Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений

Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений

Saved in:
Bibliographic Details
Date:1974
Main Authors: Мережко, А.И., Шиян, П.Н.
Format: Article
Language:Russian
Published: Інститут гідробіології НАН України 1974
Series:Гидробиологический журнал
Subjects:
Обзоры
Online Access:https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/194176
Tags: Add Tag
No Tags, Be the first to tag this record!
Journal Title:Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
Cite this:Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений / А.И. Мережко, П.Н. Шиян // Гидробиологический журнал. — 1974. — Т. 10, № 1. — С. 103-115. — Бібліогр.: 71 назв. — рос.

Institution

Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
id nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-194176
record_format dspace
spelling nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-1941762025-02-23T20:09:23Z Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений Sources of Carbon for Photosynthesis of Submerged Water Plants Мережко, А.И. Шиян, П.Н. Обзоры 1974 Article Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений / А.И. Мережко, П.Н. Шиян // Гидробиологический журнал. — 1974. — Т. 10, № 1. — С. 103-115. — Бібліогр.: 71 назв. — рос. 0375-8990 https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/194176 581.526.3—11 ru Гидробиологический журнал application/pdf Інститут гідробіології НАН України
institution Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
collection DSpace DC
language Russian
topic Обзоры
Обзоры
spellingShingle Обзоры
Обзоры
Мережко, А.И.
Шиян, П.Н.
Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
Гидробиологический журнал
format Article
author Мережко, А.И.
Шиян, П.Н.
author_facet Мережко, А.И.
Шиян, П.Н.
author_sort Мережко, А.И.
title Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
title_short Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
title_full Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
title_fullStr Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
title_full_unstemmed Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
title_sort источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений
publisher Інститут гідробіології НАН України
publishDate 1974
topic_facet Обзоры
url https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/194176
citation_txt Источники углерода для фотосинтеза погруженных водных растений / А.И. Мережко, П.Н. Шиян // Гидробиологический журнал. — 1974. — Т. 10, № 1. — С. 103-115. — Бібліогр.: 71 назв. — рос.
series Гидробиологический журнал
work_keys_str_mv AT merežkoai istočnikiuglerodadlâfotosintezapogružennyhvodnyhrastenij
AT šiânpn istočnikiuglerodadlâfotosintezapogružennyhvodnyhrastenij
AT merežkoai sourcesofcarbonforphotosynthesisofsubmergedwaterplants
AT šiânpn sourcesofcarbonforphotosynthesisofsubmergedwaterplants
first_indexed 2025-11-25T00:20:51Z
last_indexed 2025-11-25T00:20:51Z
_version_ 1849719575471456256
fulltext ОБЗОР УДК 581.526.3—11 ИСТОЧНИКИ УГЛЕРОДА ДЛЯ ФОТОСИНТЕЗА ПОГРУЖЕННЫХ ВОДНЫХ РАСТЕНИЙ А.И. МЕРЕЖКО, П.Н. ШИЯН (Институт гидробиологии АН УССР, Киев) Погруженные макро- и микрофиты являются основными продуцен­ тами органического вещества и утилизаторами энергии солнечной ради­ ации на нашей планете. Годовая продукция органического вещества, создаваемого растительными организмами морей и океанов, в пересчете на глюкозу составляет около 400 млрд, т, а растениями суши — только 50 млрд. т. В продуктах фотосинтеза водных растений аккумулируется около 1,5∙ IO18 ккал энергии — основы жизнедеятельности Мирового океана и пресных водоемов. Кроме того, в результате фотосинтеза вод­ ных организмов в окружающую среду за год выделяется до 400 млрд, т кислорода. Если учесть, что основная масса его растворяется в воде, становится понятной колоссальная роль погруженных фотосинтетиков в формировании санитарного и гидрохимического режимов внутренних водоемов и сублиторальных зон морей и океанов. В отличие от атмосферы, где углерод находится в основном в фор­ ме двуокиси, в водной среде он представлен свободной CO2, бикарбо- натными и карбонатными ионами. Соотношение концентраций этих со­ единений определяется карбонатной системой с подвижным равно­ весием: CO2 + H2O H2CO3≠*H++ HCO3- =*= fc2H+ + со’-. При наступившем равновесии соотношение концентраций характеризу­ ется термодинамическими константами диссоциации двухосновной угольной кислоты. Так как водородные ионы участвуют в обеих ступенях диссоциации, концентрация каждого из компонентов карбонатной системы является функцией величины pH. Равновесие среди различных форм растворен­ ной двуокиси углерода при изменении pH среды обсуждалось в литера­ туре [1, 23, 30]. Поскольку большая часть поверхностных природных вод характе­ ризуется слабощелочной реакцией (pH морской воды 8,0 — 8,2, вод рек и пресных озер 6,8 — 8,5), бикарбонатные ионы в них являются преоб­ ладающей формой углекислотных соединений. Так, при pH 8 свыше 97% общего углерода представлено бикарбонатными ионами, а на свободную CO2 приходится всего 2,4%. При pH 8,5 и установившемся равновесии двуокись углерода составляет менее 1%. В искусственных водохрани­ лищах недостаток свободной углекислоты особенно четко выражен при массовом развитии синезеленых водорослей («цветение» воды), которые способствуют подщелачиванию среды. Это приводит к связыванию сво­ бодной CO2 в гидрокарбонатные и карбонатные ионы. 103 Обзор-- . .. - Кроме того, растворимость двуокиси углерода при парциальном давлении CO2 в воздухе 3∙10~4 атм весьма низкая. Согласно закону Ген­ ри — Дальтона равновесие с атмосферой устанавливается при концент­ рации CO2 в воде около 10 мкмоль. Однако величина pH пресной и мор­ ской воды часто достигает и превышает 10, а уровень свободной CO2 в воде составляет всего 0,1 мкмоль. Поэтому в пресных водоемах, морях и океанах недостаток свободной двуокиси углерода при нормальных условиях освещения часто выступает как фактор, лимитирующий фо­ тосинтез растений [33, 65]. Некоторые исследователи придерживаются противоположного мнения [37]. Значимость фактора концентрации двуокиси углерода для жизне­ деятельности фотосинтетиков можно проиллюстрировать расчетами А. А. Ничипоровича. Посевы сахарной свеклы при интенсивном росте усваивают за сутки до 1 т/га двуокиси углерода. Такое ее количество содержится в слое воздуха высотой около 200 м. Благодаря восходящим и нисходящим потокам воздуха его нижний метровый слой в течение 12-часового дня изменяется 350 раз Вследствие этого растения на пло­ щади 1 га «омываются» 3,6 млн. м3 воздуха, в котором содержание СО* составляет 1,8 т. Условия же обеспечения углеродом погруженных гид­ рофитов значительно сложнее. В газовой фазе CO2 диффундирует в 100 тыс. раз быстрее, чем в воде (коэффициент диффузии CO2 в возду­ хе при 17 — 18oC 1,52-IO-1 CM2∣ceκ, а в воде 1,5-10~6 cM2∣ceκ). Вместе с тем в малопроточных водоемах, в том числе и водохранилищах процес­ сам диффузии вследствие незначительного перемешивания воды принад­ лежит решающая роль в поступлении CO2 к поверхности погруженных растений. Проблема источника углерода для погруженных фотосинтетиков имеет еще один интересный аспект. Концентрация CO2 в воздухе 0,03% при интенсивном освещении не насыщает фотосинтез наземных расте­ ний. Максимальным он бывает при содержании двуокиси углерода 0,1 и даже 1%, однако при 5%-ной ее концентрации рост наземных расте­ ний угнетается [8]. Так как концентрация свободной CO2 в поверхност­ ных водах часто отличается от равновесной с атмосферной [56] и в силу связывания двуокиси углерода в кислые и нейтральные соли, раствори­ мость CO2 весьма увеличивается. Поэтому для погруженных гидрофи­ тов, способных утилизировать гидрокарбонатные ионы, концентрация доступного углерода при pH 8,0 нередко достигает 4,5%. Таким образом, водная среда по качественному и количественному содержанию в ней углерода коренным образом отличается от атмосфе­ ры, что, естественно, накладывает определенный отпечаток и на разви­ вающиеся в ней фотосинтезирующие организмы. Несмотря на это во­ прос об источниках углерода для фотосинтеза погруженных гидрофитов в отечественной литературе не обсуждался. Использование бикарбонатных ионов для фотосинтеза гидрофитов Исследованию источников углерода при фотосинтезе водных расте­ ний посвящено значительное количество работ. На способность погру­ женных водных растений утилизировать углерод не только свободной CO2, но и бикарбонатных ионов указывал Ангелыптейн еще в 1911 г. Вместе с тем Вильмотт оспаривал выводы Ангелыптейна. Результаты исследований интенсивности фотосинтеза, выполненных пузырьковым методом, были противоречивы и не позволяли ответить на вопрос об ис­ точниках углерода (цит. по [55]). 104 Обзор . Руттнер [52] и Шутов [14] на основании изменения электропроводно­ сти и pH среды в присутствии ассимилирующих растений пришли к вы­ воду, что фотосинтез по мере использования растением свободной дву­ окиси углерода и бикарбонатов может протекать за счет поглощения CO∣- из карбоната кальция с образованием Ca(OH)2. По данным Остерлинда [39—42], пресноводная водоросль Scenedes- mus quadricauda растет и фотосинтезирует при pH 9,5 и выше, когда НСОз” является доминирующей формой углерода. У Chlorella pyrenoi- dosa в этих условиях фотосинтез не наблюдался. Однако для достиже­ ния максимальной интенсивности утилизации гидрокарбонатных ионоа клетками S. quadricauda необходим фотоактивационный период при вы­ соком pH продолжительностью несколько часов [43, 45]. Способность растений активно использовать НСОз" в адаптационный период, по-ви­ димому, обусловлена энзиматической индукцией или изменениями, при­ водящими к увеличению емкости транспортного механизма. Стиман-Нильсен и Инсен пришли к выводу, что хлорелла непосред­ ственно для фотосинтеза бикарбонатов, как правило, не использует. Од­ нако некоторое количество бикарбонатных ионов может проникать в клетки, где при участии карбоангидразы они дегидрируются и CO2 вос­ станавливается в процессе фотосинтеза. Фельфолди [26 — 29] в зависимости от источника углерода выде­ ляет три фотосинтетических типа одноклеточных водорослей. Водоро­ сли первого типа (Chlorella vulgaris) используют только свободную CO2, поэтому интенсивность фотосинтеза у них снижается параллельно уменьшению концентрации двуокиси углерода. При высоких pH и из­ бытке карбонатных ионов фотосинтез не наблюдается. Этот фотосинте­ тический тип характеризуется низкой компенсационной концентрацией углекислоты в среде. Ко второму типу относятся водоросли (Circhneriella), использую­ щие как свободную двуокись углерода, так и гидрокарбонатные ионы, но напряженность фотосинтеза у них уменьшается в щелочной карбо­ натсодержащей среде. Водоросли третьего типа (Coelastrumj Chloro- closterf некоторые виды Scenedesmus) наиболее энергично фотосинте­ зируют после адаптационного лаг-периода в бикароонат-карбонатном растворе. Однако различия в фотосинтезе между этими типами водорослей не специфичны и изменяются в зависимости от возраста, физиологиче­ ского состояния и способа подготовки культуры. Ряд работ посвящен изучению способности морских водорослей в процессе фотосинтеза восстанавливать бикарбонатные ионы. Показано наличие фотосинтеза у Platymonas sp., Nitzschia Closteriumf Chlorella sp. при высоких pH, когда содержание свободной CO2 в воде ничтожно мало. Блинке [16] обнаружил неодинаковую чувствительность фотосин­ теза зеленых, красных, бурых и коралловых морских водорослей к силь­ ному подщелачиванию среды. Большинство водорослей в щелочной сре­ де характеризовалось низкой интенсивностью фотосинтеза, которая при pH 9—9,7 снижалась до уровня компенсационной точки. Водоросли, у которых фотосинтез сохраняется при pH выше 9,7, а компенсационная точка лежит близко к pH 10, отнесены Блинксом в группу, обладающую способностью усваивать и восстанавливать угле­ род бикарбонатов. По данным Томас и Трегунны [65, 67], для морских водорослей Iri- daea cordata (Rhodophyta), Sargassum muticum (Phaeophyta) субстра­ том для фотосинтеза являются как НСОз”, так и свободная CO2. Джо- лиффе и Трегунна [66] по способности использовать НСОГ также раз­ личают два типа бентосных морских водорослей: «ульва» и «десмаре- 105 Обзор ■ ■ ■■■■ ---------------------- ----- -------- ■■ ■ стиа». Интенсивность фотосинтеза у первых мало зависит от концент­ рации CO2 в воде. Они используют для фотосинтеза как свободную дву­ окись углерода, так и гидрокарбонатный ион. У водорослей «десмаре- стиа-типа», резко снижается фотосинтез при увеличении pH и способ­ ность утилизировать бикарбонаты ограничена. На фотоассимиляцию гидрокарбонатных ионов водорослями «ульва-типа» указывают и другие исследователи [34]. Использование НСОГ при фотосинтезе высших водных растений обсуждалось Стиманом-Нильсеном [58 — 62], изучавшим влияние кон­ центрации CO2, бикарбонатных и карбонатных ионов на фотосинтез вод­ ных ангиоспермов и водного мха (Fontinalis). При достаточно высокой концентрации CO2 pH в пределах 4,5 — 8,2 почти не влияет на рост элодеи и роголистника. Выход фотосинтеза в щелочных растворах (при одинаковом содержании двуокиси углерода) у Myriophyllum spicatum был в 10 раз выше, чем в кислых. У Fontinalis antipiretica при содержа­ нии свободной CO2 0,5×10^4δ моль и pH 8,3 интенсивность фотосинтеза мало отличалась при таком же количестве CO2, но в отсутствие гидро­ карбонатных ионов, которые не утилизируются водным мхом. Аналогичные результаты получены Руттнером [53], показавшим, что водные мхи не расщепляют гидрокарбонаты, а элодея переводит их в гидраты окиси и таким образом усваивает до 90% всей углекислоты, присутствующей в водоеме. В более поздней работе того же автора [54] по источнику углерода для фотосинтеза различаются две группы авто­ трофных зеленых растений: наземные растения и водные мхи, исполь­ зующие только свободную CO2, и высшие водные растения и водоросли, утилизирующие как свободную CO2, так и бикарбонатные ионы. Согла­ сно А. А. Потапову [6, 7], основным источником углерода для фотосин­ теза погруженных высших растений является свободная CO2 и бикарбо­ наты. Однако при использовании ангиоспермами углерода бикарбона­ тов происходит инкрустация листьев карбонатом кальция и преждевре­ менное отмирание растений. В исследованиях В. А. Бриллиант [2] фото­ синтез у элодеи и роголистника при pH 8—9 снижался до компенсаци­ онного уровня. Несоответствие литературных данных можно объяснить условиями проведения экспериментов и недостаточной чувствительностью кисло­ родного метода изучения фотосинтеза. У элодеи канадской и роголист­ ника погруженного в силу особенностей их анатомического строения не рекомендуется учитывать величину фотосинтеза по концентрации ки­ слорода в среде [31, 70]. Так, Гартман и Броун обнаружили различия между количеством кислорода в воздушных ходах растений и в омыва­ ющей их воде. Поэтому при снижении фотосинтетической активности растений кислородный метод дает заниженные результаты, особенно при коротких экспозициях. Представленные в литературе данные об источниках углерода для водных апгиоспермов касаются главным образом элодеи и роголистни­ ка. Без проведения исследований способности утилизировать бикарбо­ натные ионы другими ангиоспермами делать какие-либо заключения не ■представляется возможным. По нашим данным [13], высшие водные растения (рдест пронзенно- листный, роголистник подводный) осуществляют фотосинтез в щелоч­ ной среде, где концентрация свободной двуокиси углерода ничтожно мала. Таким образом, многие гидробионты осуществляют фотосинтез при высоких pH среды, когда неорганический углерод представлен в основ­ ном бикарбонатными ионами. Установление этого явления интерпрети­ руется как доказательство утилизации при фотосинтезе водных расте- 106 Обзор яий не только свободной двуокиси углерода, но и гидрокарбонатных ионов. Вопрос об источниках углерода при фотосинтезе гидробионтов пред­ ставляет теоретический и практический интерес для изучения взаимоот­ ношений между высшими растениями, бактериями и водорослями в гид­ робиоценозе. Интерес к углеродному питанию водных растений особен­ но возрос в последние годы в связи с разгоревшейся на Западе дискус­ сией о причинах массового развития в водоемах синезеленых водоро­ слей и факторах, снижающих его интенсивность. Признается, что веду­ щим фактором, определяющим рост водорослей, является неорганиче­ ский углерод, что и формирует характер взаимоотношений между во­ дорослями и бактериями. К механизму фотосинтетической утилизации углерода бикарбонатов Изучение проницаемости клеточных оболочек и полупроницаемых протоплазматических мембран для компонентов карбонатной системы показало, что наиболее легко диффундирует в клетки свободная дву­ окись углерода, недиссоциированные молекулы угольной кислоты и ее одно- и двузамещенных солей ([59, 60]. Препятствием к проникновению гидрокарбонатных ионов в клетки является взаимодействие их заряда с зарядом пор клеточных оболочек и гидратация ионов, что увеличива­ ет их эффективный радиус. В опытах Остергаута и Доркала (цит. по [8]) скорость проникновения угольной кислоты внутрь водоросли Valo- nia была пропорциональной внешней концентрации двуокиси углерода и не изменялась при добавлении больших количеств бикарбонатных и карбонатных ионов. Допускается [8], что НСОз" и СОз~ вообще не могут проникать через биологические мембраны. Однако интактные клетки некоторых морских и пресноводных водорослей способны дегидратировать до­ бавленные в среду бикарбонаты с выделением свободной СО2, что указывает на присутствие карбоангидразы в оболочках их клеток [38]. Если некоторое количество карбоангидразы действительно локали­ зовано в клеточной стенке и ее действие направлено на дегидратацию внеклеточного бикарбоната, то находящиеся в воде гидрокарбонаты мо­ гут выступать как резерв двуокиси углерода, используемой при фото­ синтезе гидробионтов. Кроме того, на поверхности фаз раздела клеточная оболочка — во­ да при наличии градиента концентрации водородных ионов равновесие карбонатной системы может смещаться в обратном направлении. Оче­ видно, не исключено такое же смещение равновесия в неподвижном слое воды вследствие подкисления прижизненными выделениями рас­ тений. Среди внеклеточных метаболитов водорослей и погруженных рас­ тений обнаружены соединения кислой природы [3,71]. Смещения кар­ бонатной системы на поверхности фаз раздела и в невозмутимом слое, обусловленные градиентом pH, могут приводить к образованию вне клет­ ки свободной CO2, которая при фотосинтезе восстанавливается. В этом случае бикарбонат может рассматриваться как экзогенный резерв угле­ рода для фотосинтеза гидрофитов, не способных к непосредственному использованию гидрокарбонатных ионов. Однако данных, подтвержда­ ющих эту роль бикарбонатов, в литературе нет. Скорее утверждается обратное. Так, Рейвен [49] в кислой и щелочной средах (концентрация свободной CO2 во второй оставалась постоянной, а количество бикарбо­ натных ионов при pH 9,8 было в восемь раз больше, чем в кислой сре­ де) не обнаружил влияния высокой концентрации бикарбонатов на ин­ 107 Обзор ■ — ■ ..... — тенсивность фотосинтеза Hydrodictyon africanum (насыщение фотосин­ теза достигалось при концентрации HCOF близкой к 2 ммоль). Однако интенсивность фотосинтеза при насыщающих концентрациях НСОз" бы­ ла в три раза ниже, чем при использовании СО2. В тех же условиях ос­ вещения в кислой среде фотосинтез выходил на плато при концентра­ ции свободной СО2 0,5 ммоль. Результаты этих исследований дают ос­ нование предположить, что бикарбонатные ионы как внеклеточный резерв CO2 не оказывают воздействия на фотосинтез. Низкий уровень напряженности фотосинтеза при использовании бикарбонатов по сравнению с CO2 может обусловливаться двумя обсто­ ятельствами: высокой энергетической емкостью процесса восстановле­ ния углерода бикарбоната или существованием некоторой добавочной реакции, характерной для фотовосстановления HCO з. Изучение влияния изменения спектрального состава света на фото­ синтез у Hydrodictyon africanum обнаружило большее снижение фото­ ассимиляции при использовании гидрокарбонатов на красном свету. Это послужило основанием для заключения о специфическом вовлече­ нии в процесс фотосинтетического использования бикарбонатов фото­ системы два [49], что подтверждается и данными, полученными при ис­ следовании действия на фотосинтез ингибиторов переноса электронов и фотофосфорилирования. Более высокая степень игибирования циани­ дом фиксации углерода в растворе бикарбонатов по сравнению с тако­ вой в растворах CO2 обнаружена у Scenedesmus [27, 44] и Hydrodictyon africanum [50, 51]. Сульфоамиды в концентрациях, ингибирующих кар­ боангидразу, в большей мере подавляли фотосинтез у Ulva pertusa и Hydrodictyon africanum в присутствии бикарбонатов [35,51]. Рейвен[49] показал, что фотоассимиляция углерода бикарбонатов у Hydrodictyon africanum более чувствительна к действию ингибитора фотолиза во­ ды— 3(3,4 - дихлорфенил) — 1,1 — диметилмочевины (диурона), чем фиксация CO2. Если бы фиксация CO2 и HCOF подавлялась одинако­ выми концентрациями ингибитора и в равной мере, можно было бы заключить, что ингибитор воздействует на этап, общий для обоих про­ цессов. Поскольку же фиксация бикарбонатов более чувствительна к действию ингибиторов, чем фотоассимиляция CO2, предполагается, что ингибиторы воздействуют на реакцию, специфическую для использова­ ния бикарбонатов. Она, по-видимому, не требует дополнительного рас­ ходования АТФ, поскольку ассимиляция бикарбоната и восстановление CO2 у Hydrodictyon africanum показали одинаковую чувствительность к действию разобщителей фотофосфорилирования — карбонил-цианид- м-хлорфенил гидразона и арсената. Характер угнетения фотосинтеза гидробионтов ингибиторами фотохимических реакций свидетельствует, что потребности в энергии АТФ на поступление и фиксацию моля НСОз" соответствуют таковым при использовании моля CO2 и что ассимиляция углерода бикарбонатов чувствительна к уровню фотовосстановителя, образующегося при участии фотосистемы два [49, 51]. Использование HCOF Myriophyllum [60] и Hydrodictyon africanum [49] при малой интенсивности света снижается в большей мере, чем фо­ товосстановление CO2. Фотореакция, специфическая для использования НСОз", характеризуется более низкими температурными коэффициента­ ми. При лимитирующих условиях освещения повышение концентрации в среде гидрокарбонатного иона не влияет на интенсивность его поглоще­ ния растением. Полученные результаты не исключают возможности пассивного по­ ступления в клетку HCOF, но свидетельствуют, что подобное проникно­ вение гидрокарбонатного иона не может лимитировать интенсивность процесса фотосинтеза. Однако расчетные величины пассивной проница­ 108 Обзор емости плазмалеммы клеток харовых водорослей для НСО7, сопостави­ мые с наблюдаемой интенсивностью фотосинтеза, оказались на несколь­ ко порядков выше по сравнению с величинами пассивной проницаемости иона хлора [49, 57]. Следовательно, величина пассивного диффузионно­ го поступления HCO7 в клетки не может обеспечить наблюдаемую ин­ тенсивность фотосинтеза в присутствии бикарбоната. Очевидно, проник­ новение НСО7 через клеточные мембраны должно включать метаболи- тические процессы. Характер последних не изучен. Одним из механизмов, облегчающих диффузию углерода в клетки, по-видимому, может быть действие фермента карбоангидразы. Так, ре­ зультаты исследований Личфилда и Гуда [38] предполагают присутст­ вие этого фермента в оболочках некоторых водорослей. У высших рас­ тений с превращением углерода по циклу Кальвина энзим локализован в хлоропластах и тесно связан с РУДФ-карбоксилазой. В растениях с циклом C4 — дикарбоновых кислот карбоангидраза представляется ци­ топлазматическим энзимом [28, 68]. Карбоангидраза широко распространена в зеленых органах расте­ ний [4, 11, 17]. Наличие энзима в хлоропластах растений с фосфоглице­ риновым путем фотоассимиляции углерода — веский аргумент в поль­ зу предположения о его участии в реакциях фотосинтеза. Между фотосинтетической способностью растений и активностью карбоангидразы существует взаимосвязь: растения с низкой компен­ сационной концентрацией СО2 и высокой фотосинтетической активно­ стью характеризуются низкой активностью фермента, и наоборот [21, 25]. Ряд исследователей указывает, что физиологическая роль карбо­ ангидразы состоит в облегчении транспорта углерода путем образова­ ния в межклеточных ходах и цитоплазме легко диффундирующей формы углерода CO2 (или активного переноса ее молекул). В модельных системах карбоангидраза может усиливать транспорт CO2 и при отсут­ ствии бикарбонатных ионов. Поскольку для биологических систем этот факт еще не установлен, можно предположить его влияние в клеточных мембранах [24]. Локализация карбоангидразы у водных растений не изучена. Кар­ боангидразная активность обнаружена у гидрофитов, использующих для фотосинтеза бикарбонаты, наряду с такими растениями, которые лише­ ны этой способности [41, 63, 64]. Поэтому нет оснований считать, что энзим принимает участие в реакции, специфической для бикарбонатного использования. В то же время участие карбоангидразы может опреде­ лять скорость восстановления углерода бикарбоната при фотосинтезе. В проникновении гидрокарбонатных ионов в зеленые клетки гидро­ бионтов определенную роль может играть установленное в последние годы метаболитическое явление пиноцитоза. Пиноцитоз представляет собой инвагинацию поверхностной мембраны протоплазмы клетки с ад­ сорбированными на ней соединениями. Вещества, заключенные в пино- цитозных вакуолях, усваиваются клеткой путем гидролиза пузырьков. Пиноцитоз широко распространен у самых разнообразных организмов [9, 10]. Причины резкого снижения интенсивности фотосинтеза у водных растений при использовании ими бикарбонатов до настоящего времени не установлены. Если концентрация CO2 является лимитирующим фак­ тором фотосинтеза, для наземных растений справедливо уравнение Мак­ свелла (цит. по [12]). Для погруженных водных растений решение уравнения интенсив­ ности фотосинтеза усложняется. Концентрация CO2 в тонком неподвиж­ ном, так называемом «невозмутимом» слое воды, у поверхности гидро­ фитов отличается от таковой в омывающем растворе. В неподвижном 109 Обзор ------------------------- слое преобладает ламелярное движение воды, поэтому решающая роль в переносе CO2 на поверхность фотосинтезирующего организма отводит­ ся диффузии. Эффективная толщина неподвижного слоя зависит от размеров, организма и интенсивности перемешивания воды. Так, по данным ряда исследователей, при интенсивном перемешивании она составляет: для эритроцитов (размеры которых сопоставимы с таковыми хлореллы) — меньше 5 мк, для изолированных клеток хары — около IOO мк, яля макрофитов — до 500 мк. Отсутствие перемешивания воды и наличие невозмутимого слоя лимитируют величину фотосинтеза макрофитов. Так, по данным Уест- лека [63], при изменении скорости потока воды от 0,2 до 1 мм/сек фотосинтез у Ranunculus pseufluitans и Potamogeton pectinatus резка возрастал. При дальнейшем увеличении скорости потока темп возрастания фотосинтеза уменьшался. При максимальной скорости потока интенсив­ ность фотосинтеза в шесть раз превышала уровень фотоассимиляции углерода в стационарных условиях. Очевидно, при отсутствии переме­ шивания происходит уменьшение концентрации углекислоты в воде, граничащей с «невозмутимым» слоем, что равносильно увеличению тол­ щины последнего. На сопротивление диффузии CO2 при фотосинтезе, кроме эффек­ тивной толщины неподвижного слоя, большое влияние могут оказывать коэффициенты диффузии двуокиси углерода в клеточных оболочках и мезоплазме. В исследованиях Чартьера [20] мезофильное сопротивле­ ние и сопротивление диффузии CO2 в жидкой фазе клеточных структур и особенно хлоропластов наземных растений при высокой интенсивности света оказывало существенное воздействие на величину нетто-ассими- ляции, а следовательно, выступало лимитирующим фактором фотосин­ теза. В стационарных условиях, когда концентрация C02<Km и кон­ станта концентрация акцептора CO2, интенсивность фотосинтеза опи­ сывается уравнением: PS = ———. 1/* + 1/р Согласно уравнению интенсивность фотосинтеза (PS) является функцией внешней концентрации углерода (СО) и зависит от констант реакций карбоксилирования (k) и проницаемости клетки для двуокиси углерода (р). В уравнении выражение 1∕⅛ соответствует реакционному сопротивлению карбоксилированию, а 1/р — сопротивлению водной диффузии. На основании литературных данных Рейвен пришел к заключению, что у наземных растений с превращением углерода по циклу Кальвина, а возможно, и по пути С4-дикарбоновых кислот сопротивление карбо­ ксилированию больше, чем сопротивление диффузии (1∕⅛, 1/р). Расчеты показывают, что в условиях хорошего перемешивания фо­ тосинтез у хлореллы определяется сопротивлением карбоксилированию, а не 1/р; у Hydrodictyon africanum путь диффузии CO2 через «невозму­ тимый» слой, оболочку и протоплазму составляет около 120 мк. Ему соответствует величина 1/р 840 сек/см. Величина же l∕⅛+l∕p при низкой концентрации CO2 приближается к 3×10^3—IO^4 сек/см. На этом осно­ вании Рейвен высказал предположение, что даже при высоких значе­ ниях сопротивления диффузии основным детерминантом фотосинтеза является сопротивление карбоксилированию. ПО Обзор* Следует, однако, учесть, что в исследованиях Рейвена среда под­ вергалась весьма интенсивному перемешиванию. При отсутствии пото­ ка или перемешивания среды удельный вес сопротивления фосффузии будет резко возрастать и ограничивать интенсивность фотосинтеза. Попытки определить величину сопротивления диффузии CO2 у по­ груженных макрофитов не увенчались успехом. Можно констатировать, что диффузионное сопротивление играет важную роль в ограничении фотосинтеза водных растений, особенно с массивными мясистыми ор­ ганами. Об этом свидетельствует низкая изотопная дискриминация (13CO2Z12CO2) при фотосинтезе гидробионтов по сравнению с таковой у суходольных растений [48]. Однако изучение температурных коэффициентов фотосинтеза при низких и высоких концентрациях углерода привело к противоречивым результатам. Так, температурный коэффициент фотосинтеза у Hydro- dictyon africanum при ограничивающих концентрациях CO2 (0,1 и 0,2 мМ} был равен 2, что соответствует температурным коэффициентам ферментативных реакций и значительно выше этого показателя для диффузионных процессов (Qio= 1,0—1,4). Следовательно, в этих усло­ виях фотосинтез не лимитировался диффузией CO2 [49]. Если восстановление углерода бикарбонатов чувствительно к уров­ ню фотовосстановителя, то в присутствии гидрокарбонатов следует ожи­ дать изменения направленности работы фотосинтетического аппарата растений. Изучение распределения радиоуглерода среди метаболитов рдеста пронзеннолистного при изменении pH в пределах 6,2—9,1 пока­ зало, что при увеличении щелочности среды снижение напряженности фотосинтеза сопровождается абсолютным уменьшением радиоактивнос­ ти всех изучаемых ингредиентов [13]. При этом наименьшая активность обнаружена у растворимых углеводов; радиоактивность органических кислот, аминокислот, белков липидов и крахмала снижалась в меньшей мере. Вследствие этого удельный вес углеводов в общей радиоактив­ ности метаболитов листа при pH 8,2—9,1 уменьшался на 14—26% по сравнению с таковым в кислой и нейтральной средах. Полученные данные свидетельствуют, что доля углерода, восста­ навливаемого по фотосинтетическому циклу Кальвина, при щелочной реакции среды уменьшалась. В этих условиях возрастал удельный вес восстановленного CO2 через органические кислоты, связанные с азотис­ тым обменом. В результате увеличивалось относительное включение радиоуглерода в свободные аминокислоты и белки. Отмечено также повышение относительного включения радиометки в другие полимерные соединения (липиды, крахмал), биосинтез которых сопряжен с расходо­ ванием энергии АТФ. Хотя растворимые углеводы при высоких pH зна­ чительно преобладали среди продуктов фотоассимиляции радиоуглеро­ да, качественный состав продуктов фотосинтеза изменялся в результате относительного активирования азотистого обмена и биосинтеза поли­ мерных соединений. Такие изменения направленности работы фотосинтетического аппа­ рата при увеличении pH среды могут быть следствием специфической для фотоиспользования бикарбонатов реакции или возникать в резуль­ тате изменения концентрации водородных ионов на фотохимические реакции фотосинтеза, ответственные за изменение соотношений между компонентами ассимиляционной силы, образующейся в процессе фото­ фосфорилирования. Результаты наших исследований согласуются с литературными данными по влиянию pH на продукты фотоассимиляции углерода не­ которыми водорослями. Так, Кальвиным [19] установлено, что измене­ ние pH среды обусловливают различия в характере фиксации CO2: Ill Сбзор - включение 14CO2 в малат и сахарозу клеток хлореллы зависело от ве­ личины pH. По данным Оулетта и Бенсона [47], высокая концентрация водородных ионов способствует включению радиоуглерода в 4-С соеди­ нения, а более низкий pH усиливает образование в клетках Scenedes- mus С-3 веществ (сахаров, полисахаридов). Opc с сотр. [46] показал увеличение включения радиометки в продукты гликолатного пути (се­ рин, глицин, гликолат) и аспартат при фотосинтезе Chlamydomonas в щелочной среде. Радиоактивность фосфорных эфиров, особенно фос­ фоглицерата и рибулезодифосфата, при этом уменьшалась. Характер распределения 14C среди промежуточных продуктов фотосинтеза водо­ рослей был аналогичным таковому в изолированных хлоропластах из Atribullaria: при высоких pH увеличивалось включение 14C в продукты гликолатного пути и нерастворимые вещества, а радиоактивность са­ харозы уменьшалась [22]. Распределение радиоуглерода среди ассими- лятов при увеличении pH не зависело от общего поглощения 14C или концентрации общего углерода в среде. Оптимум для фотосинтеза изо­ лированных хлоропластов Atribullaria и шпината наблюдался при pH 7,5—7,7. При этом около 2/3 радиоуглерода включалось в соединения нерастворимой фракции. C увеличением pH радиоактивность нераство­ римой фракции уменьшалась более быстрыми темпами. Радиоактив­ ность растворимой фракции при разных pH изменяется мало, однако наблюдалось влияние щелочной среды на включение 14C в большинство индивидуальных ингредиентов этой фракции. Несоответствие оптимальных величин pH среды для фотоассими­ ляции углерода изолированными хлоропластами Atribullaria [7, 5] и клетками. in vivo (pH <7,0) может свидетельствовать о различном воздействии концентрации водородных ионов на биохимическое и диф­ фузионное сопротивление. Поскольку pH оказывает существенное воздействие на распределе­ ние 14C, фиксированного при фотосинтезе хлоропластов in vitro, кажет­ ся вероятным, что цитоплазматическая pH может влиять на путь угле­ рода при фотосинтезе in vivo. Измерение цитоплазматической pH кле­ ток Atribullaria дало величины 8,0—8,4 [22]. Это может иметь значение в связи с результатами исследования Аллена с соавторами [15], которые показали, что фотофосфорилирование в фрагментах хлоропластов шпи­ ната имеет отчетливый оптимум при pH 8,3. Один из наиболее значительных эффектов pH на фотосинтезе изо­ лированных хлоропластов Atribullaria состоит во включении 14C в не­ растворимую фракцию, включающую запасные и структурные полиме­ ры. Отсюда предполагается существование зависимого от pH механизма, способного регулировать соотношение углерода между путями биосин­ теза, ведущими к растворимым и нерастворимым продуктам. Механизм воздействия pH на распределение фотосинтетического углерода остается невыясненным. Кислотно-основное равновесие, по-ви­ димому, может оказывать влияние на продукты фотоассимиляции угле­ рода как на стадии темновых биохимических реакций фотосинтеза, так и на уровне первичных фотохимических превращений пигмента сенси­ билизатора. Подтверждением этому являются результаты исследований Б. В. Евстигнеева [5], показавшие, что сдвиги кислотности среды в небольших пределах pH изменяют интенсивность обратимого фотовос­ становления или фотоокисления хлорофилла и его аналогов in vitro. В присутствии, кроме пигментов, донора и акцептора электронов вели­ чина pH может служить фактором регулирования скорости фотосенси- билизированной окислительно-восстановительной реакции. При наличии двух акцепторов электронов, отличающихся по способности взаимодей­ 112 Обзор ствовать с пигментом, изменение кислотности среды ведет к сенсибили­ зированному фотовосстановлению того или другого акцептора. Таким образом, изменением pH можно регулировать направление переноса электронов от донора к акцептору. В пользу предположения о важном значении кислотно-основного равновесия для первичных актов фотосинтеза свидетельствуют и ре­ зультаты исследований Мейна (цит. по [5]), обнаружившего явление хемилюминесценции у предварительно освещенной суспензии хлороплас­ тов при резком увеличении pH. Автор объяснил это явление воздействи­ ем уменьшения концентрации протона внутри тилакоидов на какое-то метастабильное состояние, образовавшееся при фотосинтезе. Заключение Условия существования и роль гидрофитов в самоочищении водое­ мов настоятельно требуют всесторонних исследований их эколого-фи­ зиологических особенностей. Развитие растений с различными физиоло­ го-биохимическими особенностями в одном и том же водоеме приводит к возникновению у них дополнительных приспособлений. Со временем эти приспособительные механизмы становятся обязательной отличи­ тельной чертой жизнедеятельности растений. Всестороннее углубленное изучение таких приспособительных механизмов необходимо для раскры­ тия сущности некоторых процессов метаболизма растений и их роли в экосистеме. ЛИТЕРАТУРА 1. Алекин О.А. 1970. Основы гидрохимии. Гидрометеоиздат. 2. Бриллиант В.А. 1951. О различиях в фотосинтезе высших и низших водных растений в зависимости от условий среды. «Тр. Бот. ин-та АН СССР», серия 4, эксперим. бот., 8. 3. Горюнова С.В., Ржанова Г.Н., Орлеанский В.К. 1969. Синезеленые водоросли. Изд-во «Наука», Μ. 4. Гунар И.И, Крастина Е.Е. 1952. Угольная ангидраза в растениях. ДАН СССР, 83, 1. 5. Евстигнеев В.Б. 1971. О роли условий среды при фотохимических реакциях фотосинтеза. В сб.: Биохим. и биофиз. фотосинт.», Иркутск. 6. Потапов А.А. 1950. Вопросы физиологии и экологии погруженных гидрофитов. В кн.: «Усп. совр. биол.», 29, 3. 7. Его же. 1956. Фотосинтез погруженных растений в связи с зарастанием вер­ ховьев Цимлянского водохранилища. Тр. ВГБО, 7. 8. Рабинович Е.И. 1951. Фотосинтез. ИЛ, Μ. 9. Саляев Р.К. 1965. О механизме поглощения веществ корнями растений. «Физи­ ол. раст.», 12, 4. 10. Его же. 1969. Поглощение веществ растительной клеткой. Изд-во «Наука», Μ. 11. Сруогините А.В., Шпокенс А.П. 1969. К вопросу об активности карбо­ ангидразы в растениях. «Физиол. раст.», 16, 1. 12. Хит О. 1972. Фотосинтез (Физиологические аспекты). Изд-во «Мир», Μ. 13. Шиян П.Н., Мережко А.И. 1972. Влияние концентрации водородных ионов на фотосинтез и метаболизм радиоуглерода у водных растений. «Гидробиол. ж.», 8, 2. 14. Шутов Д.И. 1926. Ассимиляция водных растений и активная реакция среды. «Уч. зап. Сарат. ин-та», 5, 2. 15. Allen M.B., Whatley F.R., Arnon D.I. 1958. Photosynthesis by isolated chloroplasts. VI. Rates of conversion of light into chemical energy in photosynthetic phosphorylation. «Biochim. Biophys. Acta», 27, 1. 16. Blinks L.R. 1963. The effect of pH upon the photosynthesis of littoral marine algae. «Protoplasma», 57, 1. 17. Bowes G.W. 1969. Carbonic anhydrase in marine algae. «Plant Physiol.», 44. 5. 18. Briggs G.E. 1959. Bicarbonate ions as a source of carbon dioxide for photosyn­ thesis. «J. Exp. Bot.», 10, 1. 19. Calvin Μ., Bassham J.A. et al. 1951. The path of carbon in photosynthesis. X. Carbon dioxide assimilation in plants. «Proc. Soc. Exp. Biol. Med.», 5, 3. 20. Chartier P. 1969/1971. Assimilation nette d’une culture couvrante. II. La réponse de l’unite de surface de feuille. «Ann. physiol. veget.», 11, 3. 113 Обзор 21. Chen T.M., Broun R.H., Blanc C.C. 1970. CO2 compensation concentration, rate of photosynthesis and carbonic anhydrase activity of plants. «Weed Sci.», 18, 3. 22. Dodd W.A., Bidwell R.G.S. 1971. The effect of pH on the products of photosynthesis in 14CO2 by chloroplast preparation from Acetabularia mediterranea. «Plant Physiol.», 47, 6. 23. Emerson R., Green L. 1938. Effect of hydrogen ion concentration on Chlorella photosynthesis. «Plant Physiol.», 15, 157. 24. Enns T. 1967. Facilitation by carbonic anhydrase of carbon dioxide transport. «Science», 155, 1. 25. Everson R.G.. Slack C.R. 1968. Distribution of carbonic anhydrase in relation to the C14 pathway of photosynthesis. «Phytochemistry», 7, 4. 26. Felföldy L.S.M. 1960. Photosynthetic experiments with unicellular algae of different photosynthetic type. «Annal. Biol. Tihany», 27, 1. 27. Felföldy L.S.M. 1960. Effect of cyanide on algae photosynthesis at different pH. «Physiol. Pl.», 13, 4. 28. Felföldy L.S.M. 1961. Effect of temperature on photosynthesis in three unicellu­ lar algae strains. «Acta Biol. Hung.», 12, 1. 29. Felföldy L.S.M. 1962. On the role of pH and inorganic carbon sources in photosynthesis of unicellular algae. «Acta Biol. Hung.», 13, 2. 30. Gilbert D.L. 1964. Cosmic and geophysical aspects of the respiratory gases. «J. Handbook of Physiology», sect. 3, 1 (ed. W.O. Fonn, M. Rahn). 31. Hartman R.T., Brown D.L. 1967. Changes in internal, atmosphere of sub­ mersed vascular hydrophytes in relation to photosynthesis. «Ecology», 48, 2. 32. Hood D.W., Park K. 1963. Bicarbonate utilization by marine phytoplankton in photosynthesis. «Physiol. Pl.», 15, 2. 33. Hungnes A.P., Cockhull K.E. 1969. Effect of carbon dioxide concentration on the growth of Callistephus chinensis cultivar. «Johannistag. Ann. Bot.», 33, 3. 34. Ikemori M., Nishida K. 1966. Inorganic carbon sources and the inhibition of Diamox on the photosynthesis of marine algae Ulva pertusa. «Ann. Rep. Notomarine Lab.», 7, 1. 35. Ikemori Μ., Nishida K. 1968. Carbonic anhydrase in the marine algae Ulva pertusa. «Physiol. Pl.», 21, 2. 36. Jolliffe (Thomes) E.A., Tregunna E.B. 1970. Studies on HCO3- ion uptake during photosynthesis in benthic marine algae. «Phycologia», 9 (3/4). 37. Ketchum B.N. 1954. Mineral nutrition of phytoplancton. «Ann. Rev. Plant Physiol.», 5, 1. 38. Litchfield C.D., Hood D.W. 1964. Evidence of carbonic anhydrase in marine and freshwater algae. «Verh. Int. Verein theor. angew. Limnol.», 15, 6. 39. Österlind S. 1949. Growth conditions of the algae Scenedesmus quadricauda with special reference to the inorganic carbon sources. «Symb. Bot. Upsal.», 10, 3. 40. Österlind S. 1950. Inorganic carbon sources of green algae. I. Growth expe­ riments with Scenedesmus quadricauda and Chlorella pyrenoidosa. «Physiol. Pl.», 3, 3. 41. Österlind S. 1950. Inorganic carbon sources of green algae. II. Carbonic anhy­ drase in Scenedesmus quadricauda and Chlorella pyrenoidosa. Там же. 42. Österlind S. 1951. Inorganic carbon sources of green algae. III. Measurements of photosynthesis in Scenedesmus quadricauda and Chlorella pyrenoidosa. «Physiol. Pl.», 4, 2. 43. Österlind S. 1951. Inorganic carbon sources of green algae. IV. Photoactivation of some factor necessary for bicarbonate assimilation. «Physiol. Pl.», 4, 3. 44. Österlind S. 1952. Inorganic carbon sources of green algae. V. Inhibition of photosynthesis by cianide. «Physiol. Pl.», 5, 3. 45. Österlind S. 1952. Inorganic carbon sources of green algae. VI. Further experi­ ments concerning photoactivation of bicarbonate assimilation. «Physiol. Pl.», 5, 3. 46. Orth G.M., Tolbert N.E., Siminer E. 1966. Rate of glycolate formation du­ ring photosynthesis at high pH. «Plant Physiol.», 41, 1. 47. Ouellet C., Benson A. A. 1952. The path of carbon in photosynthesis. XIII. pH effects in CO2 fixation by Scenedesmus. «J. Exp. Bot», 3, 2. 48. Park R., Epstein S. 1960. Carbon isotope fractionation during photosynthesis. «Geochim. Cosmochim. Acta», 36, 1. 49. Raven J.A. 1968. The mechanism of photosynthetic use of bicarbonate by Hydro­ dictyon africanum. «J. Exp. Bot.», 19, 2. 50. Raven J.A. 1969. Effects of inhibitors on photosynthesis and the active influxes of K and Cl in Hydrodictyon africanum. «New Phytol.», 68, 1. 51. Raven J.A. 1970. Exogenous inorganic carbon sources in plant photosynthesis. «Biol. Rev.», 45, 1. 52. Ruttner F. 1921. Das elektrolytische Leitvermögen verdünnter Lösungen unter dem Einfluss submerses Gewächse Sitzber. «Akad. Wiss.», 1, 130 (71). 53. Ruttner F. 1947, 1948. Zur Frage der Karbonatassimilation der Wasserpflanzen. I, II. «Öst. bot Z.», 94, 95. 114 Обзор 54. Ruttner F. 1953. Die Kohlenstoffquellen für die Kohlensäureassimilation submer­ ser Wasserpflanzen. «Scentia», Bologna, 88, 20. 55. Sculthorpe C.D. 1967. The Biology of Aquatic Vascular Plants. (Ed. E. Arnold), London. 56. Skirrow G. 1969. The dissolved gases — carbon dioxide. In: «Chem. Oceanogr.», 1 (ed. J. P. Rilay, G. Skirrow), Acad. Press., L.—N.Y. 57. Smith F.A. 1968. Rates of photosynthesis in Characean cells. II. Photosynthetic 14CO2 fixation and 14C-bicarbonate uptake by Characean cells. «J. Exp. Bot», 19, 58. 58. Steemann-Nielsen E. 1944. Dependence of freshwater plants on quantity of carbon dioxide and hydrogen ion concentration. «Dansk. bot. Ark.», 11 (8). 59. Steemann-Nielsen E. 1946. Carbon sources in the photosynthesis of aquatic plants. «Nature», Lond., 158 (594). 60. Steemann-Nielsen E. 1947. Photosynthesis of aquatic plants with special re­ ference to the carbon sources. «Dansk bot. Ark.», 12 (8). 61. Steemann-Nielsen E. 1947. Diffusion of dissolved substances through parts and leaves of aquatic plants. «Nature», 160, 4063. 62. Steemann-Nielsen E. 1960. Uptake of CO2 by the plant. In: «Encyclopedia of Plant Physiology», 5 (ed. W. Ruhland), Springer—Verlag, Berlin. 63. Steemann-Nielsen E., Kristiansen J. 1949. Carbonic anhydrase in sub­ mersed autotrophic plants. «Physiol. Pl.», 2, 325. 64. Steemann-Nielsen E. 1966. The uptake of free CO2 and HCO3- during photo­ synthesis of plankton algae with special reference to the Coccolithophorid Cocco­ lithus huxleyi. «Physiol. Pl.», 19, 232. 65. Thomas M.D. 1965. Photosynthesis (carbon assimilation): Environmental and metabolic relationships. In: «Plant Physiol.»: a Treatise, 4A, (Ed. F.C. Steward), New York: Acad. Press. 66. Thomas E.A., Tregunna E.B. 1968. Bicarbonate ion assimilation in photosyn­ thesis by Sargassum muticum. «Can. J. Bot.», 46, 3. 67. Tregunna E.B., Thomas E.A. 1968. Measurement of inorganic carbon and photosynthesis in seawater by CO2 and pH analysis. «Can. J. Bot.», 46, 4. 68. Waygood E.R., Mache R., Tan C.K. 1969. Carbon dioxide, the substrate for phosphoenolpyruvate carboxylase from leaves of maize. «Can. J. Bot.», 47. 69. Westlane D.F. 1967. Some effects of low-velocity currents on the metabolism of aquatic macrophytes. «J. Exp. Bot.», 18, 55. 70. Wetzel R.G. 1965. Techniques and problems of primary productivity measure­ ments in higher aquatic plants and periphyton. «Mem. Ist. Ital. Idrobiol.», 18, Suppl. 71. Wetzel R.G. 1969. Excretion of dissolved organic compounds by aquatic macro­ phytes. «Bio. Scie.», 19, 6.

Similar Items