Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений
Обобщены результаты исследований отечественных и зарубежных авторов о ранних реакциях растений на инфицирование клубеньковыми и фитопатогенными бактериями. Показано, что азотфиксирующие бактериальные симбионты бобовых и фитопатогенные бактерии для колонизации, вторжения и установления стабильного ин...
Saved in:
| Published in: | Физиология и биохимия культурных растений |
|---|---|
| Date: | 2009 |
| Main Author: | |
| Format: | Article |
| Language: | Russian |
| Published: |
Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України
2009
|
| Online Access: | https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/30249 |
| Tags: |
Add Tag
No Tags, Be the first to tag this record!
|
| Journal Title: | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| Cite this: | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений / Е.Д. Кругова // Физиология и биохимия культурных растений. — 2009. — Т. 41, № 1. — С. 3-15. — Бібліогр.: 88 назв. — рос. |
Institution
Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine| _version_ | 1860022651793178624 |
|---|---|
| author | Кругова, Е.Д. |
| author_facet | Кругова, Е.Д. |
| citation_txt | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений / Е.Д. Кругова // Физиология и биохимия культурных растений. — 2009. — Т. 41, № 1. — С. 3-15. — Бібліогр.: 88 назв. — рос. |
| collection | DSpace DC |
| container_title | Физиология и биохимия культурных растений |
| description | Обобщены результаты исследований отечественных и зарубежных авторов о ранних реакциях растений на инфицирование клубеньковыми и фитопатогенными бактериями. Показано, что азотфиксирующие бактериальные симбионты бобовых и фитопатогенные бактерии для колонизации, вторжения и установления стабильного инфицирования в растении-хозяине адаптированы к сходным стратегиям.
Узагальнено результати досліджень вітчизняних і закордонних авторів про ранні реакції рослин на інфікування бульбочковими і фітопатогенними бактеріями. Показано, шо азотфіксувальні бактеріальні симбіонти бобових і фітопатогенні бактерії для колонізації, вторгнення і встановтення стабільного інфікування в рослині-хазяїні адаптовані до подібних стратегій.
The paper summarizes research results of national and foreign authors regarding initial plant responses on infection with nodule and phytopathogenic bacteria. It is shown that nitrogen fixing bacterial symbionts of legumes and phytopathogenic bacteria are adopted to the similar strategies for colonization, intrusion and establishing of stable infection in host plants.
|
| first_indexed | 2025-12-07T16:48:32Z |
| format | Article |
| fulltext |
ÓÄÊ 579.262:576.385
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ ÊËÓÁÅÍÜÊÎÂÛÕ
È ÔÈÒÎÏÀÒÎÃÅÍÍÛÕ ÁÀÊÒÅÐÈÉ ÏÐÈ ÈÍÔÈÖÈÐÎÂÀÍÈÈ
ÐÀÑÒÅÍÈÉ
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Èíñòèòóò ôèçèîëîãèè ðàñòåíèé è ãåíåòèêè Íàöèîíàëüíîé àêàäåìèè íàóê Óêðàèíû
03022 Êèåâ, óë. Âàñèëüêîâñêàÿ, 31/17
Îáîáùåíû ðåçóëüòàòû èññëåäîâàíèé îòå÷åñòâåííûõ è çàðóáåæíûõ àâòîðîâ î ðàí-
íèõ ðåàêöèÿõ ðàñòåíèé íà èíôèöèðîâàíèå êëóáåíüêîâûìè è ôèòîïàòîãåííûìè
áàêòåðèÿìè. Ïîêàçàíî, ÷òî àçîòôèêñèðóþùèå áàêòåðèàëüíûå ñèìáèîíòû áîáî-
âûõ è ôèòîïàòîãåííûå áàêòåðèè äëÿ êîëîíèçàöèè, âòîðæåíèÿ è óñòàíîâëåíèÿ
ñòàáèëüíîãî èíôèöèðîâàíèÿ â ðàñòåíèè-õîçÿèíå àäàïòèðîâàíû ê ñõîäíûì ñòðà-
òåãèÿì.
Êëþ÷åâûå ñëîâà: ñèìáèîç, êëåòî÷íûå âçàèìîäåéñòâèÿ, êëóáåíüêîâûå áàêòåðèè,
ôèòîïàòîãåííûå áàêòåðèè.
Ðàñòåíèÿ ìîãóò ñîçäàâàòü ñ ìèêðîîðãàíèçìàìè ëèáî ìóòóàëèñòè÷åñêèå,
ëèáî ïàòîãåííûå àññîöèàöèè [15]. Õîòÿ ðåçóëüòàòû ýòîãî âçàèìîäåéñòâèÿ
ñóùåñòâåííî ðàçëè÷àþòñÿ, ïðåäïîëàãàåòñÿ íàëè÷èå îáùèõ ìîëåêóëÿðíûõ
ìåõàíèçìîâ, êîòîðûå åãî ñîïðîâîæäàþò. Àçîòôèêñèðóþùèå áàêòåðèàëü-
íûå ñèìáèîíòû áîáîâûõ ðàñòåíèé (ðèçîáèè) è ôèòîïàòîãåííûå áàêòåðèè
àäàïòèðîâàíû ê ñõîäíûì ñòðàòåãèÿì äëÿ êîëîíèçàöèè, âòîðæåíèÿ è óñ-
òàíîâëåíèÿ ñòàáèëüíîãî èíôèöèðîâàíèÿ â ðàñòåíèè-õîçÿèíå. Äàííûìè
áàêòåðèÿìè äëÿ êîîðäèíàöèè äåéñòâèé ïðè êîëîíèçàöèè õîçÿèíà è åãî
èíôèöèðîâàíèè èñïîëüçóþòñÿ ÷óâñòâèòåëüíûå ñèãíàëû è èäåíòè÷íûå
äâóõêîìïîíåíòíûå ðåãóëÿòîðíûå ñèñòåìû. Óñïåõ èíôèöèðîâàíèÿ è âû-
æèâàíèÿ â êëåòêàõ õîçÿèíà òðåáóåò, ÷òîáû ðèçîáèè è ïàòîãåíû ïîäàâëÿ-
ëè èëè ïðåîäîëåâàëè çàùèòíûå ðåàêöèè ðàñòåíèé, êîòîðûå âêëþ÷àþòñÿ
èìè ïîñëå óçíàâàíèÿ ìèêðîîðãàíèçìîâ.  ýòîì ïðîöåññå ó÷àñòâóþò àí-
òèîêñèäàíòíûå ñèñòåìû ðàñòåíèé, ïîâåðõíîñòíûå ïîëèñàõàðèäû, èíãè-
áèòîðû áèîñèíòåçà ýòèëåíà è ãåíû âèðóëåíòíîñòè áàêòåðèé [66, 67].
Èññëåäîâàíèÿ ïî èäåíòèôèêàöèè êîìïîíåíòîâ ïîòåíöèàëüíîé ñèñ-
òåìû îãðàíè÷åíèÿ ðîñòà è äåëåíèÿ áàêòåðèé â èíôåêöèîííîé íèòè ñâè-
äåòåëüñòâóþò î òîì, ÷òî åùå ìàëî èçâåñòíî îá îñîáåííîñòÿõ ðèçîáèé,
ïîçâîëÿþùèõ èì ïðîíèêàòü â ðàñòèòåëüíûå êëåòêè, íå âûçûâàÿ ñèëüíûõ
çàùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé [18, 22]. Ëîêàëüíûå çàùèòíûå ðåàêöèè ÷à-
ñòî íàáëþäàþòñÿ ïðè âçàèìîäåéñòâèè ðàñòåíèé ñ íåêîìïëåìåíòàðíûìè
âèäàìè ðèçîáèé. Äàæå ïðè êîëîíèçàöèè êîðíåâûõ âîëîñêîâ ëþöåðíû
ñîâìåñòèìûìè øòàììàìè ðàçâèòèå èíôåêöèîííûõ íèòåé áëîêèðóåòñÿ
âñëåäñòâèå ïðîòåêàíèÿ ëîêàëüíûõ çàùèòíûõ ðåàêöèé [79].
Ïàòîãåííûå ìèêðîîðãàíèçìû ÿâëÿþòñÿ âèðóëåíòíûìè, åñëè îíè
âûçûâàþò ñèìïòîìû çàáîëåâàíèÿ ó âîñïðèèì÷èâûõ ðàñòåíèé, èëè àâè-
ÔÈÇÈÎËÎÃÈß È ÁÈÎÕÈÌÈß ÊÓËÜÒ. ÐÀÑÒÅÍÈÉ. 2009. Ò. 41. ¹ 1
3
© Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ, 2009
ðóëåíòíûìè, åñëè ïðîâîöèðóþò çàùèòíóþ ðåàêöèþ ñî ñòîðîíû ðàñòå-
íèÿ, âñëåäñòâèå ÷åãî ïàòîëîãè÷åñêèé ïðîöåññ áëîêèðóåòñÿ [4, 5].
Ïîä âèðóëåíòíîñòüþ êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé ïîäðàçóìåâàåòñÿ èõ
ñïîñîáíîñòü ïðîíèêàòü â òêàíü êîðíÿ, ðàçìíîæàòüñÿ òàì è âûçûâàòü îá-
ðàçîâàíèå êëóáåíüêîâ. Ïåðâîé ñòàäèåé ïðîÿâëåíèÿ âèðóëåíòíîñòè ÿâëÿ-
åòñÿ ñâîéñòâî áàêòåðèé îáðàçîâûâàòü òîëüêî îïóõîëè (íî íå êëóáåíüêè).
Ýòî òàê íàçûâàåìàÿ òóìîðîãåííàÿ àêòèâíîñòü. Èñòèííî âèðóëåíòíûå
êóëüòóðû êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé, êðîìå òîãî, îáÿçàòåëüíî îáëàäàþò íî-
äóëèðóþùåé àêòèâíîñòüþ, ò.å. ñïîñîáíîñòüþ ôîðìèðîâàòü íàñòîÿùèå
êëóáåíüêè [15].
Ïî÷âåííûå áàêòåðèè, ïðèíàäëåæàùèå ê ñåìåéñòâó Rhizobiaceae, èí-
ôèöèðóþò êîðíè áîáîâûõ ðàñòåíèé â óñëîâèÿõ íèçêîé îáåñïå÷åííîñòè
ìèíåðàëüíûì àçîòîì [9, 12]. Ýòî ïðèâîäèò ê îáðàçîâàíèþ ñïåöèàëèçè-
ðîâàííîãî îðãàíà — êîðíåâîãî êëóáåíüêà. Êëóáåíüêè îáû÷íî èíäóöèðó-
þòñÿ íà êîðíÿõ, õîòÿ ó íåêîòîðûõ âîäíûõ áîáîâûõ îíè ìîãóò ôîðìèðî-
âàòüñÿ è íà ñòåáëÿõ [15, 18]. Îáðàçîâàíèå êîðíåâîãî êëóáåíüêà —
ñëîæíûé ïðîöåññ, òðåáóþùèé äëèòåëüíîãî è àäåêâàòíîãî âûñîêîñïåöè-
ôè÷íîãî îáìåíà ñèãíàëàìè ìåæäó ðàñòåíèåì è áàêòåðèÿìè, çíàíèÿ î êî-
òîðîì ôðàãìåíòàðíû [17, 18, 22, 67]. Íàðóæíàÿ ïîâåðõíîñòü áàêòåðèé
ñîäåðæèò êîìïëåêñ ðàçëè÷íûõ ìîëåêóë, âêëþ÷àþùèé: ëèïîïîëèñàõàðè-
äû, êàïñóëÿðíûå ïîëèñàõàðèäû, öèêëè÷åñêèå ãëþêàíû, âíåêëåòî÷íûå
ïîëèñàõàðèäû, ïîðèíû, ôèìáðèè, ôëàãåëëû [40]. Êëóáåíüêîâûå áàêòå-
ðèè àòòðàãèðóþòñÿ êîðíåâûìè ýêññóäàòàìè ðàñòåíèé è êîëîíèçèðóþò èõ
ïîâåðõíîñòü. Ïðåäñòàâëåííûå â ýêññóäàòàõ ðàñòåíèé ôëàâîíîèäû, àêòè-
âèðóþò ýêñïðåññèþ áàêòåðèàëüíûõ ãåíîâ (nod), âêëþ÷åííûõ â ñèíòåç, è
ñåêðåöèþ Nod-ôàêòîðîâ (NF) — ëèïîõèòîîëèãîñàõàðèäîâ, óçíàâàåìûõ
ðàñòåíèåì. NF âìåñòå ñ äîïîëíèòåëüíûìè ñèãíàëàìè (ïîëèñàõàðèäû è
ñåêðåòèðîâàííûå áåëêè) äàþò áàêòåðèÿì âîçìîæíîñòü àòàêîâàòü êîðíå-
âûå âîëîñêè äëÿ ïðîíèêíîâåíèÿ â êîðåíü ÷åðåç òóáóëÿðíóþ ñòðóêòóðó,
íàçâàííóþ èíôåêöèîííîé íèòüþ. Îíà ðàñòåò ïî íàïðàâëåíèþ ê êîðòåê-
ñó êîðíÿ, ãäå ðàçâèâàþòñÿ ïðèìîðäèè êëóáåíüêà. Êîãäà íèòü äîñòèãàåò
ïðèìîðäèÿ, áàêòåðèè âûõîäÿò â öèòîïëàçìó êëåòîê ðàñòåíèÿ, ãäå äèô-
ôåðåíöèðóþòñÿ â ýíäîïëàçìàòè÷åñêóþ ôîðìó — áàêòåðîèäû. Èìåííî
áàêòåðîèäû ñïîñîáíû âîññòàíàâëèâàòü ìîëåêóëÿðíûé àçîò â àììîíèå-
âûé, èñïîëüçóåìûé ðàñòåíèÿìè.  ñâîþ î÷åðåäü, áàêòåðîèäû îáåñïå÷è-
âàþòñÿ óãëåâîäàìè âñëåäñòâèå ïðîòåêàíèÿ ïðîöåññîâ ôîòîñèíòåçà [18,
60].
Ïàòîãåííûå áàêòåðèè, óñòàíàâëèâàþùèå êîìïåòåíòíîñòü ñ ðàñòåíè-
ÿìè, òàêæå ïîëó÷àþò ïèòàòåëüíûå âåùåñòâà îò õîçÿèíà, íà÷èíàÿ ñ ìî-
ìåíòà êîëîíèçàöèè. Ýòîò ïðîöåññ, ïðîòåêàþùèé ñ ó÷àñòèåì ãèäðîëèòè-
÷åñêèõ ôåðìåíòîâ è òîêñèíîâ, âûçûâàåò ïîâðåæäåíèÿ ðàñòåíèé, èõ
áîëåçíè èëè äàæå ãèáåëü [4, 5].
Íåñìîòðÿ íà ðàçëè÷íûå êîíå÷íûå ðåçóëüòàòû âçàèìîäåéñòâèÿ áàê-
òåðèé è ðàñòåíèé, ëèòåðàòóðíûå äàííûå ñâèäåòåëüñòâóþò, ÷òî ðèçîáèè è
ðàñòèòåëüíûå ïàòîãåíû èñïîëüçóþò ñõîäíûå «ñòðàòåãèè» äëÿ âòîðæåíèÿ
â êëåòêó ðàñòåíèÿ-õîçÿèíà [19, 42, 69, 76]. Âî âçàèìîäåéñòâèè ðèçîáèè —
áîáîâûå ðàñòåíèÿ è ïàòîãåíû — ðàñòåíèÿ ó÷àñòâóþò õèìè÷åñêèå ñèãíà-
ëû, ðåãóëÿòîðíûå ñèñòåìû è ãåíû âèðóëåíòíîñòè. Îïèøåì îáùèå ñòðà-
òåãèè, èñïîëüçóåìûå êëóáåíüêîâûìè è ôèòîïàòîãåííûìè áàêòåðèÿìè
äëÿ ïîäàâëåíèÿ èëè ïðåîäîëåíèÿ çàùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé, ÷òî íå-
îáõîäèìî èì äëÿ èíôèöèðîâàíèÿ îïðåäåëåííîãî õîçÿèíà.
4
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
Ìíîãèå áàêòåðèè ñïîñîáíû ðåãóëèðîâàòü ýêñïðåññèþ ãåíîâ â îòâåò
íà èçìåíåíèÿ ÷èñëåííîñòè ïîïóëÿöèè — ïðîöåññ, íàçâàííûé êîììóíè-
êàòèâíûìè ñèãíàëàìè áàêòåðèé (QS). Ïîñëåäíèå ïðåäñòàâëÿþò ñîáîé
íåáîëüøèå ñèãíàëüíûå ìîëåêóëû (àóòîèíäóêòîðû), êîòîðûå àêêóìóëè-
ðóþòñÿ ñ ðîñòîì ÷èñëåííîñòè (ïëîòíîñòè) áàêòåðèàëüíîé ïîïóëÿöèè [30,
58, 62]. Íàèáîëåå âàæíûìè QS-ñèãíàëàìè ÿâëÿþòñÿ N-àöèëãîìîñåðèí-
ëàêòîíû (AHLs), ñîäåðæàøèå ãîìîñåðèíîâîå êîëüöî, ê êîòîðîìó ïðèñî-
åäèíåí îñòàòîê æèðíîé êèñëîòû (àöèëüíàÿ ãðóïïà). Äàííûå èíäóêòîðû
âûÿâëåíû â öèòîïëàçìå ÷åðåç LuxR-òèïè÷íûå òðàíñêðèïöèîííûå àêòè-
âàòîðû. Íåêîòîðûå èç ýòèõ AHLs-ñèãíàëîâ èäåíòèôèöèðîâàíû êàê ó ðè-
çîáèé, òàê è ó ïàòîãåííûõ áàêòåðèé [34, 42, 43, 81, 88].
Óñòàíîâëåíî, ÷òî äëÿ Bradyrhizobium japonicum ýòîò ñèãíàë — áðàäè-
îêñåòèí [53], y Pseudomonas aeruginosa — êâóèíîëîâûé ñèãíàë (ÐQS) [68],
y Ralstonia solanacearum — ìåòèëîâûé ýôèð 3-ãèäðîêñèïàëüìèòèíîâîé
êèñëîòû (3-ÎÍ-ÐÀÌÅ) [39], y Xanthomonas campestris — äèôôóçèîííûé
ñèãíàëüíûé ôàêòîð (DSF) [82]. Íèçêèé óðîâåíü QS-ñèãíàëîâ âåäåò ê
óìåíüøåíèþ èëè ïîòåðå âèðóëåíòíîñòè ôèòîïàòîãåííûìè áàêòåðèÿìè
èëè ê èçìåíåíèþ íîäóëÿöèè è ñíèæåíèþ ýôôåêòèâíîñòè ôèêñàöèè àçî-
òà ó ðèçîáèé [43, 54, 81]. Èòàê, QS-ðåãóëÿöèÿ âàæíà äëÿ óñòàíîâëåíèÿ
êîìïåòåíòíîãî âçàèìîäåéñòâèÿ ìèêðîîðãàíèçìîâ ñ ðàñòåíèÿìè [83].
Êîììóíèêàöèÿ êëåòêà — êëåòêà â ïðåäåëàõ áàêòåðèàëüíîé ïîïóëÿöèè.
Íàëè÷èå êîììóíèêàòèâíûõ ñèãíàëîâ äàåò áàêòåðèÿì âîçìîæíîñòü â ïðå-
äåëàõ ïîïóëÿöèè êîîðäèíèðîâàòü ýêñïðåññèþ ãåíîâ, âàæíûõ äëÿ êîëî-
íèçàöèè è èíôèöèðîâàíèÿ èìè ðàñòåíèé-õîçÿåâ [44].
Ïåðåõîä îò ñàïðîôèòíîãî ñóùåñòâîâàíèÿ ê âçàèìîäåéñòâèþ ñ ðàñ-
òåíèÿìè ñîïðîâîæäàåòñÿ èçìåíåíèåì íåêîòîðûõ ôèçèîëîãè÷åñêèõ
ñâîéñòâ è áèîõèìè÷åñêèõ ôóíêöèé ó ìèêðîîðãàíèçìîâ [31].
Ó ôèòîïàòîãåííûõ áàêòåðèé, òàêèõ êàê Ralstonia solanacearum è Ps. sy-
ringae, à òàêæå ó ñèìáèîòè÷åñêèõ áàêòåðèé (Sinorhizobium meliloty) QS-
cèãíàëèçàöèÿ êîíòðîëèðóåò èçìåíåíèå ñâîéñòâ, ïðèñóùèõ ñâîáîäíîæè-
âóùèì ôîðìàì (òàêèõ, êàê ìîáèëüíîñòü), è ïðèîáðåòåíèå ñâîéñòâ,
íåîáõîäèìûõ äëÿ êîëîíèçàöèè ðàñòåíèé-õîçÿåâ è èõ èíôèöèðîâàíèÿ
(îáðàçîâàíèå âíåêëåòî÷íûõ ïîëèñàõàðèäîâ (EPS), à òàêæå áèîïëåíîê)
[29, 48, 69, 86].
Èññëåäîâàíèÿ ïîñëåäíèõ äåñÿòèëåòèé ïîêàçàëè, ÷òî áîëüøèíñòâî
áàêòåðèé ñóùåñòâóåò â ïðèðîäíûõ ýêîñèñòåìàõ íå â âèäå ñâîáîäíîæèâó-
ùèõ êëåòîê, à â âèäå ñïåöèôè÷åñêè îðãàíèçîâàííûõ è ïðèêðåïëåííûõ ê
ñóáñòðàòàì áèîïëåíîê. Ðàçâèòèå áèîïëåíî÷íûõ ñîîáùåñòâ — îäíà èç îñ-
íîâíûõ ñòðàòåãèé âûæèâàíèÿ áàêòåðèé íå òîëüêî â îêðóæàþùåé âíåø-
íåé ñðåäå, íî è â îðãàíèçìàõ-õîçÿåâàõ. Áèîïëåíêè ïðåäñòàâëÿþò ñîáîé
âûñîêîîðãàíèçîâàííûå ñîîáùåñòâà, ñîçäàâàåìûå áàêòåðèÿìè îäíîãî èëè
íåñêîëüêèõ âèäîâ è ñîñòîÿùèå èç àêòèâíî ôóíêöèîíèðóþùèõ êëåòîê è
ïîêîÿùèõñÿ ôîðì.  ñîñòàâå áèîïëåíîê áàêòåðèè çíà÷èòåëüíî áîëåå óñ-
òîé÷èâû ê äåéñòâèþ àíòèáàêòåðèàëüíûõ ïðåïàðàòîâ, âêëþ÷àÿ àíòèáèî-
òèêè, ê ôàêòîðàì èììóííîé çàùèòû îðãàíèçìà, à òàêæå ê íåáëàãîïðè-
ÿòíûì âîçäåéñòâèÿì, òàêèì êàê èçìåíåíèÿ òåìïåðàòóðû, ðÍ ñðåäû,
îñìîòè÷åñêîãî äàâëåíèÿ [58].
Ðàçâèòèå áèîïëåíîê íà ïîâåðõíîñòè ðàñòåíèé — âàæíûé ïðîöåññ,
êîòîðûé â àññîöèàöèÿõ ðàñòåíèå—ìèêðîîðãàíèçìû íàõîäèòñÿ ïîä êîí-
òðîëåì ðåãóëÿòîðíûõ ñèñòåì àêòèâíîñòè ãåíîâ, ÷òî ïîêàçàíî â ÷àñòíîñ-
òè äëÿ òàêèõ ïàòîãåíîâ, êàê Pantoea stewartii è X. campestris [36, 51], à òàê-
æå äëÿ êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé [41, 58].
5
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
Ýêñïðåññèÿ ôàêòîðîâ, âîâëå÷åííûõ â èíôèöèðîâàíèå ðàñòåíèé. Ó íåêî-
òîðûõ ôèòîïàòîãåíîâ âàæíûå äåòåðìèíàíòû, ñõîäíûå ñ ýêçîïîëèñàõàðè-
äàìè, ãèäðîëèòè÷åñêèå êîýíçèìû, êîíòðîëèðóþòñÿ ñ ïîìîùüþ ïëîòíîñòè
êëåòî÷íîé ïîïóëÿöèè [81]. Ó ðèçîáèé QS-ðåãóëÿöèÿ êîíòðîëèðóåò ýêñ-
ïðåññèþ nod- è rhi-ãåíîâ, îïðåäåëÿþùèõ íîäóëÿöèþ ñîîòâåòñòâåííî ó B.
japonicum è R. leguminosarum bv. viciae [28, 54], à òàêæå îáðàçîâàíèå EPS,
ó÷àñòâóþùèõ â èíâàçèè. Êðîìå òîãî, ïðåäïîëàãàåòñÿ, ÷òî QS-ðåãóëÿöèÿ
ñäåðæèâàåò «ðàííþþ» ýêñïðåññèþ âèðóëåíòíûõ ñèìáèîòè÷åñêèõ ñèãíàëîâ,
êîòîðûå ìîãóò áûòü âðåäíûìè äëÿ áàêòåðèé, åñëè çàùèòíûå ðåàêöèè
ðàñòåíèÿ ñëåäóþò äî òîãî, êàê ïîïóëÿöèÿ áàêòåðèé äîñòèãíåò îïðåäåëåí-
íîé ÷èñëåííîñòè, ãàðàíòèðóþùåé ïðîäóêòèâíîå èíôèöèðîâàíèå.
Ìàòåñèóñ è äð. [61] â ìîäåëüíûõ îïûòàõ ïîêàçàëè, ÷òî Medicago
truncatula ìîæåò îòâå÷àòü íà AHLs-ñèãíàëû êàê îò ìóòóàëèñòè÷åñêèõ, òàê
è ïàòîãåííûõ áàêòåðèé. Õîòÿ ìíîãèå èç ðåàêöèé ðàñòåíèé íà ðàçëè÷íûå
ñèãíàëû áàêòåðèé åùå òîëüêî èññëåäóþòñÿ, îáùèì äëÿ ñèìáèîòè÷åñêèõ
è ïàòîãåííûõ áàêòåðèé ÿâëÿåòñÿ íàëè÷èå âûÿâëåííûõ ñïåöèôè÷åñêèõ
èçìåíåíèé â çàâèñèìîñòè îò êîíöåíòðàöèè è ñòðóêòóðû ñàìîãî ñèãíàëà,
÷òî ñâèäåòåëüñòâóåò î ñïîñîáíîñòè ðàñòåíèé ðàçëè÷àòü ñèãíàëû îò ðàç-
íûõ áàêòåðèé. Êðîìå èçìåíåíèÿ óðîâíÿ áåëêà â êîðíÿõ ýêñïîçèöèÿ êîð-
íåé ðàñòåíèé ñ áàêòåðèàëüíûìè AHLs-èíäóêòîðàìè âûçûâàåò òàêæå èç-
ìåíåíèÿ â ñåêðåöèè ñîåäèíåíèé íåèçâåñòíîé õèìè÷åñêîé ïðèðîäû,
ñõîäíûå ñ QS-ñèãíàëàìè.
 ñâÿçè ñ ýòèì ïðåäñòàâëÿåò èíòåðåñ èçó÷åíèå, êàê ðàñòåíèÿ ðåàãè-
ðóþò íå òîëüêî íà AHLs, íî è íà äðóãèå áàêòåðèàëüíûå ñèãíàëû, ñ öå-
ëüþ èäåíòèôèêàöèè ðàçëè÷íûõ QS-ïîäîáíûõ ñèãíàëîâ ðàñòåíèé â îòâåò
íà äåéñòâèå îïðåäåëåííûõ âèäîâ áàêòåðèé.
Èäåíòè÷íûå äâóõêîìïîíåíòíûå ðåãóëÿòîðíûå ñèñòåìû, îáíàðóæåííûå ó
ðèçîáèé è ôèòîïàòîãåííûõ áàêòåðèé. Äàííûå ñèñòåìû ñîñòîÿò èç ñåíñîð-
íîé ïðîòåèíêèíàçû è îïðåäåëåííîãî ðåãóëÿòîðà, ÷òî îáëåã÷àåò áàêòåðèÿì
êîíòðîëü íàä ýêñïðåññèåé ãåíîâ â îòâåò íà èçìåíåíèå óñëîâèé îêðóæàþ-
ùåé ñðåäû, áëàãîäàðÿ ÷åìó îáåñïå÷èâàåòñÿ èõ áûñòðàÿ àäàïòàöèÿ ê íèì.
Èäåíòè÷íûå äâóõêîìïîíåíòíûå ðåãóëÿòîðíûå ñèñòåìû (2-CR), âàæíûå
äëÿ óñïåøíîãî âçàèìîäåéñòâèÿ ñ ðàñòåíèÿìè, îáíàðóæåíû ó ðàñòèòåëüíûõ
ïàòîãåíîâ è êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé. Ó Agrobacterium tumefaciens — ýòî ñè-
ñòåìà ãåíîâ chvG/chvI [13], y Sinorhizobium meliloti — ExoS/ChvI [28]. Ìó-
òàöèè â ãåíàõ chvI èëè chvG ó Agrobacterium tumefaciens óãíåòàëè ñïîñîá-
íîñòü áàêòåðèé ê îáðàçîâàíèþ îïóõîëåé è ñîïðîâîæäàëèñü èçìåíåíèåì
ïîâåðõíîñòíûõ ñâîéñòâ ìèêðîîðãàíèçìà. Ïîêàçàíî, ÷òî exoS-ìóòàíò
S. meliloti, îòëè÷àþùèéñÿ ãèïåðïðîäóêöèåé EPSI (ãëèêàíà), òåðÿë ñïîñîá-
íîñòü ê îáðàçîâàíèþ ôëàãåëë (æãóòèêîâ), ÷òî çíà÷èòåëüíî îñëàáëÿëî êî-
ëîíèçàöèþ çàêðó÷åííûõ êîðíåâûõ âîëîñêîâ ëþöåðíû [28, 86].
Íà îñíîâàíèè ïîëó÷åííûõ ðåçóëüòàòîâ ñäåëàíî çàêëþ÷åíèå, ÷òî êî-
îðäèíàöèÿ ðåãóëÿöèè ñèíòåçà ôëàãåëë è èíâàçèîííûõ ôàêòîðîâ ïîñðåä-
ñòâîì QS- è (èëè) 2-CR-ñèñòåìû èìååò âàæíîå çíà÷åíèå â óñòàíîâëåíèè
ýôôåêòèâíîãî ñèìáèîçà.
Âòîðîé èíòåðåñíûé ïðèìåð êàñàåòñÿ 2-CR-ñèñòåìû VirA/VirG-áåë-
êîâ, ñîäåðæàùèõñÿ â êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèÿõ è ðàñòèòåëüíûõ ïàòîãåíàõ.
Ó Agrobacterium tumefaciens îíà âîâëåêàåòñÿ â êîíòðîëü ýêñïðåññèè ãåíîâ
âèðóëåíòíîñòè, íåîáõîäèìûõ äëÿ ïåðåíîñà òÄÍÊ ê ðàñòåíèÿì [84] â îò-
âåò íà ïðîäóöèðîâàíèå ôåíîëüíûõ ñîåäèíåíèé, âûñâîáîæäàåìûõ ðàñòå-
íèÿìè ïðè ïîâðåæäåíèè èõ ìèêðîîðãàíèçìàìè.
6
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
Ðåàêöèÿ íà ïîâðåæäåíèå — îäíà èç ñàìûõ ðàñïðîñòðàíåííûõ çà-
ùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé. Çîíà ïîâðåæäåíèÿ ÿâëÿåòñÿ ìåñòîì àêòèâíûõ
ïðîöåññîâ áèîñèíòåçà. Óñòîé÷èâîñòü ðàñòèòåëüíûõ òêàíåé ê ïîðàæåíèþ
òåìè èëè èíûìè ìèêðîîðãàíèçìàìè ÷àñòî êîððåëèðóåò ñ âûñîêèì ñî-
äåðæàíèåì â èõ òêàíÿõ ôåíîëüíûõ ñîåäèíåíèé â ìåñòàõ, ïðèëåãàþùèõ ê
ïîâðåæäåííîé ïîâåðõíîñòè. Îäíîé èç âàæíåéøèõ ôóíêöèé ôåíîëüíûõ
ñîåäèíåíèé ÿâëÿåòñÿ ó÷àñòèå â îêèñëèòåëüíî-âîññòàíîâèòåëüíûõ ïðî-
öåññàõ ñ ïðèâëå÷åíèåì ôåðìåíòîâ îêñèäàç, îïðåäåëÿþùèõ ñïîñîáíîñòü
òêàíåé ñîõðàíÿòüñÿ è ôóíêöèîíèðîâàòü â óñëîâèÿõ èçìåí÷èâîé âíåøíåé
ñðåäû. Ôåíîëüíûå ñîåäèíåíèÿ ðåãóëèðóþò ïðîöåññ îáðàçîâàíèÿ êëó-
áåíüêîâ, âûçûâàþò õåìîòàêñèñ è ýêñïðåññèþ ãåíîâ íîäóëÿöèè ó ðèçîáèé
íà ñòàäèè ïðåèíôåêöèè. Ñ÷èòàåòñÿ, ÷òî ôåíîëüíûå ñîåäèíåíèÿ âûñòó-
ïàþò â ðîëè ñèãíàëüíûõ âåùåñòâ â ìîìåíò âçàèìîäåéñòâèÿ ìèêðî- è
ìàêðîñèìáèîíòîâ. Ïðè èçó÷åíèè ñèãíàëüíûõ âåùåñòâ èëè èíäóêòîðîâ
nod-ãåíîâ, âûäåëÿåìûõ êîðíÿìè ðàñòåíèÿ-õîçÿèíà, óñòàíîâëåíà èõ ôëà-
âîíîèäíàÿ ïðèðîäà [45]. Îêèñëåíèå ôëàâîíîèäîâ in planta êàòàëèçèðóåò-
ñÿ â îñíîâíîì ïîëèôåíîëîêñèäàçàìè (êàòåõîëîêñèäàçàìè, ëàêêàçàìè) è
ïåðîêñèäàçàìè. Àêòèâíîñòü äàííûõ ôåðìåíòîâ èíäóöèðóåòñÿ êàê â òå÷å-
íèå âåãåòàöèè ðàñòåíèé, òàê è ïîä äåéñòâèåì ñòðåññîâ, â ÷àñòíîñòè èí-
ôèöèðîâàíèÿ ìèêðîîðãàíèçìàìè â ìîìåíò òàê íàçûâàåìûõ ïàòîãåííûõ
àòàê. Ðåçóëüòàòû èññëåäîâàíèÿ óðîâíÿ àêòèâíîñòè îêèñëèòåëüíî-âîññòà-
íîâèòåëüíûõ ôåðìåíòîâ ðàñòåíèé ñîè, èíîêóëèðîâàííûõ Tn5-ìóòàíòàìè
êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé Bradyrhizobium japonicum, ïîçâîëÿþò ïîëàãàòü íà-
ëè÷èå çàâèñèìîñòè ïåðîêñèäàçíîé àêòèâíîñòè êîðíåé è êëóáåíüêîâ îò
àçîòôèêñèðóþùåé àêòèâíîñòè ìèêðîñèìáèîíòà, òîãäà êàê ïîëèôåíîë-
îêñèäàçíàÿ àêòèâíîñòü êîðíåâûõ êëóáåíüêîâ ñâÿçàíà ñ âèðóëåíòíîñòüþ
ðèçîáèé [9]. Ñîñòàâ ôåíîëüíûõ ñîåäèíåíèé è èõ êîëè÷åñòâî â ðàñòåíèè
îò ìîìåíòà èíôèöèðîâàíèÿ áîáîâûõ, îáðàçîâàíèÿ êëóáåíüêîâ è äî èõ
ñòàðåíèÿ ñóùåñòâåííî èçìåíÿþòñÿ [16].
Î÷åíü ïîõîæåå âçàèìîäåéñòâèå âûÿâëåíî â ñèìáèîòè÷åñêîé ñèñòå-
ìå ðàñòåíèé ëÿäâåíöà Lotus—Mesorhizobium loti R7A [49], ñâÿçàííîå ñ
virB-îïåðîíîì, êîäèðóþùèì IV òèï ñåêðåòîðíîé ñèñòåìû (Ò4SS). Ñèã-
íàëû, óëàâëèâàåìûå áåëêàìè VirA/VirG y M. loti, íåèçâåñòíû, îäíàêî â
îïûòàõ ñ ìóòàíòàìè ðèçîáèé ïîêàçàíî, ÷òî ýòî ìîãóò áûòü âåùåñòâà ðàñ-
òèòåëüíîãî ïðîèñõîæäåíèÿ. Ìóòàíòû M. loti ïo virA è virG ãåíàì èìåþò
ñèìáèîòè÷åñêèå ôåíîòèïû, èäåíòè÷íûå ñ ìóòàíòàìè ïî vir ãåíó: ó íèõ
íàáëþäàëñÿ íèçêèé óðîâåíü àçîòôèêñèðóþùåé àêòèâíîñòè îáðàçîâàííûõ
êëóáåíüêîâ èëè æå óìåíüøàëîñü èõ êîëè÷åñòâî. Ïîñëåäíåå ïîäòâåðæäà-
åò âàæíóþ ðîëü VirA/VirG-áåëêîâ â ñèìáèîçå â ñâÿçè ñ èõ ó÷àñòèåì â ðå-
ãóëÿöèè ýêñïðåññèè Ò4SS-ñèñòåìû, ÷òî îòðàæàåòñÿ íà ðåçóëüòàòå âçàè-
ìîäåéñòâèÿ ðèçîáèé ñ ðàñòåíèåì-õîçÿèíîì.
Êîíòðîëü çàùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé. Îáìåí ñèãíàëàìè ìåæäó áî-
áîâûìè ðàñòåíèÿìè è ðèçîáèÿìè îñóùåñòâëÿåòñÿ ïî êðàéíåé ìåðå òðå-
ìÿ, à èíîãäà è äîïîëíèòåëüíûìè ñåðèÿìè ñèãíàëîâ [24, 66]. Â îòâåò íà
äåéñòâèå ìèêðîáíûõ àãåíòîâ ðàñòåíèÿ ìîãóò óñèëèâàòü êîìïëåêñ çàùèò-
íûõ ðåàêöèé ïîñðåäñòâîì ñèãíàëüíûõ ìîëåêóë, òàêèõ êàê ñàëèöèëîâàÿ
êèñëîòà, ðåàêòèâíûå ôîðìû êèñëîðîäà (ROS), îêñèä àçîòà(II), æàñìîíî-
âàÿ êèñëîòà, ýòèëåí [6, 17, 34, 35, 45]. Äàííûå ìîëåêóëû âûÿâëåíû ó áî-
áîâûõ â îòâåò íà èíîêóëÿöèþ ðèçîáèÿìè [38]. Äëÿ ñòàáèëüíîãî èíôè-
öèðîâàíèÿ ðàñòåíèé ðèçîáèè è ïàòîãåíû äîëæíû áûòü ñïîñîáíûìè
êîíòðîëèðîâàòü èëè ïðåîäîëåâàòü çàùèòíûå ìåõàíèçìû ðàñòåíèÿ-õîçÿ-
èíà. Ïîïûòêè âûÿâèòü êîìïîíåíòû ïîòåíöèàëüíîé ñèñòåìû îãðàíè÷å-
7
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
íèÿ ðîñòà è äåëåíèÿ áàêòåðèé â èíôåêöèîííîé íèòè ïîäòâåðæäàþò
ïðåäïîëîæåíèå î ðÿäå îñîáåííîñòåé ðèçîáèé, ïîçâîëÿþùèõ èì ïðîíè-
êàòü â ðàñòèòåëüíûå êëåòêè, íå âûçûâàÿ ñèëüíûõ çàùèòíûõ ðåàêöèé.
Íåêîòîðûå áàêòåðèàëüíûå êîìïîíåíòû, êîíòðîëèðóþùèå ôóíêöèè çà-
ùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé, èäåíòèôèöèðîâàíû [47]. Òàê, ðèçîáèàëüíûå
Nod-ôàêòîðû ñïîñîáíû óãíåòàòü íàêîïëåíèå ñàëèöèëîâîé êèñëîòû, à
òàêæå îáðàçîâàíèå ROS â ìîìåíò óçíàâàíèÿ ðàñòåíèåì ìèêðîîðãàíèçìà
[25, 59, 74]. Îòäåëüíûå øòàììû Pseudomonas syringae îáðàçóþò ôèòîòîê-
ñè÷åñêèé êîðîíàòèí, êîòîðûé òàêæå ïîäàâëÿåò çàùèòíûå ðåàêöèè ðàñ-
òåíèé, ñâÿçàííûå ñ ñèíòåçîì ñàëèöèëîâîé êèñëîòû [19]. Êðîìå îïèñàí-
íîé ñïåöèôè÷åñêîé ñòðàòåãèè ðèçîáèè è ðàñòèòåëüíûå ïàòîãåíû
èñïîëüçóþò è äðóãèå ïîäîáíûå ôàêòîðû äëÿ ïðåîäîëåíèÿ èëè àêòèâíî-
ãî óãíåòåíèÿ çàùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé, òàêèå êàê ñèíòåç ïîâåðõíîñò-
íûõ ïîëèñàõàðèäîâ, àíòèîêñèäàíòíóþ ñèñòåìó, èíãèáèðîâàíèå ñèíòåçà
ýòèëåíà, ñïåöèôè÷åñêèå âèðóëåíòíûå ôàêòîðû.
Ïîâåðõíîñòíûå ïîëèñàõàðèäû. Ýòè âåùåñòâà, ñèíòåçèðóåìûå ðèçî-
áèÿìè (EPS), âàæíû äëÿ ìíîãèõ ïðîöåññîâ, ñâÿçàííûõ ñ àäàïòàöèåé áàê-
òåðèé, âêëþ÷àÿ çàùèòó êëåòîê ìèêðîîðãàíèçìîâ, ïðèêðåïëåíèå èõ ê
ïîâåðõíîñòè êîðíÿ è ïîãëîùåíèå ïèòàòåëüíûõ âåùåñòâ. Ñâîéñòâà è ëî-
êàëèçàöèÿ EPS, ôîðìèðóþùèõ íàðóæíûå ñëîè êëåòî÷íîé ïîâåðõíîñòè
ðèçîáèé, îáåñïå÷èâàþò çàùèòó êëåòîê îò âîçäåéñòâèÿ ñðåäû, ïîãëîùå-
íèå èìè ïèòàòåëüíûõ âåùåñòâ, à òàêæå àíòèãåííûå ñâîéñòâà áàêòåðèé.
Áîëåå òîãî, ñòðóêòóðíîå ðàçíîîáðàçèå EPS ñïîñîáñòâóåò èõ ôóíêöèîíè-
ðîâàíèþ êàê ñèãíàëüíûõ ìîëåêóë â êëåòî÷íûõ âçàèìîäåéñòâèÿõ. Îíè èã-
ðàþò âàæíóþ ðîëü â ñòàíîâëåíèè ñèìáèîçà ðèçîáèé è áîáîâûõ, îñîáåí-
íî íà ñòàäèè èíâàçèè è îáðàçîâàíèÿ êëóáåíüêîâ [7, 14].
Óñòàíîâëåíî, ÷òî ðèçîáèàëüíûå ìóòàíòû, äåôåêòíûå ïî ñèíòåçó
EPS, ëèïîïîëèñàõàðèäàì (LPS) èëè öèêëè÷åñêîìó -ãëþêàíó, íåñïîñîá-
íû óñïåøíî èíôèöèðîâàòü ðàñòåíèå-õîçÿèíà è (èëè) îáðàçîâûâàòü àçîò-
ôèêñèðóþùèå êëóáåíüêè. Èçîëèðîâàííûå íèçêîìîëåêóëÿðíûå EPS1,
LPS èëè ëèïèä À èç S. meliloti, à òàêæå öèêëè÷åñêèé -ãëþêàí èç B. ja-
ponicum ñïîñîáíû ïîäàâëÿòü òèïè÷íûå ýëèñèòîðèíäóöèðîâàííûå çàùèò-
íûå ðåàêöèè â ðàñòåíèè-õîçÿèíå [40, 73]. Ïðè ýòîì âñå èëè íåêîòîðûå
èç EPS çàùèùàþò áàêòåðèè îò ðàííèõ îòâåòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé. Òàê,
ìóòàíòû ðèçîáèé ñîè, äåôåêòíûå ïî öèêëè÷åñêèì ãëþêàíàì, îêàçàëèñü
áîëåå ÷óâñòâèòåëüíûìè ê îêèñëèòåëüíîìó «âçðûâó» è ôèòîàëåêñèíàì
[64], òîãäà êàê EPS èç Azorhizobium caulinodance ïðåïÿòñòâîâàë äåéñòâèþ
òîêñè÷åñêîãî ïåðîêñèäà âîäîðîäà (Í2Î2) íà ðàííèõ ñòàäèÿõ èíâàçèè
[33]. Ôèòîïàòîãåííûå áàêòåðèè, äåôåêòíûå ïî EPS, â îñíîâíîì èçìåíÿ-
þòñÿ ïî âèðóëåíòíîñòè. Õîòÿ äëÿ ïàòîãåííûõ áàêòåðèé ýòîò àñïåêò ìå-
íåå èçó÷åí, ÷åì äëÿ ðèçîáèé, â íåêîòîðûõ ðàáîòàõ ïîêàçàíî, ÷òî ïîâû-
øåííîå êîëè÷åñòâî EPS êîððåëèðóåò ñ óñòîé÷èâîñòüþ ïàòîãåíîâ ê
ñòðåññàì è òîêñè÷íîñòüþ èõ ìîëåêóë. Ýòî ìîæåò ñâèäåòåëüñòâîâàòü î
òîì, ÷òî ïîâåðõíîñòíûå ïîëèñàõàðèäû ïàòîãåíîâ ñïîñîáíû çàùèùàòü
òàêèå ìèêðîîðãàíèçìû îò îòâåòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé [50, 87].
Àíòèîêñèäàíòíûå ñèñòåìû. Âçàèìîäåéñòâèå ðàñòåíèé ñ ìèêðîîðãà-
íèçìàìè ñîïðîâîæäàåòñÿ ãåíåðàöèåé àêòèâíûõ ôîðì êèñëîðîäà, îáðà-
çóþùèõñÿ â õîäå çàùèòíûõ ðåàêöèé ðàñòåíèé-õîçÿåâ ïðè äåéñòâèè
áèîòè÷åñêèõ è àáèîòè÷åñêèõ ôàêòîðîâ, à òàêæå èíôèöèðîâàíèÿ ìèêðîîð-
ãàíèçìàìè [72]. Ìåõàíèçìû ëèêâèäàöèè àêòèâíûõ ôîðì êèñëîðîäà
ÿâëÿþòñÿ îáùèìè äëÿ ïàòîãåííûõ è êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé. Ôåðìåí-
8
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
òû êàòàëàçà è ñóïåðîêñèääèñìóòàçà (ÑÎÄ) êîäèðóþòñÿ â ãåíîìàõ âçà-
èìîäåéñòâóþùèõ ñ ðàñòåíèÿìè ìèêðîîðãàíèçìîâ [60, 78]. ÑÎÄ è êàòà-
ëàçà — ôåðìåíòû, îòâåòñòâåííûå çà èíàêòèâàöèþ ñîîòâåòñòâåííî Î2
·- è
Í2Î2 — ÿâëÿþòñÿ äëÿ íåêîòîðûõ ôèòîïàòîãåíîâ ôàêòîðàìè âèðóëåíòíî-
ñòè [71, 85]. Ñ÷èòàåòñÿ, ÷òî ïåðîêñèäàçû, ñâÿçàííûå ñ êëåòî÷íîé ñòåí-
êîé ðàñòåíèÿ-õîçÿèíà, ïðèíèìàþò ó÷àñòèå íå òîëüêî â íîðìàëüíîì ðîñ-
òå è ôîðìèðîâàíèè êëåòî÷íîé ñòåíêè, íî òàêæå â çàùèòå ðàñòåíèé îò
ïàòîãåíà [26]. Àíòèîêñèäàíòíûå çàùèòíûå ñèñòåìû ðàñòåíèé âàæíû äëÿ
óñòàíîâëåíèÿ è ïîääåðæàíèÿ ñèìáèîçà [2, 3, 21, 80].
Âàñèëþê è ñîàâò. [1], èçó÷àÿ óðîâåíü àêòèâíîñòè àíòèîêñèäàíòíûõ
ôåðìåíòîâ â ðàçíûõ ïî ýôôåêòèâíîñòè ñèìáèîòè÷åñêèõ ñèñòåìàõ, îáðà-
çîâàííûõ ñ ó÷àñòèåì ðàñòåíèé ñîè è Tn5-ìóòàíòîâ Bradyrhizobium japoni-
cum 646, ïîêàçàëè, ÷òî ïåðîêñèäàçíàÿ è êàòàëàçíàÿ àêòèâíîñòè êîðíåâûõ
êëóáåíüêîâ ñîè çàâèñÿò îò àçîòôèêñèðóþùåé àêòèâíîñòè øòàììà-èíî-
êóëÿíòà. Íà èçìåíåíèå àêòèâíîñòè ýòèõ ôåðìåíòîâ â êëóáåíüêàõ, îáðà-
çîâàííûõ ðèçîáèÿìè ãîðîõà è ñîè, ìîãóò âëèÿòü ðàçëè÷íûå ôàêòîðû, â
òîì ÷èñëå ãëèêîïîëèìåðû íåðèçîáèàëüíîãî ïðîèñõîæäåíèÿ.  ÷àñòíîñ-
òè, ïîëèñàõàðèä ÌÎÄ-19, ñèíòåçèðîâàííûé ïî òèïó áàêòåðèàëüíûõ ãëþ-
êàíîâ, ïðè åãî ýêçîãåííîì äåéñòâèè íà ñåìåíà ãîðîõà è ñîè âûçûâàë ïî-
âûøåíèå óðîâíÿ àêòèâíîñòè óêàçàííûõ âûøå ôåðìåíòîâ â êîðíÿõ è
êëóáåíüêàõ [10].  ýòîì ñëó÷àå, î÷åâèäíî, âàæíûì ÿâëÿåòñÿ ñîñòîÿíèå
ãîìåîñòàòè÷åñêîãî ðàâíîâåñèÿ ìåæäó ýêñïðåññèåé ãåíîâ ñèìáèîçà è ãå-
íîâ çàùèòû ìàêðîñèìáèîíòà. Òàêîå ðàâíîâåñèå íàðóøàåòñÿ ïðè äåéñò-
âèè íåáëàãîïðèÿòíûõ ôàêòîðîâ — óñèëèâàåòñÿ ôóíêöèîíèðîâàíèå çàùèò-
íûõ ñèñòåì ðàñòåíèÿ-õîçÿèíà [29]. Ó ìóòàíòíûõ áàêòåðèé Sinorhizobium
meliloti, äåôåêòíûõ ïî àíòèîêñèäàíòíûì ôåðìåíòàì, íàðóøåíû íîäóëÿ-
öèÿ (êëóáåíüêîîáðàçîâàíèå) è àçîòôèêñàöèÿ [46]. Êðîìå òîãî, íåñïîñîá-
íîñòü ñèíòåçèðîâàòü àíòèîêñèäàíò ãëóòàòèîí (-ãëóòàìèë-1-öèñòåèíèë-
ãëèöèí) ïðèâîäèò ê ñóùåñòâåííûì ñèìáèîòè÷åñêèì äåôåêòàì ó S. meliloti
è Rhizobium tropici [45, 70].
Èíãèáèòîðû ýòèëåíà. Íåêîòîðûå ðàñòåíèÿ â îòâåò íà èíôèöèðîâà-
íèå êëóáåíüêîâûìè áàêòåðèÿìè è ôèòîïàòîãåíàìè ñíèæàþò ñèíòåç ýòè-
ëåíà [35]. Òàê, Bradyrhizobium elkanii è ðàñòèòåëüíûé ïàòîãåí Burkholderia
andryopogonis ñèíòåçèðóþò ðèçîáèòîêñèí [2-àìèíî-4-(2-àìèíî-3-ãèäðî-
ïðîïîêñè)] — èíãèáèòîð ñèíòåçà ýòèëåíà [55, 63]. Íåêîòîðûå ðèçîáèè
ïðîäóöèðóþò ôåðìåíò 1-àìèíîöèêëîïðîïàí-1-êàðáîêñèëàòäåàìèíàçó,
êîòîðûé íàðóøàåò ñèíòåç ýòèëåíà [32, 55].
Ãåíû âèðóëåíòíîñòè, ñîäåðæàùèåñÿ â ðèçîáèÿõ. Ïåðåíîñ ñèãíàëîâ ó
áàêòåðèé ÷àñòî îïîñðåäîâàí äâóõêîìïîíåíòíûìè ñèñòåìàìè, ñîñòîÿùè-
ìè èç ñåíñîðíîãî è ðåãóëÿòîðíîãî áåëêîâ. Àíàëèç èçâåñòíûõ ðèçîáèàëü-
íûõ ãåíîìîâ ñâèäåòåëüñòâóåò î íàëè÷èè ñîòíè ãåíîâ, ãîìîëîãè÷íûõ ôàê-
òîðàì âèðóëåíòíîñòè ïàòîãåíîâ [78]. Ôóíêöèîíàëüíàÿ õàðàêòåðèñòèêà
íåêîòîðûõ èç íèõ, â ÷àñòíîñòè êîäèðóþùèõ òèï III è òèï IV ñèñòåìû ñå-
êðåöèè (ñîîòâåòñòâåííî Ò3SS- è T4SS-ñèñòåìû òðàíñïîðòà áåëêîâ), ñâè-
äåòåëüñòâóåò îá èõ ñõîäíîé ðîëè â ìóòóàëèñòè÷åñêèõ è ïàòîãåííûõ âçà-
èìîîòíîøåíèÿõ.
Ò3SS-ñåêðåòîðíàÿ ñèñòåìà äîñòàâëÿåò áåëêè (íàçâàííûå ýôôåêòîðà-
ìè) â ýóêàðèîòè÷åñêèå êëåòêè. Åå òàêæå ìîæíî íàçâàòü êîíòàêòçàâèñè-
ìîé, ïîñêîëüêó äëÿ àêòèâàöèè áåëêîâîãî òðàíñïîðòà íåîáõîäèì êîíòàêò
ñ ýóêàðèîòè÷åñêîé êëåòêîé.
9
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
Ýêñïîðòèðóåìûé ñóáñòðàò, íàïðèìåð òîêñèí, ìîæåò ïîïàäàòü â
êëåòêó-ìèøåíü ïîñðåäñòâîì âíåêëåòî÷íûõ îáðàçîâàíèé, âíåäðÿþùèõñÿ
â íåå, èëè ïðè òåñíîì êîíòàêòå ìåìáðàíû ðåöèïèåíòà ñ äîíîðíîé êëåò-
êîé ïóòåì èõ ñîêðàùåíèÿ.  âîñïðèèì÷èâîì õîçÿèíå ýôôåêòîðû ïàòî-
ãåíà ïîäàâëÿþò çàùèòó ðàñòåíèÿ è èçìåíÿþò ôèçèîëîãèþ ïîñëåäíåãî
äëÿ ïîääåðæàíèÿ ðîñòà ïàòîãåíà, â òî âðåìÿ êàê ó óñòîé÷èâûõ ðàñòåíèé
ñ àâèðóëåíòíîé àêòèâíîñòüþ âêëþ÷àåòñÿ ðàñòèòåëüíàÿ èììóííàÿ ñèñòå-
ìà. Íåêîòîðûå ýôôåêòîðû îáëàäàþò ôåðìåíòàòèâíîé àêòèâíîñòüþ è
ñïîñîáíîñòüþ ê âçàèìîäåéñòâèþ íà óðîâíå ðåãóëÿöèè ðàñòèòåëüíûõ
ïðîòåàç è ôîñôàòàç õîçÿèíà [65].
Ãåíû Ò3SS-ñèñòåìû èäåíòèôèöèðîâàíû ó íåêîòîðûõ âèäîâ êëó-
áåíüêîâûõ áàêòåðèé. Îáû÷íî îíè ñâÿçàíû ñ ñèìáèîòè÷åñêèìè ãåíàìè è
ëîêàëèçîâàíû íà áîëüøèõ ïëàçìèäàõ èëè â õðîìîñîìàõ [20, 56, 57]. Îíè
íå èäåíòèôèöèðîâàíû ó äâóõ âèäîâ: S. meliloti, R. leguminosarum bv. viciae
è íåêîòîðûõ øòàììîâ M. loti. Êàê è ó ðàñòèòåëüíûõ ïàòîãåíîâ, ýêñïðåñ-
ñèÿ Ò3SS-ãåíîâ ó ðèçîáèé èíäóöèðóåòñÿ ðàñòèòåëüíûìè ñèãíàëàìè, ïî-
äîáíûìè êîíòðîëèðóþùèì ýêñïðåññèþ nod-ãåíîâ. Ðèçîáèàëüíûå áåëêè,
èçâåñòíûå êàê Nops (íîäóëÿöèîííûå âíåøíèå áåëêè), ìîãóò áûòü ñïå-
öèôè÷íûìè è äëÿ ðèçîáèé, è äëÿ áàêòåðèàëüíûõ ïàòîãåíîâ [57, 75]. Íå-
êîòîðûå èç ýòèõ áåëêîâ åñòü ó âñåõ ðèçîáèé, â òî âðåìÿ êàê äðóãèå ìî-
ãóò áûòü ñïåöèôè÷íûìè äëÿ îòäåëüíûõ âèäîâ èëè øòàììîâ. Íå
óñòàíîâëåíî, êàê Nops-áåëêè âëèÿþò íà îáðàçîâàíèå êëóáåíüêîâ. Äâà èç
íèõ — NopL è NopP âîçìîæíî ÿâëÿþòñÿ ýôôåêòîðàìè [21]. Ðèçîáèè,
èìåþùèå ñèñòåìó ñåêðåöèè òèïà III, î÷åâèäíî ïðîäóöèðóþò ñìåñü
Nops-áåëêîâ. Ó íåêîòîðûõ áîáîâûõ ýôôåêòîðíàÿ ñìåñü Nops-áåëêîâ îò-
äåëüíûõ áàêòåðèé ìîæåò óçíàâàòüñÿ ðàñòåíèÿìè êàê àâèðóëåíòíûå ôàê-
òîðû è óñèëèâàòü çàùèòíóþ ðåàêöèþ ðàñòåíèé.
Äàëüíåéøèå èññëåäîâàíèÿ ñëåäóåò íàïðàâèòü íà âûÿñíåíèå ñïåöè-
ôè÷åñêîé ðîëè ðàçëè÷íûõ ýôôåêòîðíûõ áåëêîâ â íîäóëÿöèè, à òàêæå â
ïðîöåññàõ âçàèìîäåéñòâèÿ ðàñòèòåëüíûõ è áàêòåðèàëüíûõ ïðîãðàìì [77].
Ò4SS-ñåêðåòîðíàÿ ñèñòåìà ýâîëþöèîíèðîâàëà â íàïðàâëåíèè èñïîëüçî-
âàíèÿ íóêëåîïðîòåèíîâîãî êîìïëåêñà â êà÷åñòâå ýêñïîðòíîãî ñóáñòðàòà
òàê, ÷òîáû íóêëåèíîâàÿ êèñëîòà ìîãëà ïåðåíîñèòüñÿ â äðóãóþ êëåòêó.
Êîíúþãàòèâíûé ïóòü ïåðåíîñà ÄÍÊ áûë íàçâàí ñèñòåìîé ñåêðåöèè áåë-
êîâ IV òèïà. Íåêîòîðûå ïàòîãåíû èñïîëüçóþò ýòó ñèñòåìó äëÿ ïåðåíîñà
ýôôåêòîðíûõ ìîëåêóë ê ýóêàðèîòè÷åñêèì êëåòêàì. Òðàíñïîðòèðóåìûé
ñóáñòðàò ìîæåò ïîäàâëÿòü çàùèòíûå ðåàêöèè ðàñòåíèÿ, îáëåã÷àòü ðîñò
ìèêðîîðãàíèçìà-ïàòîãåíà è äàæå èíäóöèðîâàòü ñèíòåç ïèòàòåëüíûõ âå-
ùåñòâ äëÿ áàêòåðèàëüíîé êîëîíèçàöèè [21]. Ïðîòîòèïîì òàêîé ñèñòåìû
ïåðåíîñà ìàêðîìîëåêóë â ýóêàðèîòè÷åñêèå êëåòêè ÿâëÿåòñÿ îïåðîí
VirB/D4 èç Agrobacterium tumefaciens, êîòîðûé ïðèíèìàåò ó÷àñòèå â ïåðå-
íîñå îíêîãåííîé òÄÍÊ â ðàñòèòåëüíûå êëåòêè [52]. Ïåðåíîñ òÄÍÊ ìîæ-
íî ðàññìàòðèâàòü êàê òðàíñïîðò íóêëåîïðîòåèíîâ, à çíà÷èò, îí ðîäñòâå-
íåí äðóãèì ìåõàíèçìàì áåëêîâîãî òðàíñïîðòà. Ïðîòèâîïîëîæíûì
ÿâëÿåòñÿ ìíåíèå î òîì, ÷òî ñèñòåìà òðàíñïîðòà ÄÍÊ ïðèìåíÿåòñÿ òîëü-
êî äëÿ ýêñïîðòà ïàòîãåííûõ ìàêðîìîëåêóë [13]. Àíàëèç äàííûõ î ðàçíî-
îáðàçíûõ ñèñòåìàõ òðàíñïîðòà ÄÍÊ, èçâåñòíûõ â ïðèðîäå, ïîêàçàë, ÷òî
â áîëüøèíñòâå ñëó÷àåâ îíè èñïîëüçóþò îäíîíèòåâûå ìîëåêóëû íóêëåè-
íîâûõ êèñëîò, óñòîé÷èâî ñâÿçàííûå ñî ñïåöèôè÷åñêèìè áåëêàìè. Õîòÿ
äàííûõ î ôóíêöèîíèðîâàíèè Ò4SS-ñèñòåì Erwinia carotovora subsp.
atrosepticau è Burkholderia cenocepacia íeäîñòàòî÷íî [23, 37], ïîêàçàíà èõ
âàæíàÿ ðîëü â ïðîöåññàõ âèðóëåíòíîñòè.
10
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
Ñðåäè ðèçîáèé ñõîäíûå ïî ñòðóêòóðå ñèñòåìû IV èäåíòèôèöèðîâà-
íû â ãåíîìàõ S. meliloti, R. etli è M. loti øòàììà RFA [49]. Ñ ïîìîùüþ
ìóòàíòîâ M. loti, èìåþùèõ îäèíàêîâûé ñèìáèîòè÷åñêèé ôåíîòèï, ïîêà-
çàíî, ÷òî òèïû III è IV ñèñòåìû ñåêðåöèè ìîãóò áûòü ôóíêöèîíàëüíî
âçàèìîçàìåíÿåìûìè. Äâà ãåíà msi 059 è msi 061 èäåíòèôèöèðîâàíû êàê
Ò4-ýôôåêòîðû. B S. meliloti è R. etli ãåíû, êîäèðóþùèå ñèñòåìó IV, ëî-
êàëèçîâàíû íà ñîîòâåòñòâóþùèõ ñèìáèîòè÷åñêèõ ïëàçìèäàõ è ïîäîáíû
êîíúþãàöèîííîé ñèñòåìå AvLB êðèïòè÷åñêîé ïëàçìèäû pAtC58 A. tume-
faciens [27].
Òàêèì îáðàçîì, îáîáùèâ ëèòåðàòóðíûå äàííûå, ìîæíî çàêëþ÷èòü,
÷òî ïàòîãåííûì è ìóòóàëèñòè÷åñêèì áàêòåðèÿì äëÿ óñòàíîâëåíèÿ ñîîò-
âåòñòâóþùèõ àññîöèàöèé ñ ðàñòåíèÿìè-õîçÿåâàìè ïðèñóùè ñõîäíûå ýô-
ôåêòèâíûå ñòðàòåãèè. Íàëè÷èå ñâÿçè êëåòêè ñ êëåòêîé â ïðåäåëàõ áàê-
òåðèàëüíîé ïîïóëÿöèè è ñïîñîáíîñòè îòâå÷àòü íà èçìåíåíèå óñëîâèé
îêðóæàþùåé ñðåäû íàáëþäàåòñÿ ó ìèêðîîðãàíèçìîâ â òå÷åíèå èíôåêöè-
îííîãî ïðîöåññà è ÿâëÿåòñÿ âàæíûì óñëîâèåì óñïåøíîãî èíôèöèðîâà-
íèÿ ðàñòåíèé. Íå ìåíåå âàæíî è íàëè÷èå ñïåöèôè÷åñêîé ñâÿçè ìåæäó
áàêòåðèÿìè è ðàñòåíèÿìè ïîñðåäñòâîì õèìè÷åñêèõ ñèãíàëîâ è êîìïëå-
ìåíòàðíûõ áåëêîâ, ÷òîáû ïîäàâèòü çàùèòíûå ðåàêöèè ðàñòåíèé. Ïîëó-
÷åííàÿ èíôîðìàöèÿ ïîçâîëèò â áóäóùåì ðàçðàáîòàòü ïîäõîäû äëÿ ñî-
çäàíèÿ ðàñòåíèé, óñòîé÷èâûõ ê ðàñòèòåëüíûì ïàòîãåíàì è øòàììû
êëóáåíüêîâûõ áàêòåðèé ñ óëó÷øåííûìè ñèìáèîòè÷åñêèìè ñâîéñòâàìè.
1. Âàñèëþê Â.Ì., Êðóãîâà Î.Ä., Ìàíäðîâñüêà Í.Ì., Êîöü Ñ.ß. Àêòèâí³ñòü ïåðîêñèäàçè ³ êà-
òàëàçè ó ñî¿, ³íîêóëüîâàíî¿ òðàíñïîçàíòàìè Bradyrhizobium japonicum // Ôèçèîëîãèÿ è
áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. — 2007. — 39, ¹ 4. — Ñ. 334—342.
2. Âàñèëüåâà Ã.Ã., Ãëÿíüêî À.Ê., Ìèðîíîâà Í.Â. Ñîäåðæàíèå ïåðîêñèäà âîäîðîäà è àêòèâ-
íîñòü êàòàëàçû ïðè èíîêóëÿöèè êëóáåíüêîâûìè áàêòåðèÿìè ïðîðîñòêîâ ãîðîõà ñ ðàç-
íîé ñïîñîáíîñòüþ ê íîäóëÿöèè // Ïðèêë. áèîõèìèÿ è ìèêðîáèîëîãèÿ. — 2005. — 41,
¹ 6. — Ñ. 621—625.
3. Ãëÿíüêî À.Ê., Âàñèëüåâà Ã.Ã. Îñîáåííîñòè äåéñòâèÿ àêòèâíûõ ôîðì êèñëîðîäà è àçîòà
ïðè áîáîâî-ðèçîáèàëüíîì ñèìáèîçå // ³ñí. Õàðê³â. àãðàð. óí-òó. Ñåð. Á³îëîã³ÿ. —
2007. — 3. — Ñ. 27—41.
4. Äüÿêîâ Þ.Ò. Íà ïóòè ê îáùåé òåîðèè èììóíèòåòà // Æóðí. îáùåé áèîëîãèè. — 2005. —
66, ¹ 6. — Ñ. 431—438.
5. Êîçèðîâñüêà Í.Î. Ìåõàí³çì ïðèðîäíî¿ ³ìóííîñò³ ðîñëèíè // Á³îïîë³ìåðè ³ êë³òèíà. —
2006. — 22, ¹ 2. — Ñ. 91—101.
6. Êîëóïàåâ Þ.Å. Êàëüöèé è ñòðåññîâûå ðåàêöèè ðàñòåíèé // ³ñí. Õàðê³â. íàö. àãðàð. óí-
òó. Ñåð. Á³îëîã³ÿ. — 2007. — 1. — Ñ. 24—41.
7. Êîñåíêî Ë.Â., Ìèõàëêèâ Ë.Ì., Êðóãîâà Å.Ä. è äð. Áèîëîãè÷åñêàÿ àêòèâíîñòü ãëþêàíà
Sinorhizobium meliloti ÑÕÌ1188 // Ìèêðîáèîëîãèÿ. — 2003. — 72, ¹ 5. — Ñ. 633—638.
8. Êîöü Ñ.ß., Ìàë³÷åíêî Ñ.Ì., Êðóãîâà Î.Ä. òà ³í. Ô³ç³îëîãî-á³îõ³ì³÷í³ îñîáëèâîñò³ æèâ-
ëåííÿ ðîñëèí á³îëîã³÷íèì àçîòîì. — Ê.: Ëîãîñ, 2001. — 271 ñ.
9. Êðóãîâà Å.Ä., Êîöü Ñ.ß., Ìàíäðîâñêàÿ Í.Ì., Âàñèëþê Â.Í. Ïåðîêñèäàçíàÿ è ïîëèôåíîë-
îêñèäàçíàÿ àêòèâíîñòè â êëóáåíüêàõ è êîðíÿõ ñîè, èíîêóëèðîâàííîé Tn5-ìóòàíòàìè
Bradyrhizobium japonicum // ³ñí. Õàðê³â. àãðàð. óí-òó. Ñåð. Á³îëîã³ÿ. — 2008. — 1. —
Ñ. 1—14.
10. Êðóãîâà Î.Ä., Ìàíäðîâñüêà Í.Ì., Êèðè÷åíêî Î.Â. Âïëèâ åêçîãåííîãî ëåêòèíó íà àê-
òèâí³ñòü àíòèîêñèäàíòíèõ ôåðìåíò³â, åíäîãåííîãî ëåêòèíó ³ âì³ñò ôëàâîíî¿ä³â ó ïøå-
íèö³ // Óêð. á³îõ³ì. æóðí. — 2006. — 78, ¹ 2. — Ñ. 106—112.
11. Êðóãîâà Î.Ä., Ìàíäðîâñüêà Í.Ì., Êîöü Ñ.ß. Âïëèâ ñèíòåòè÷íîãî ïîë³ñàõàðèäó íà åôåê-
òèâí³ñòü ñèìá³îçó òà àêòèâí³ñòü ïåðîêñèäàçè ³ êàòàëàçè ó ðîñëèí ãîðîõó ³ ñî¿ // Ñ.-ã.
ì³êðîá³îëîã³ÿ. ̳æâ³ä. òåìàò. íàóê. çá. — 2006. — 4. — Ñ. 62—72.
12. Êðóãîâà Î.Ä., Ìàíäðîâñüêà Í.Ì., Îõð³ìåíêî Ñ.Ì. Âïëèâ áàêòåð³àëüíîãî åêçîïîë³ñàõàðè-
äó íà åôåêòèâí³ñòü ñèìá³îòè÷íî¿ àçîòô³êñàö³¿ ðîñëèí ãîðîõó ³ ñî¿ // Ôèçèîëîãèÿ è áèî-
õèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. — 2002. — 34, ¹ 3. — Ñ. 239—244.
13. Êðóç Ô., Ëàíêà Ý. Ôóíêöèè Vir-áåëêîâ Òi-ïëàçìèä: ôîðìèðîâàíèå Ò-êîìïëåêñà è ïå-
ðåíîñ â ðàñòèòåëüíóþ êëåòêó // Rhizobiaceae. Ìîëåêóëÿðíàÿ áèîëîãèÿ áàêòåðèé, âçàè-
11
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
ìîäåéñòâóþùèõ ñ ðàñòåíèÿìè / Ïîä ðåä. Ã. Ñïàéíêà, À. Êîíäîðîøè, Ï. Õóêàñà; Ðóñ.
ïåðåâîä ïîä ðåä. À.È. Òèõîíîâè÷à. — ÑÏá., 2002. — Ñ. 305—324.
14. Êðûëîâà Â.Â., Äóáðîâî Ï.À., Èçìàéëîâ Ñ.Ô. Òðàíñïîðò ìåòàáîëèòîâ ÷åðåç áàêòåðîèäíóþ
ìåìáðàíó â îíòîãåíåçå áîáîâ // Ôèçèîëîãèÿ ðàñòåíèé. — 2007. — 54, ¹ 2. — Ñ. 209—216.
15. Ìèøóñòèí Å.Í., Øèëüíèêîâà Â.Ê. Êëóáåíüêîâûå áàêòåðèè è èíîêóëÿöèîííûé ïðî-
öåññ. — Ì.: Íàóêà, 1968. — 240 ñ.
16. Íîâèêîâà Ò.È., Ñèäîðîâà Ê.Ê. Èññëåäîâàíèå ôåíîëüíîãî ñîñòàâà ñîðòîâ è ìóòàíòíûõ
ëèíèé ãîðîõà, ðàçëè÷àþùèõñÿ ïî ñèìáèîòè÷åñêîé àêòèâíîñòè // Ñèáèð. ýêîë. æóðí. —
2003. — ¹ 1. — Ñ. 101—106.
17. Òàð÷åâñêèé È.À. Ýëèñèòîð-èíäóöèðóåìûå ñèãíàëüíûå ñèñòåìû è èõ âçàèìîäåéñòâèå //
Ôèçèîëîãèÿ ðàñòåíèé. — 2000. — 47, ¹ 2. — Ñ. 321—331.
18. Õàäðè À.Å., Ñïàéíê Ã., Áèññåëèíã Ò., Áðåâèí Í. Ðàçíîîáðàçèå ïðîöåññîâ îáðàçîâàíèÿ
êîðíåâûõ êëóáåíüêîâ è èõ èíôèöèðîâàíèå ðèçîáèÿìè // Rhizobiaceae. Ìîëåêóëÿðíàÿ
áèîëîãèÿ áàêòåðèé, âçàèìîäåéñòâóþùèõ ñ ðàñòåíèÿìè / Ïîä ðåä. Ã. Ñïàéíêà, À. Êîí-
äîðîøè, Ï. Õóêàñà; Ðóñ. ïåðåâîä ïîä ðåä. À.È. Òèõîíîâè÷à. — ÑÏá., 2002. — Ñ. 373—
386.
19. Abramovitch R.B., Martin G.B. Strategies used by bacterial pathogens to uppress plant defen-
ses // Curr. Opin. Plant Biol. — 2004. — 7. — P. 356—364.
20. Bailey J., Mittler R. The role of reactive oxygen species in plant cell // Ibid. — 2006. — 141,
N 2. — P. 311—312.
21. Bartsev A., Deakin W.J., Boukli N.M. et al. NopL an effector protein of Rhizobium sp. NGR
234 thwarts activation of plant defence reactions // Plant Physiol. — 2004. — 134. — P. 871—
879.
22. Bartsev A., Kobayashi H., Broughton W.J. A. Rhizobial signals convert pathogens to symbionts
at the legume interface // Plant Microbiology / Ed. M. Gilling, A. Holmes. — Abingdon:
Garland Sci.; BIOS Sci. Publ., 2004. — P. 19—31.
23. Bell K.S., Sebaihia M., Pritchard L. et al. Genome sequence of the enterobacterial phy-
topathogen Erwinia carotovora subsp. atroseptica and characterization of virulence factors //
Proc. Nat. Acad. Sci. USA. — 2004. — 101. — P. 11105—11110.
24. Broughton W.J., Zhang Teng, Perret X., Staehelis G. Signals exchanged between legumes and
Rhizobium: Agricultural uses and perspectives // Plant Soil. — 2003. — 252, N 1. — P. 129—
137.
25. Bueno P., Soto M.J., Rodriguez-Rosales M.P. et al. Time course of lipoxygenase antioxidant
enzyme activities and H2O2 accumulation during the early stages of Rhizobium — legume sym-
biosis // New Phytol. — 2001. — 152. — P. 91—96.
26. Campa A. Peroxidases in chemistry and biology / Eds. J. Everse, K.E. Everse,
M.B. Grisham. — Boca Raton: CRC Press., 1991. — 2. — P. 25—50.
27. Chen L., Chen Y., Wood D.W., Nester E.W. A new type IV secretion system promotes conju-
gal transfer in Agrobacterium tumefaciens // J. Bacteriol. — 2002. — 184. — P. 4838—4845.
28. Cheng H., Walker G.C. Succinoglycal production by Rhizobium meliloti is regulated through
the ExoS/ChvI two-conponent regulatory system // Ibid. — 1998. — 180. — P. 20—26.
29. Clough S.J., Flavier A.B., Schell M.A., Denny Y.P. Differential expression of virulence genes
and motility in Ralstonia (Pseudomonas) solanacearum during exponential growth // Appl.
Environ. Microbiol. — 1997. — 63. — P. 844—850.
30. Cubo M.T., Economou A., Murphy G. et al. Molecular characterization and regulation of the
rhizosphere expressed genes rhi ABCR that can influence nodulation by Rhizobium legumi-
nosarum biovar viciae // J. Bacteriol. — 1992. — 174. — P. 4026—4035.
31. Daniels R., de Vos D.E., Desair J. et al. The cin quorum sensing locus of Rhizobium etli CNPAF 512
affects growth and symbiotic nitrogen fixation // J. Biol. Chem. — 2002. — 277. — P. 462—468.
32. D’Haeze W., De Rycke R., Mathis R. et al. Reactive oxygen species and ethylene play a posi-
tive role in lateral root base nodulation of a semiaquatic legume // Proc. Nat. Acad. Sci.
USA. — 2003. — 100, N 20. — P. 11789—11794.
33. D’Haeze W., Glushka L., De Rycke R. et al. Structural characterization of extracellular poly-
saccharides of Azorhizobium caulinodans and improtance for nodule initation on Sesbania ros-
trata // Mol. Microbiol. — 2004. — 52. — P. 485—500.
34. Dmitriev A.P. Induction of systemic resistance in plants // Öèòîëîãèÿ è ãåíåòèêà. — 2004. —
38, ¹ 5. — Ñ. 72—81.
35. Dong X. SA, IA, ethylene and disease resistance in plants // Curr. Opin. Plant Biol. — 1998. —
1. — P. 316—323.
36. Dow J.M., Crossman L., Findlay K. et al. Biofilm dispersal in Xanthomas campestris is con-
trolled by cell-cell signaling and is required for full virulence to plants // Proc. Nat. Acad. Sci.
USA. — 2003. — 100. — P. 10995—11000.
12
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
37. Engledow A.S., Meldrano E.G., Mahenthiralingam E. et al. Involvement of plasmid-encoded
type IV secretion system in the plat tissue watersoaking phenotype of Burkholderia cenocepa-
cia // J. Bacteriol. — 2004. — 186. — P. 6015—6024.
38. Ferguson B.J., Mathesius U. Signaling interactions during nodule development // J. Plant
Growth Regul. — 2003. — 22. — P. 47—72.
39. Flavier A.B., Clough S.J., Schell M.A. et al. Identification of 3-hydroxypalmitic acid
methylester as a novel autoregulator controlling virulence in Ralstonia solanacearum // Mol.
Microbiol. — 1997. — 26. — P. 251—259.
40. Fraysse N., Courdec F., Poinsot V. Surface polysaccharide involment in establishing the
Rhizobium-legume symbiosis // Eur. J. Biochem. — 2003. — 270. — P. 1365—1380.
41. Gao M., Chen H., Eberhard A. et al. SinI- and expR-dependent quorum sensing in
Sinorhizobium meliloty // J. Bacteriol. — 2005. — 187. — P. 7931—7944.
42. Geigero J., Martinez-Mosales F., Sohlenkamp C., Lopez-Lara I.M. Role of bacterial phos-
phatidylcholine in symbiotic and pathogenic interactions // Biology of Plant-Microbe
Interactions / Proc. of the 11 Intern. congr. on Mol. Plant Microbe Interact.; St. Petersburg,
July 18—26, 2003. — St. Petersburg, 2004. — Vol. 4. — P. 423—426.
43. Gonzalez J.E., Marketon M.M. Quorum sensing in nitrogen-fixing bacteria // Microbiol. Mol.
Biol. Rev. — 2003. — 67. — P. 574—592.
44. Hammerschmidt R. Myriad molecular resistance signals: conditial endogenous and inorganic //
Physiol. and Mol. Plant Pathol. — 2004. — 64, N 4. — P. 165—167.
45. Harrison J., Jamet A., Muglia C.I. et al. Glutathione plays a fundamental role in growth and
symbiotic capacity of Sinorhizobium meliloty // J. Bacteriol. — 2005. — 187. — P. 168—174.
46. Herouart D., Baudouin E., Frendo P. et al. Reactive oxygen species, nitric oxide and glu-
tathione: a key role in the establishment of the legume-Rhizobium symbiosis // Plant Physiol.
Biochem. — 2002. — 40. — P. 619—624.
47. Hirsch A.M. Hormonal regulation in plant-microbe symbiosis // Biology of Plant-Microbe
Interactions / Proc. of the 11 Intern. congr. on Mol. Plant Microbe Interact.; St. Petersburg,
July 18—26, 2003. — St. Petersburg, 2004. — Vol. 4. — P. 389—390.
48. Hoang H.H., Becker A., Gonzales J.E. The LuxR homolog ExpR in combination with the Sin
quorum sensing system plays a central role in Sinorhizobium meliloti gene expression //
J. Bacteriol. — 2004. — 186. — P. 5460—5472.
49. Hubber A., Vergunst A.C., Sullivan J.T. et al. Symbiotic phenotypes and translocated effector
proteins of the Mesorhizobium loti strain R7A VirB/D4 type 4 secretion system // Mol.
Microbiol. — 2004. — 54. — P. 561—574.
50. Keith L.M.W., Bender C.L. AlgT (22) controls alginate production and tolerance to environ-
mental stress in Pseudomonas syringae // J. Bacteriol. — 1999. — 181. — P. 7176—7184.
51. Koutsoudis M.D., Tsaltas D., Minogue T.D., von Bodman S.B. Quorum-sensing regulation gov-
erns bacterial adhesion biofilm development, and host colonization in Pantoea stewartii sub-
species stewartii // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. — 2006. — 103. — P. 5983—5988.
52. Li L., Jia Y., Hou Q. et al. A global pH sensor: Agrobacterium sensor protein ChvG regulates
acid-inducible genes on its two chromosomes and Ti plasmid // Ibid. — 2002. — 99. —
P. 12369—12374.
53. Loh J., Carison R.W., York W.S., Stacey G. Bradyoxetin a unique chemical signal involved in
symbiotic gene regulation // Ibid. — P. 14446—14451.
54. Loh J., Pierson E.A., Pierson L.S. et al. Quorum sensing in plant-associated bacteria // Curr.
Opin. Plant Biol. — 2002. — 5. — P. 1—6.
55. Ma W., Penrose D.M., Glick B.R. Strategies used by rhizobia to lower plant ethylene levels and
increase nodulation // Can. J. Microbiol. — 2002. — 48. — P. 947—954.
56. Marie C., Deakin W.J., Ojanen-Reuhs T. et al. TtsI a key regulator of rhizobium species
NGR 234 is required for type III dependent protein secretion and synthesis of rhamnose-rich
polysaccharides // Mol. Plant Microbe Interact. — 2004. — 17. — P. 958—966.
57. Marie C., Deakin W.J., Viprey V. et al. Characterisation of Nops nodulation outer proteins
secreted via the type III secretion system of NGR 234 // Ibid. — 2003. — 16. — P. 743—751.
58. Marketon M.M., Glenn S.A., Eberhard A., Gonzalez J.E. Quorum sensing controls exopolysac-
charides production in Sinorhizobium meliloti // J. Bacteriol. — 2003. — 185. — P. 325—331.
59. Martinez-Abarca F., Herrera-Cervera J.A., Bueno P. et al. Involvement of salicylic acid in the
establishment of the Rhizobium meliloti — alfalfa symbiosis // Mol. Plant Microbe Interact. —
1998. — 11. — P. 153—155.
60. Matamoros M.A., Dalton D.A., Ramos J. et al. Biochemistry and molecular biology of antioxi-
dants in the rhizobia-legume symbiosis // Plant Physiol. — 2003. — 133, N 2. — P. 499—509.
61. Mathesius U., Mulders S., Gao M. et al. Extensive and specific responses of eukaryote to bac-
terial quorum sensing signals // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. — 2003. — 100. — P. 1444—1449.
62. Miller M.B., Bassier B.L. Quorum sensing in bacteria // Annu. Rev. Microbiol. — 2001. —
55. — P. 165—195.
13
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
63. Mitchell R.E., Frey E.J., Benn M.K. Rhizobitoxine and 1-threohydroxythreonine production by
the plant pathogen Pseudomonas andropogonis // Phytochemistry. — 1986. — 25. — P. 2711—
2715.
64. Mithofer A., Bahgwat A.A., Keister D.L., Ebel J. Bradyrhizobium japonicum mutants defective in
cyclic -glucanes synthesis show enhanced sensitivity to plant defense responses //
Z. Naturforsch. — 2001. — 56. — P. 581—584.
65. Mudgett M.B. New insights to the function of phytopathogenic bacterial type III effectors in
plants // Annu. Rev. Plant Biol. — 2005. — 56. — P. 509—531.
66. Mulder Z., Hogg B., Bersonlt A., Cullimore J.V. Interaction of signalling pathways in the establish-
ment of the legume-rhizobial symbiosis // Physiol. Plant. — 2005. — 123, N 2. — P. 207—218.
67. Perret X., Staehelin C., Broughton W.J. Molecular basis of symbiotic promiscuity // Microbiol.
Mol. Biol. Rev. — 2000. — 64. — P. 180—201.
68. Pesci E.C., Millbank J.B., Pearson J.P. et al. Quinolone signalling in the cell-to-cell commu-
nication system of Pseudomonas aeruginosa // Proc. Nat. Acad. Sci. USA. — 1999. — 96. —
P. 11229—11234.
69. Quinones B., Dulla G., Lindow S.E. Quorum sensing regulates exopolysaccharide production
motility and virulence in Pseudomonas syringae // Mol. Plant Microbe Interact. — 2005. —
18. — P. 681—693.
70. Ricillo P.M., Muglia C.I., de Bruijn F.J. et al. Glutathione is involved in environmental stress
response in Rhizobium tropici, including acid tolerance // J. Bacteriol. — 2000. — 182. —
P. 1748—1753.
71. Santos R., Franza T., Laporte M.L. Essential role of superoxide dismutase on the pathogeni-
city of Erwinia chrysanthemi strain 3937 // Mol. Plant Microbe Interact. — 2001. — 14. —
P. 738—767.
72. Santos R., Herouart D., Sigaud S. et al. Oxidative burst in alfalfa — Sinorhizobium meliloti sim-
biotic interaction // Ibid. — P. 86—89.
73. Scheidle H., Gross A., Niehaus K. The lipid A substructure of the Sinorhyzobium meliloti
lipopolysaccharides is sufficient to suppress the oxidative burst in host plants // New Phytol. —
2005. — 165. — P. 559—566.
74. Shaw S.L., Long S.R. Nod factor inhibition of reactive oxygen efflux in host legume // Plant
Physiol. — 2003. — 132. — P. 2196—2204.
75. Skorpil P., Saad M.M., Boukli N.M. et al. NopP, a phosphorylated effector of Rhizobium sp.
strain NGR 234 is a major determinant of nodulation of the tropical legumes Flemingia con-
gesta and Tephrosia vogelii // Mol. Microbiol. — 2005. — 57. — P. 1304—1317.
76. Soto M.J., Sanjuan J., Olivares J. Rhizobia and plant pathogenic bacteria common infection
weapons // Microbiology. — 2006. — 152. — P. 3167—3174.
77. Tikhonovich I.A., Lugtenberg B.J.J., Provorov N.A. Molecular plant-microbe interactions: New
bridges between past and future (editorial remarks) // Biology of Plant-Microbe Interactions /
Proc. of the 11 Intern. congr. on Mol. Plant Microbe Interact.; St., Petersburg, July 18—26,
2003. — St. Petersburg, 2004. — Vol. 4. — P. 17—18.
78. Van Sluys M.A., Monteiro-Vitorello C.B., Camargo L.E. et al. Comparative genomic analysis of
plant-associated bacteria // Annu. Rev. Phytopathol. — 2002. — 40. — P. 169—189.
79. Vasse J. de Billy F., Truchet G. Abortion of infection during the Rhizobium meliloti — alfalfa
symbiotic interaction is accompanied by a hypersensitive reaction // Plant J. — 1993. — 4,
N 3. — P. 555—566.
80. Vegetti G., Conti G.G., Pesci P. Changes in phenylalanine-ammonia-liase peroxidase during the
development of local necrotic lesions in pinto de in leaves infected with alfalfa mosaic virus //
Phytopathol. Ztschr. — 1975. — 84, N 2. — P. 153—171.
81. Von Bodman S.B., Bauer W.D., Coplin D.L. Quorum sensing in plant — pathogenic bacteria //
Annu. Rev. Phytopathol. — 2003. — 41. — P. 455—482.
82. Wang L.H., He Y., Gao Y. et al. A bacterial cell-cell communication sinal with cross-kingdom
structural analogues // Mol. Microbiol. — 2004. — 51. — P. 903—912.
83. Wang H., Zhong Z., Cai T. et al. Heterologous everexpression of quorum-sensing regulators to
study cell-density-dependent phenotypes in a symbiotic plant bacterium // Arch. Microbiol. —
2004. — 182. — P. 520—525.
84. Winans S.C. Two-way chemical signaling in Agrobacterium-plant interactions // Microbiol.
Rev. — 1992. — 56. — P. 12—31.
85. Xu X.Q., Pan S. An Agrobacterium catalase is a virulence factor involved in tumorigenesis //
Mol. Microbiol. — 2000. — 35. — P. 407—414.
86. Yao S.Y., Luo L., Har K.J. et al. Sinorhizobium meliloti ExoR and ExoS proteins regulate both
succinoglycan and flagellum production // J. Bacteriol. — 2004. — 186. — P. 6042—6049.
87. Yu J., Penaloza-Vazquez A., Chakrabarty A.M., Bender C.L. Involvement of the exopolysac-
charide alginate in the virulence and epiphytic fitness of Pseudomonas syringae pv. syringae //
Mol. Microbiol. — 1999. — 33. — P. 712—720.
14
Å.Ä. ÊÐÓÃÎÂÀ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
88. Zheng H., Zhong Z., Lai X. et al. LuxR/LuxI-type quorum-sensing in plant bacterium
Mesorhizobium tianshanense controls symbiotic nodulation // J. Bacteriol. — 2006. — 188. —
P. 1943—1949.
Ïîëó÷åíî 21.07.2008
ÑÏÅÖÈÔI×ÍI ÑÒÐÀÒÅÃI¯ ÁÓËÜÁÎ×ÊÎÂÈÕ I ÔIÒÎÏÀÒÎÃÅÍÍÈÕ ÁÀÊÒÅÐIÉ ÏÐÈ
IÍÔIÊÓÂÀÍÍI ÐÎÑËÈÍ
Î.Ä. Êðóãîâà
Iíñòèòóò ô³ç³îëî㳿 ðîñëèí ³ ãåíåòèêè Íàö³îíàëüíî¿ àêàäå쳿 íàóê Óêðà¿íè, Êè¿â
Óçàãàëüíåíî ðåçóëüòàòè äîñë³äæåíü â³ò÷èçíÿíèõ ³ çàêîðäîííèõ àâòîð³â ïðî ðàíí³ ðåàêö³¿
ðîñëèí íà ³íô³êóâàííÿ áóëüáî÷êîâèìè ³ ô³òîïàòîãåííèìè áàêòåð³ÿìè. Ïîêàçàíî, ùî àçîò-
ô³êñóâàëüí³ áàêòåð³àëüí³ ñèìá³îíòè áîáîâèõ ³ ô³òîïàòîãåíí³ áàêòå𳿠äëÿ êîëîí³çàö³¿, âòîðã-
íåííÿ ³ âñòàíîâëåííÿ ñòàá³ëüíîãî ³íô³êóâàííÿ â ðîñëèí³-õàçÿ¿í³ àäàïòîâàí³ äî ïîä³áíèõ
ñòðàòåã³é.
SPECIFIC STRATEGIES OF NODULE AND PHYTOPATHOGENIC BACTERIA AT
INFECTION OF PLANTS
E.D. Krugova
Institute of Plant Physiology and Genetics, National Academy of Sciences of Ukraine
31/17 Vasylkivska St., Kyiv, 03022, Ukraine
The paper summarizes research results of national and foreign authors regarding initial plant
responses on infection with nodule and phytopathogenic bacteria. It is shown that nitrogen fixing
bacterial symbionts of legumes and phytopathogenic bacteria are adopted to the similar strategies
for colonization, intrusion and establishing of stable infection in host plants.
Key words: symbiosis, cell interactions, nodule bacteria, phytopathogenic bacteria.
15
ÑÏÅÖÈÔÈ×ÅÑÊÈÅ ÑÒÐÀÒÅÃÈÈ
Ôèçèîëîãèÿ è áèîõèìèÿ êóëüò. ðàñòåíèé. 2009. Ò. 41. ¹ 1
|
| id | nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-30249 |
| institution | Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine |
| issn | 0522-9310 |
| language | Russian |
| last_indexed | 2025-12-07T16:48:32Z |
| publishDate | 2009 |
| publisher | Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України |
| record_format | dspace |
| spelling | Кругова, Е.Д. 2012-01-26T17:29:00Z 2012-01-26T17:29:00Z 2009 Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений / Е.Д. Кругова // Физиология и биохимия культурных растений. — 2009. — Т. 41, № 1. — С. 3-15. — Бібліогр.: 88 назв. — рос. 0522-9310 https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/30249 579.262:576.385 Обобщены результаты исследований отечественных и зарубежных авторов о ранних реакциях растений на инфицирование клубеньковыми и фитопатогенными бактериями. Показано, что азотфиксирующие бактериальные симбионты бобовых и фитопатогенные бактерии для колонизации, вторжения и установления стабильного инфицирования в растении-хозяине адаптированы к сходным стратегиям. Узагальнено результати досліджень вітчизняних і закордонних авторів про ранні реакції рослин на інфікування бульбочковими і фітопатогенними бактеріями. Показано, шо азотфіксувальні бактеріальні симбіонти бобових і фітопатогенні бактерії для колонізації, вторгнення і встановтення стабільного інфікування в рослині-хазяїні адаптовані до подібних стратегій. The paper summarizes research results of national and foreign authors regarding initial plant responses on infection with nodule and phytopathogenic bacteria. It is shown that nitrogen fixing bacterial symbionts of legumes and phytopathogenic bacteria are adopted to the similar strategies for colonization, intrusion and establishing of stable infection in host plants. ru Iнститут фізіології рослин і генетики НАН України Физиология и биохимия культурных растений Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений Специфічні стратегії бульбочкових і фітопатогенних бактерій при інфікуванні рослин Specific strategies of nodule and phytopathogenic bacteria at infection of plants Article published earlier |
| spellingShingle | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений Кругова, Е.Д. |
| title | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| title_alt | Специфічні стратегії бульбочкових і фітопатогенних бактерій при інфікуванні рослин Specific strategies of nodule and phytopathogenic bacteria at infection of plants |
| title_full | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| title_fullStr | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| title_full_unstemmed | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| title_short | Специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| title_sort | специфические стратегии клубеньковых и фитопатогенных бактерий при инфицировании растений |
| url | https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/30249 |
| work_keys_str_mv | AT krugovaed specifičeskiestrategiiklubenʹkovyhifitopatogennyhbakteriipriinficirovaniirastenii AT krugovaed specifíčnístrategííbulʹbočkovihífítopatogennihbakteríipriínfíkuvanníroslin AT krugovaed specificstrategiesofnoduleandphytopathogenicbacteriaatinfectionofplants |