02:54:04Z |
| last_indexed |
2025-11-24T02:54:04Z |
| _version_ |
1850840351683641344 |
| fulltext |
604 ISSN 0372-4123. Ukr. Bot. J., 2016, 73(6)
УКРАЇНСЬКИЙ
БОТАНІЧНИЙ
ЖУРНАЛ Мікологічні знахідки
doi: 10.15407/ukrbotj73.06.604
V.P. HELUTA1, S.A.S. SIAHAAN 2, S. TAKAMATSU2
1M.G. Kholodny Institute of Botany, National Academy of Sciences of Ukraine
2, Tereshchenkivska Str., Kyiv, 01004, Ukraine
vheluta@botany.kiev.ua
2Department of Bioresources, Graduate School, Mie University
1577 Kurima-Machiya, Tsu 514-8507, Japan
takamatu@bio.mie-u.ac.jp
ERYSIPHE SYMPHORICARPI (ERYSIPHALES), THE FIRST RECORD IN UKRAINE
Heluta V.P., Siahaan S.A.S., Takamatsu S. Erysiphe symphoricarpi (Erysiphales), the first record in Ukraine. Ukr. Bot. J.,
2016, 73(6): 604–611.
Abstract. A powdery mildew on an ornamental plant Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae) was found in Kyiv (Ukraine)
in October 2015. The causal agent was mainly in the anamorphic state, but the teleomorph in the form of several fruiting
bodies (chasmothecia) were present. Only one of these was almost mature. Its morphology suggested it belonged to
the common North American species Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Two separate phylogenetic analyses using
ITS and 28S rDNA sequences showed that the fungus on S. albus collected in Ukraine grouped with E. symphoricarpi
collected in Hungary, UK, and USA with strong bootstrap supports (MP = 100%, ML = 100%). This is the first record
of this species in Ukraine. It is assumed that the disease will not have a significant impact on green spaces, because the
pathogen develops in late autumn and fruiting bodies are rare.
Key words: Symphoricarpos, powdery mildew fungi, molecular phylogeny, introduced species, North American fungus,
ornamental planting, snowberry
Introduction
Over recent decades, the number of powdery mildew
species in Ukraine has increased due to the introduction
of alien powdery mildews of North American and East
Asian origin. For example, species such as Erysiphe
palczewskii (Jacz.) U. Braun & S. Takam. (Heluta,
1981; Heluta, Gorlenko, 1984), E. vanbruntiana
(W.R. Gerard) U. Braun & S. Takam. (Heluta, 1981;
Heluta, Gorlenko, 1981), E. syringae-japonicae (U. Braun)
U. Braun & S. Takam. (Seko et al., 2008, 2011),
E. arcuata U. Braun, V.P. Heluta & S. Takam. (Braun
et al., 2006), E. kenjiana (Homma) U. Braun &
S. Takam. (Heluta et al., 2009), E. macleayae R.Y. Zheng
& G.Q. Chen (Heluta, Kravchuk, 2015; Heluta et al.,
2016), and Neoerysiphe geranii (Y. Nomura) U. Braun
(Heluta, 2001; Heluta et al., 2010) migrated from East
Asia. On the other hand, some native North American
species, Erysiphe azaleae (U. Braun) U. Braun &
S. Takam., E. elevata (Burrill) U. Braun & S. Takam.,
E. flexuosa (Peck) U. Braun & S. Takam., E. platani
(Howe) U. Braun & S. Takam., Golovinomyces greeneanus
© V.P. HELUTA, S.A.S. SIAHAAN, S. TAKAMATSU, 2016
(U. Braun) V.P. Heluta, and Podosphaera amelanchieris
Maurizio, extended eastward and migrated to Ukraine
via Western Europe (Heluta, Voytyuk, 2004; Heluta
et al., 2004, 2009, 2013; Heluta, Korytnianska, 2011;
Heluta, Hirylovich, 2016). Therefore, their first reports
in Ukraine followed those from Western Europe.
In the 90s of the last century, E. symphoricarpi
(Howe) U. Braun & S. Takam. parasitizing species of
the genus Symphoricarpos Duhamel (Caprifoliaceae)
was found in Western Europe (Kiss et al., 2002; Kiss,
2005). Until 2015, this fungus did not occur in Ukraine,
despite the fact that various snowberry species are
cultivated in the botanical gardens within the country
and S. albus (L.) S.F. Blake is a common ornamental
plant. In early October 2015, S. albus affected by
powdery mildew was observed in green spaces adjacent
to buildings in Pivdenna (South) Borshchahivka (Kyiv,
Ukraine) (Fig. 1, a). The upper surface of leaves was
covered with a thin layer of greyish mycelium with very
scarce conidiophores. The lower surfaces of leaves were
also covered with mycelium, although very subtle and
visible only under the dissection microscope.
The objective of this study was to identify the fungal
species based on molecular and morphological features.
605ISSN 0372-4123. Укр. ботан. журн., 2016, 73(6)
Fig. 1. Erysiphe symphoricarpi on Symphoricarpos albus: a – leaves of the host plant affected by the fungus; b – chasmothecium;
c, d – apical part of the appendage with straight (c) and recurved (d) tips; e, f – hyphae (e – twisted, f – branched at an angle of
90°); g – hyphal appressoria; h – conidiophore; i – foot cell of the conidiophore; j – primary (pc) and secondary conidia. Bars:
b – 200 m, c – 20 m, d–f, h–j – 10 m, g – 5 m
606 ISSN 0372-4123. Ukr. Bot. J., 2016, 73(6)
Materials and methods
Molecular phylogenetic analysis
The nucleotide sequences of the 5'-end of the nuc 28S
rDNA (including domains D1 and D2) and the nuc
rDNA ITS1-5.8S-ITS2 (ITS) were determined by the
procedure described by S. Takamatsu et al. (2013). The
sequence determined in this study was deposited in
DNA Data Base of Japan (DDBJ) under the accession
number LC167137. Newly determined sequence was
aligned with other sequences of the genus Erysiphe
retrieved from DNA databases using MUSCLE (Edgar,
2004) implemented in MEGA 6 (Tamura et al., 2013).
Alignments were further manually refined using the
MEGA6 program and deposited in TreeBASE (http://
www.treebase.org/) under the accession number
S19509. Phylogenetic trees were obtained from the
data with maximum parsimony (MP) and maximum
likelihood (ML) analyses. MP-analyses were conducted
by PAUP 4.0a146 (Swofford, 2002) with the heuristic
search option using ‘tree bisection-reconstruction’
(TBR) algorithm with 100 random sequence additions
to find the global optimum tree. All sites were treated as
unordered and unweighted, with gaps treated as missing
data. Tree scores, including tree length, consistency
index (CI), retention index (RI), and rescaled
consistency index (RC) were also calculated. The
strength of internal branches of the resulting trees was
tested with bootstrap (BS) analysis (Felsenstein, 1985)
using 1000 replications with the step-wise addition
option set as simple. The ML-analysis was done
with raxmlGUI (Silvestro, Michalak, 2012) under a
GTRGAMMA model. The BS supports and trees were
obtained by running rapid bootstrap analysis of 1000
pseudo replicates followed by a query for the tree with
the highest likelihood. BS supports of 70% or higher are
shown.
Morphological study
The materials collected were dried between papers at
22–24 °С. Two herbarium specimens are deposited
at the National Herbarium of the M.G. Kholodny
Institute of Botany of the National Academy of Sciences
of Ukraine (KW 60921F and 70436F). The fungus was
studied and photographed under a light microscope
«Primo Star» (Carl Zeiss, Germany) with the camera
«Canon A 300» and the software «AxioVision 4.7». The
mycelium, conidiophores and conidia were removed
from the surface of infected leaves by a transparent
adhesive tape. To restore shape and size, a piece of tape
with these fungus structures was put in a droplet of 40%
lactic acid solution on a microscope slide (sticky side
up), covered with a cover glass, gently heated to boiling
point, then examined under the light microscope. Only
one chasmothecium was prepared and studied in a drop
of distilled water.
Results and discussion
Molecular phylogenetic analysis
Two separate phylogenetic analyses were done in this
study. For the first analysis, we used combined data
set of ITS and 28S rDNA sequences to investigate
phylogenetic placement of E. symphoricarpi in the
genus Erysiphe (Microsphaera lineage). For the second
analysis, we used ITS sequences to compare with
the sequences of E. symphoricarpi collected in four
countries. In the first analysis, an ITS + 28S rDNA
combined data set consisted of 37 sequences and 1390
characters, of which 21 characters at the end of the
ITS2 region were deleted from the analysis due to an
ambiguous alignment. Of the remaining 1369 characters,
294 (21.5%) characters were variable and 161 (11.8%)
characters were informative for parsimony analysis.
A total of nine equally parsimonious trees with 682 steps
were constructed by the MP-analysis. Tree topologies
were almost consistent among the trees, except for
branching orders of the terminal groups and branch
lengths. One of the trees with the highest likelihood
value is shown in Fig. 2. ML-analysis generated a tree
topology almost identical to the MP tree, and only BS
support values are shown on the MP tree. The fungus
(KW 60921F) on Symphoricarpos albus collected in
Ukraine grouped with E. symphoricarpi (LC009970)
collected in UK with strong bootstrap supports
(MP = 100%, ML = 100%). Erysiphe lonicerae
(LC010020) ex Lonicera sp. was sister to this group
(MP = 98%, ML = 98%).
The second analysis was conducted using three ITS
sequences from E. symphoricarpi collected from USA,
UK, and Hungary. Two sequences from E. lonicerae were
used as outgroup. The data set consisted of six sequences
and 554 characters, of which 12 (2.2%) characters were
variable and 10 (1.8%) characters were informative for
parsimony analysis. A single most parsimonious tree was
constructed by the MP-analysis (Fig. 3). ML-analysis
generated a tree topology identical to the MP tree. The
fungus (KW 60921F) on S. albus collected in Ukraine
grouped with three E. symphoricarpi sequences with
strong bootstrap supports (MP = 100%, ML = 100%).
607ISSN 0372-4123. Укр. ботан. журн., 2016, 73(6)
Erysiphe friesii ex Rhamnus AB022382
E. heraclei ex Daucus AB022391
E. cruciferarum ex Cleome LC009985
E. multappendicis ex Berberis AB103076
E. quercicola ex Quercus AB292694
E. nomurae ex Symplocos AB331648
E. monascogera ex Styrax AB331645
E. wallrothii ex Vaccinium AB015930
E. alphitoides ex Quercus AB257431
E. hypophylla ex Quercus AB292716
E. syringae ex Syringa AB015920
E. platani ex Platanus AB926022
E. abbreviata ex Quercus AB271785
E. epigena ex Quercus AB292722
E. hypogena ex Quercus AB292727
E. izuensis ex Rhododendron LC010076
E. aquilegiae ex Cimicifuga AB022405
Pseudoidium hortensiae ex Hydrangea AB926018
E. blasti ex Lindera LC009905
E. diervillae ex Weigela LC010087
E. huayinensis ex Isodon LC010072
E. symphoricarpi ex Symphoricarpos LC009970
E. symphoricarpi ex Symphoricarpos KW60921F
E. lonicerae ex Lonicera LC010020
E. erlangshanensis ex Lonicera LC010053
E. paeoniae ex Paeonia AB257438
E. viburni ex Viburnum LC009904
E. corylopsidis ex Corylopsis AB478988
E. pulchra ex Cornus AB015935
E. syringae-japonicae ex Syringa LC010006
E. ligustri ex Ligustrum AB015917
E. viburni-plicati ex Viburnum AB863612
E. staphyleae ex Staphylea AB015922
E. abeliicola ex Abelia LC010069
E. vanbruntina ex Sambucus AB015925
E. pulchra ex Cornus AB022389
E. glycines ex Desmodium AB022397
5 changes
ITS + 28S
37 sequences
1369 characters
682 steps
CI = 0.5513
RI = 0.5603
RC = 0.3089
78/84
100/100
90/94
74/92
71/74
96/96
97/98
100/100
98/98
100/100
—/73
—/76
70/80
Fig. 2. Phylogenetic analysis of combined data of the divergent domains D1 and D2 sequences of the 28S rRNA gene and ITS
region for 37 sequences from the genus Erysiphe. This tree is a phylogram of one of the nine equally parsimonious trees with 682
steps, which were found using a heuristic search. Horizontal branch lengths are proportional to the number of substitutions that
were inferred to have occurred along a particular branch of the tree. BS ( 70%) values produced by the maximum parsimony
(MP) and maximum likelihood (ML) methods are shown on/under the respective branch. The sequence determined in this
study is shown in bold phase
608 ISSN 0372-4123. Ukr. Bot. J., 2016, 73(6)
Morphological study
As a result of careful examination of our samples, we
have seen only a few primordia and a single fruit body
with mature appendages. The chasmothecium had long
appendages with dichotomously divided rather loose
apices (Fig. 1, b–d). Thus, molecular peculiarities,
morphological characteristics of this fungus, and its
host plant coincided with those of E. symphoricarpi
given in the literature (Kiss et al., 2002; Braun, Cook,
2012). Morphological characteristics of the fungus are
provided below.
Erysiphe symphoricarpi (Howe) U. Braun & S. Takam.,
Schlechtendalia 4: 14. 2000 (Fig. 1)
Syn.: Microsphaera symphoricarpi Howe, in
Bessey, Bull. Torrey bot. Club 5: 3. 1874. – Trichocladia
symphoricarpi (Howe) Jacz., Karm. Opred. Grib., Vyp.
2. Muchn.-rosj. griby (Leningrad): 291. 1927
Mycelium in white or greyish patches of varying
size merging into a continuous coating. Mycelia
consisted of ectophytic hyphae and scarce 3–4 celled
conidiophores that produced single conidia. Superficial
hyphae often twisted, 3–6 m wide, branched generally
at an angle of 90°. Hyphal appressoria entire, 6–9 m
in diam. Conidiophores very scarce, consisting of a
mainly cylindrical and very long (up to 105 m) foot
cell, usually followed by two other cells, 100–194 m
long. Conidia formed singly, mainly cylindrical,
occasionally slightly ellipsoid, 24–36 × 8.5–13.5 m,
with a length/breadth ratio of 2.0–3.1, germinated
with a single terminal germ tube. Chasmothecium
104 m in diam., with 16 appendages 2–6 times as long
as the width of chasmothecium (up to 655 m long).
Appendages with dichotomously branched apices,
the tips slightly recurved or straight. Chasmothecium
contained only immature asci.
Specimens studied: Ukraine, Kyiv, Pivdenna
Borshchahivka, 9 Bulgakov Str., on Symphoricarpos
albus, 02.10.2015, V.P. Heluta (KW 60921F) and
10.10.2015, V. P. Heluta (KW 70436F).
Our results indicate that the appendages of the
studied fungus have some minor differences compared
to those in previously known descriptions (Salmon,
1900; Braun, Cook, 2012). As illustrated above
(Fig. 1, d), some tips of the terminal branches have
a tendency to be recurved. According to U. Braun
and R.T.A. Cook (2012), E. lonicerae DC. may also
occasionally have appendages with curved tips. Since
this species is genetically close to E. symphoricarpi (see
Molecular phylogenetic analysis), such a difference
within our pathogen is acceptable. In addition, foot
cells of conidiophores of the Ukrainian specimens are
much longer than those in the description provided
by U. Braun and R.T.A. Cook (2012). Other features
of our specimens fall within the range of variation of
E. symphoricarpi presented in the literature (Kiss et al.,
2002; Braun, Cook, 2012).
Erysiphe symphoricarpi ex Symphoricarpos AB078970 USA
E. symphoricarpi ex Symphoricarpos AY322494 Hungary
E . symphoricarpi ex Symphoricarpos KW60921F Ukraine
E. symphoricarpi ex Symphoricarpos LC009970 UK
E. lonicerae ex Lonicera LC009991 Switzerland
E. lonicerae ex Lonicera LC009963 Japan
1 change
ITS
6 sequences
554 characters
12 steps
CI = 1.0000
RI = 1.0000
RC = 1.0000
100/100
Fig. 3. Phylogenetic analysis
of rDNA ITS region for six
sequences from Erysiphe
symphoricarpi and E. lonicerae.
This tree is a single most
parsimonious tree with 12
steps, which were found
using a heuristic search.
Horizontal branch lengths are
proportional to the number of
substitutions that were inferred
to have occurred along a
particular branch of the tree.
BS ( 70%) values produced
by the maximum parsimony
(MP) and maximum likelihood
(ML) methods are shown on
the respective branch. The
sequence determined in this
study is shown in bold phase
609ISSN 0372-4123. Укр. ботан. журн., 2016, 73(6)
Discussion
Nine species of the genus Symphoricarpos of American
origin are cultivated in Ukraine, but only S. albus is a
well-known ornamental plant (Kokhno et al., 1986).
Some snowberry species affected by powdery mildews,
such as E. diffusa (Cooke & Peck) U. Braun & S. Takam.,
E. penicillata (Wallr.) Link, E. symphoricarpi, or
Podosphaera clandestina (Wallr.) Lév., have been reported
in the USA (Farr et al., 1989). Nevertheless, U. Braun
and R.T.A. Cook (2012) listed only E. symphoricarpi
on Symphoricarpos. Concerning the American
Erysiphe species on Symphoricarpos spp., E. diffusa is
morphologically very similar to E. symphoricarpi, but
is confined to hosts of Fabaceae, and E. penicillata is
confined to Alnus. Podosphaera clandestina is known to
parasitize rosaceous hosts; so, records of this species on
S. albus are also very doubtful. Consequently, only one
powdery mildew species, E. symphoricarpi, apparently
occurs on snowberry plants.
As mentioned above, Erysiphe symphoricarpi was
introduced to Europe in the 90s of the last century. Its
distribution in this part of the world was investigated
in detail by L. Kiss et al. (2002). The fungus was first
registered in Germany as Microsphaera lonicerae
(DC.) G. Winter (Foitzik, 1990; Jage et al., 2010).
Subsequently, in 1990, 1996, 1997 and 1999–2001,
E. symphoricarpi was found in England and Scotland
(Kiss et al., 2002; Henricot, 2009), in 1996 in
Switzerland and in 2002 in Germany (Kiss et al., 2002).
Almost the same time, it was also reported from Poland
(Czerniawska, Madej, 1998; Czerniawska et al., 2000)
and soon after recorded in Hungary (Kiss et al., 2002;
Szentivanyi et al., 2004). It is noteworthy that only one
sample collected in Germany contained fruiting bodies,
all the rest represented the anamorph.
Despite the fact that E. symphoricarpi migrated
to Europe a long time ago, the fungus was found in
Ukraine only last year. Therefore, in contrast to other
species introduced from America, especially such
as E. necator Schwein. or the recently introduced
E. flexuosa and Podosphaera amelanchieris, this one
may have spread further eastward only slowly and we
agree with Kiss (2005) that E. symphoricarpi is not a
dangerous invasive powdery mildew fungus.
Thus, a newly introduced species of North American
origin, E. symphoricarpi, was found to occur on an
ornamental plant, Symphoricarpos albus, in Ukraine.
Since the fungus develops in late autumn and fruiting
bodies are rare, we suggest that this pathogen will not
have a significant negative impact on parks.
Acknowledgments
Authors are grateful to Dr. Vira Hayova and an anonymous
reviewer for their assistance with English and valuable
comments on the manuscript.
REFERENCES
Braun U., Cook R.T.A. Taxonomic manual of the
Erysiphales (powdery mildews), CBS Biodiversity, Ser. 11,
2012: 1–707.
Braun U., Takamatsu S., Heluta V., Limkaisang S.,
Divarangkoon R., Cook R., Boyle H. Phylogeny and
taxonomy of powdery mildew fungi of Erysiphe sect.
Uncinula on Carpinus species, Mycol. Progr., 2006, 5(3):
139–153.
Czerniawska B., Madej T. Maczniaki prawdziwe wystepujace
na berberysie, mahonii i snieguliczce w polnocno-
zachodniej Polsce, Ochrona Ro lin, 1998, 42(6): 12.
Czerniawska B., Madej T., Adamska I., Blaszkowski J.,
Tadych M. Erysiphales and their hyperparasite, Ampelo-
myces quisqualis, of the Drawsko Landscape Park,
Poland, Acta mycol., 2000, 35: 79–84.
Edgar R.C. MUSCLE: multiple sequence alignment with
high accuracy and high throughput, Nucleic Acids Res.,
2004, 32: 1792–1797.
Farr D.F., Bills F.G., Chamuris G.P., Rossman E.Y. Fungi
on plants and plant products in the United States, St. Paul:
APS Press, 1989, 1252 pp.
Felsenstein J. Confidence limits on phylogenetics: an
approach using the bootstrap, Evolution, 1985, 39:
783–791.
Foitzik O. Morphologische und floristische Vorarbeiten zu einer
Flora Germanica der Echten Mehltau-Pilze (Erysiphales),
Jena: Diplomarbeit F.-Schiller-Univ., 1990, 94 pp.
Heluta V.P. Ukr. Bot. J., 1981, 38(6): 50–52. [Гелюта В.П.
Нові для мікофлори УРСР види роду Microsphaera
Lev. // Укр. ботан. журн. – 1981. – 38(6). – C. 50–52].
Heluta V.P. Ukr. Bot. J., 2001, 58(2): 239–242. [Гелюта В.П.
Neoerysiphe geranii (Y. Nomura) U. Braun – новий для
України вид борошнисторосяного гриба // Укр.
ботан. журн. – 2001. – 58(2). – C. 239–242.
Heluta V.P., Gorlenko M.V. Byull. MOIP. Otd.
biol., 1981, 86(3): 117–124. [Гелюта В.П., Гор-
ленко М.В. К систематике и распростра-
нению Microsphaera van-bruntiana Ger. в
европейской части СССР // Бюлл. МОИП. Отд.
биол. – 1981. – 86(3). – C. 117–124].
Heluta V.P., Gorlenko M.V. Mikologiya i fitopatologiya,
1984, 18(3): 177–182. [Гелюта В.П., Горленко М.В.
Microsphaera palczewskii Jacz. в СССР // Микол. и
фитопатол. – 1984. – 18(3). – C. 177–182].
Heluta V.P., Hirylovich I.S. First records of an invasive fun-
gus Podosphaera amelanchieris (Erysiphales) in Belarus
and Ukraine, Ukr. Bot. J., 2016, 73(1): 78–83.
Heluta V.P., Korytnianska V.G. Ukr. Bot. J., 2011, 68(5):
773–779. [Гелюта В.П., Коритнянська В.Г. Golovino-
610 ISSN 0372-4123. Ukr. Bot. J., 2016, 73(6)
myces greeneanus (U. Braun) Heluta (Erysiphales) – но-
вий для України вид борошнисторосяних грибів //
Укр. ботан. журн. – 2011. – 68(5). – С. 773–779].
Heluta V.P., Kravchuk O.O. Ukr. Bot. J., 2015, 72(1): 39–
45. [Гелюта В.П., Кравчук О.О. Перші знахідки в
Україні нового інвазійного гриба Erysiphe macleayae
(Erysiphales) // Укр. ботан. журн. – 2015. – 72(1). –
С. 39–45].
Heluta V.P., Voytyuk S.O. Ukr. Bot. J., 2004, 61(5): 17–
25. [Гелюта В.П., Войтюк С.О. Uncinula flexuosa
Peck – новий для України вид інвазійного борош-
нисторосяного гриба (Erysiphales) // Укр. ботан.
журн. – 2004. – 61(5). – С. 17–25].
Heluta V.P., Dzyunenko O.O., Cook R.T.A., Isikov V.P.
New records of Erysiphe species on Catalpa bignoniodes
in Ukraine, Ukr. Bot. J., 2009, 66(3): 346–353.
Heluta V.P., Korytnianska V.G., Akata I. Distribution of
Erysiphe platani (Erysiphales) in Ukraine, Acta mycol.,
2013, 48(1): 105–112. doi: 10.5586/am.2013.012
Heluta V.P., Kovalchuk V.P., Chumak P.Ya. First records of
teleomorph of an invasive fungus Erysiphe macleayae (Er-
ysiphales) in Ukraine, Ukr. Bot. J., 2016, 73(3): 268–272.
Heluta V.P., Voytyuk S.O., Chumak P.Ya. Ukr. Bot. J., 2004,
61(2): 27–33. [Гелюта В.П., Войтюк С.О., Чумак П.Я.
Microsphaera azaleae U. Braun – новий для України
вид борошнисторосяного гриба (Erysiphales) // Укр.
ботан. журн. – 2004. – 61(2). – C. 27–33].
Heluta V., Takamatsu S., Harada M., Voytyuk S. Molecular
phylogeny and taxonomy of Eurasian Neoerysiphe species
infecting Asteraceae and Geranium, Persoonia, 2010, 24:
81–92. doi:10.3767/003158510X501696
Heluta V.P., Takamatsu S., Voytyuk S.O., Shiroya Y.
Erysiphe kenjiana (Erysiphales), a new invasive fungus in
Europe, Mycol. Progr., 2009, 8: 367–375. doi: 10.1007/
s11557-009-0610-8
Henricot B. Recently introduced diseases of ornamental
plants, The Plantsman, Dec. 2009: 216–223.
Jage H., Klenke F., Kummer F. Neufunde und bemerken-
swerte Bestätigungen von phytoparasitischen Kleinpilzen
in Deutschland – Erysiphales (Echte Mehltaupilze),
Schlechtendalia, 2010, 21: 1–140.
Kiss L. Powdery mildew as invasive plant pathogens: new
epidemics caused by two North American species
in Europe, Mycol. Res., 2005, 109(3): 259–260.
doi:10.1017/S0953756205232793
Kiss L., Bolay A., Takamatsu S., Cook R.T.A., Limkaisang S.,
Ale-Agha N., Szentiványi O., Boal R., Jeffries P. Spread
of the North American snowberry powdery mildew
fungus, Erysiphe symphoricarpi (syn. Microsphaera
symphoricarpi), to Europe, Mycol. Res., 2002, 106(9):
1086–1092. doi: 10.1017/S0953756202006329
Kokhno N.A., Kaplunenko N.F., Minchenko N.F.,
Doroshenko A.K., Horb V.K., Orlov M.I., Kurdyuk A.M.,
Parkhomenko L.I., Tsikalyak H.P., Mamushkina T.S.,
Hordienko N.M. Derevya i kustarniki, kultiviruemye
v Ukrainskoy SSR. Pokrytosemennye, Kiev: Naukova
Dumka, 2005, 720 pp. [Кохно Н.А., Каплуненко Н.Ф.,
Минченко Н.Ф., Дорошенко А.К., Горб В.К., Ор-
лов М.И., Курдюк А.М., Пархоменко Л.И., Цика-
ляк Г.П., Мамушкина Т.С., Гордиенко Н.М. Деревья
и кустарники, культивируемые в Украинской ССР. По-
крытосеменные. – Киев: Наук. думка, 1986. – 720 с.].
Salmon E.S. A monograph of the Erysiphaceae, Mem. Torrey
Bot. Club, 1900, 9: 1–292.
Seko Y., Bolay A., Kiss L., Heluta V., Grigaliunaite B.,
Takamatsu S. Molecular evidence in support of recent
migration of a powdery mildew fungus on Syringa spp.
into Europe from East Asia, Plant Pathol., 2008, 57:
243–250.
Seko Y., Heluta V., Grigaliunaite B., Takamatsu S.
Morphological and molecular characterization of two
ITS groups of Erysiphe (Erysiphales) occurring on
Syringa and Ligustrum (Oleaceae), Mycoscience, 2011,
52(3): 171–182.
Silvestro D., Michalak I. raxmlGUI: a graphical front-end
for RAxML, Organisms Diversity Evolution, 2012, 12:
335–337. doi: 10.1007/s13127-011-0056-0
Swofford D.L. PAUP* 4.0b10 phylogenetic analysis using
parsimony (*and other methods), Sunderland: Sinauer
Assoc., 2002.
Szentivanyi O., Varga K., Kiss L. Powdery mildew on
snowberry in Hungary caused by Erysiphe symphoricarpi
(syn. Microsphaera symphoricarpi), Plant Pathol., 2004,
53: 243. doi: 10.1046/j.1365-3059.2003.00962.x
Takamatsu S., Matsuda S., Grigaliunaite B. Comprehensive
phylogenetic analysis of the genus Golovinomyces
(Ascomycota: Erysiphales) reveals close evolutionary
relationships with its host plants, Mycologia, 2013,
105(5): 1135–1152. doi: 10.3852/13-046
Tamura K., Stecher G., Peterson D., Filipski A., Kumar
S. MEGA6: molecular evolutionary genetics analysis
version 6.0, Molec. Biol. Evol., 2013, 30(12): 2725–2729.
doi: 10.1093/molbev/mst197
Recommended by Submitted 05.07.2016
V.P. Hayova
611ISSN 0372-4123. Укр. ботан. журн., 2016, 73(6)
Гелюта В.П.1, Сіахаан С.А.С.2, Такамацу С.2 Erysiphe
symphoricarpi (Erysiphales) – перша знахідка в Україні. –
Укр. ботан. журн. – 2016, 73(6): 604–611.
1Інститут ботаніки імені М.Г. Холодного НАН України
вул. Терещенківська, 2, м. Київ, 01004, Україна
2 Університет Miє
1577 Куріма-Мачія, Цу 514-8507, Японія
Повідомляється, що в 2015 р. в Україні була зареє-
стрована борошниста роса на декоративній рослині
Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-збудник хворо-
би формував переважно конідіальну стадію, однак було
знайдено і декілька плодових тіл, лише одне з них було
майже зрілим. Його морфологічні ознаки свідчать, що
знайдений гриб належить до північно-американського
Erysiphe (Microsphaera) symphoricarpi. Був також здійснений
філогенетичний аналіз із залученням ITS та 28S рДНК-
послідовностей. У результаті показано, що зразок з
України з великою достовірністю об'єднується в одну
групу з трьома зразками E. symphoricarpi, зібраними у
Великій Британії, Угорщині та США. Це перша знахід-
ка даного гриба в Україні. Він виявлений в Києві, лише
в одному локалітеті. Допускається, що гриб не буде
завдавати значної шкоди зеленим насадженням Украї-
ни, оскільки він розвивається пізно восени і майже не
утворює плодових тіл.
Ключові слова: Symphoricarpos, борошнисторосяні гриби,
молекулярна філогенія, інтродукований вид, північно-
американський гриб, декоративне насадження,
сніжноягідник
Гелюта В.П.1, Сиахаан С.А.С.2, Такамацу С.2 Erysiphe
symphoricarpi (Erysiphales) – первая находка в Украине. –
Укр. ботан. журн. – 2016, 73(6): 604–611.
1Институт ботаники имени Н.Г. Холодного
НАН Украины
ул. Терещенковская, 2, г. Киев, 01004, Украина
2 Университет Mиe
1577 Курима-Мачия, Цу 514-8507, Япония
Сообщается, что в 2015 г. в Украине была зарегистри-
рована мучнистая роса на декоративном растении
Symphoricarpos albus (Caprifoliaceae). Гриб-возбудитель за-
болевания развивался преимущественно на анаморфной
стадии, однако было найдено и несколько плодовых тел.
Только одно из них было почти зрелым. Его морфологи-
ческие признаки свидетельствуют о том, что найденный
гриб принадлежит к северно-американскому Erysiphe
(Microsphaera) symphoricarpi. Был также проведен
филогенетический анализ с использованием ITS и 28S
рДНК-последовательностей. В результате показано, что
образец из Украины с большой достоверностью объеди-
няется в одну группу с тремя образцами E. symphoricarpi,
собранными в Великобритании, Венгрии и США. Это
первая находка данного гриба в Украине. Он обнаружен
в Киеве, только в одном локалитете. Предполагается, что
гриб не будет приносить значительного вреда зеленым
насаждениям Украины, поскольку развивается поздней
осенью и практически не образует плодовых тел.
Ключевые слова: Symphoricarpos, мучнисторосяные
грибы, молекулярная филогения, интродуцированный
вид, северно-американский гриб, декоративное
насаждение, снежноягодник
|