Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных

Обзор посвящен классификации типов холодоустойчивости беспозвоночных животных. В работе рассмотрены классические стратегии холодоустойчивости и их биохимические механизмы, а также обсуждены результаты ряда работ, требующие новых подходов к классификации холодоустойчивости беспозвон...

Full description

Saved in:

Bibliographic Details
Date:	2011
Main Authors:	Гулевский, А.К., Релина, Л.И.
Format:	Article
Language:	Russian
Published:	Інститут проблем кріобіології і кріомедицини НАН України 2011
Subjects:	Теоретическая и экспериментальная криобиология
Online Access:	https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/44898
Tags:	Add Tag No Tags, Be the first to tag this record!
Journal Title:	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
Cite this:	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных / А.К. Гулевский, Л.И. Релина // Пробл. криобиологии. — 2011. — Т. 21, № 3. — С. 239-250. — Бібліогр.: 77 назв. — рос., англ.

Institution

Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine

_version_	1860087702857187328
author	Гулевский, А.К. Релина, Л.И.
author_facet	Гулевский, А.К. Релина, Л.И.
citation_txt	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных / А.К. Гулевский, Л.И. Релина // Пробл. криобиологии. — 2011. — Т. 21, № 3. — С. 239-250. — Бібліогр.: 77 назв. — рос., англ.
collection	DSpace DC
description	Обзор посвящен классификации типов холодоустойчивости беспозвоночных животных. В работе рассмотрены классические стратегии холодоустойчивости и их биохимические механизмы, а также обсуждены результаты ряда работ, требующие новых подходов к классификации холодоустойчивости беспозвоночных. Огляд присвячено класифікації типів холодостійкості безхребетних тварин. В роботі розглянуто класичні стратегії холодостійкості та їх біохімічні механізми, а також обговорено дані низкі робіт, які вимагають нових підходів до класифікації холодостійкості безхребетних. The review is devoted to the classification of invertebrates’ cold-hardiness types. Classically distinguished strategies of coldhardiness and their biochemical mechanisms are considered in the research, as well as the data of research results requiring new approaches to invertebrates’ cold-hardiness classification are discussed.
first_indexed	2025-12-07T17:20:57Z
format	Article
fulltext	239 * Автор, которому необходимо направлять корреспонденцию: ул. Переяславская, 23, г. Харьков, Украина 61015; тел.: (+38 057) 373-41-35, факс: (+38 057) 373-30-84, электронная почта: lianaisaakovna@rambler.ru * To whom correspondence should be addressed: 23, Pereyaslavskaya str., Kharkov, Ukraine 61015; tel.:+380 57 373 4135, fax: +380 57 373 3084, e-mail: lianaisaakovna@rambler.ru Institute for Problems of Cryobiology and Cryomedicine of the Na- tional Academy of Sciences of Ukraine, Kharkov, Ukraine Институт проблем криобиологии и криомедицины НАН Украины, г. Харьков Большинство наземных беспозвоночных, оби- тающих в высоких широтах, выживают в зимний период при низкой температуре по одной из двух стратегий: устойчивость к замерзанию либо избе- гание замерзания путем переохлаждения в зависи- мости от способности конкретного вида выживать при кристаллизации жидкостей тела [15, 60]. Однако за прошедшее десятилетие появилось много сооб- щений, на основании которых можно считать такую концепцию упрощенной и не отражающей всего многообразия адаптивных механизмов холодоус- тойчивости беспозвоночных. В данном обзоре мы сосредоточили внимание на тех фактах, которые требуют пересмотра и уточнения данной концеп- ции. Холодоустойчивость варьирует не только между видами, но и в пределах одного вида. Так, страте- гия выживания жука Dendroides canadensis более сложная, поскольку этот вид может ее изменять [35]. Личинок, зимующих под мёртвой корой, изучали на протяжении пяти зим (1977–1982 гг.). Зима 1977–1978 и 1978–1979 гг. была очень холод- ной, следующие две зимы – умеренными, а зима 1981–1982 гг. – такой же холодной, как и две первые. Зимой 1977–1978 и 1978–1979 гг. личинки были устойчивы к замерзанию, содержали нуклеа- торы льда и переохлаждались до –8...–12°С. Кро- The most of high latitude inhabiting terraneous in- vertebrates survive in winter under low temperature due to one of two strategies: either freeze-tolerance or freeze-avoidance by supercooling depending on capa- bility of certain species to survive during crystallization of body fluids [15, 60]. However, within the past dec- ade there have appeared many reports, on the base of which this conception might be considered as simpli- fied one and not representing the complete variety of adaptive mechanisms of invertebrates’ cold-hardiness. In this review we concentrated the attention to those facts, requiring a revision and refinement of this con- ception. Cold-hardiness varies not only among the range of the species, but also within one species. For example, survival strategy of the beetle Dendroides canadensis is more complex, because this species can change it [35]. Larvae, overwintering under dead bark were in- vestigated during five winters (1977–1982). In 1977– 1978 and 1978–1979 the winters were very cold, the next two ones were moderate and the winter in 1981– 1982 was as cold as two first ones. In 1977–1978 and 1978–1979 winters the larvae were freeze-tolerant, con- tained ice nucleating agents and supercooled down to –8...–12°C. In addition they contained antifreeze pro- teins (AFPs). On the other hand larvae collected 1981– 1982 winter were sensitive to freezing, supercooled problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 УДК 574.2:592 А.К. ГУЛЕВСКИЙ, Л.И. РЕЛИНА* Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных UDC 574.2:592 A.K. GULEVSKY, L.I. RELINA* Cold-Hardiness Strategies of Invertebrates Обзор посвящен классификации типов холодоустойчивости беспозвоночных животных. В работе рассмотрены классические стратегии холодоустойчивости и их биохимические механизмы, а также обсуждены результаты ряда работ, требующие новых подходов к классификации холодоустойчивости беспозвоночных. Ключевые слова: холодоустойчивость, избегание замерзания, устойчивость к замерзанию, переохлаждение, внутри- и внеклеточная кристаллизация, холодовой шок. Огляд присвячено класифікації типів холодостійкості безхребетних тварин. В роботі розглянуто класичні стратегії холодостійкості та їх біохімічні механізми, а також обговорено дані низкі робіт, які вимагають нових підходів до класифікації холодостійкості безхребетних. Ключові слова: холодостійкість, уникнення замерзання, стійкість до замерзання, переохолодження, внутрішньо- та позаклітинна кристалізація, холодовий шок. The review is devoted to the classification of invertebrates’ cold-hardiness types. Classically distinguished strategies of cold- hardiness and their biochemical mechanisms are considered in the research, as well as the data of research results requiring new approaches to invertebrates’ cold-hardiness classification are discussed. Key words: cold-hardiness, freeze-avoidance, freeze-tolerance, supercooling, intra- and extracellular crystallization, cold shock. 240 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 ме того, они содержали антифризные протеины (АФП). Напротив, личинки, собранные зимой 1981– 1982 гг., были чувствительны к замерзанию, пере- охлаждались до –26°С и проявляли эффект термо- гистерезиса. По-видимому, факторы окружающей среды не только регулируют синтез полиолов, ну- клеаторов и АФП у D. canadensis, но и контроли- руют механизм включения стратегии. Полное развитие личинок происходит в течение двух и более лет. Поскольку объектом исследова- ния служили только взрослые личинки, все экспери- ментальные особи пережили по крайней мере одну зиму. Измерение температуры замерзания гемо- лимфы показало, что “переключение” стратегии происходило на протяжении двух мягких зим, поэ- тому можно предположить, что условия, при кото- рых личинки выжили в первую зиму, определили стратегию будущей зимовки. Устойчивые к замерзанию виды часто претер- певают неоднократные циклы замораживания-от- таивания, что увеличивает риск криоповреждений. При исследовании выживаемости устойчивых к замерзанию суб-антарктического жука Hydrome- dion sparsutum и журчалки Syrphus ribesii при повторных циклах замораживания-оттаивания были получены неожиданные результаты [9, 11]. Предполагали, что каждая особь будет замерзать в каждом из 10 циклов, однако в конце эксперимен- та оказалось, что некоторые личинки не замерзали при температуре на 6–10°С ниже точки переох- лаждения (ТПО), присущей личинкам в первый день эксперимента. Установлено, что чем ниже ”новая” ТПО, тем больше вероятность гибели личинки от замерзания. Очевидно, что после первого замораживания часть особей в популяции снизила свою ТПО, в результате чего вероятность замерзания при последующих экспозициях при низкой температуре уменьшалась. Таким образом, популяция личинок разделилась на две группы: первая всегда замерзала в одном и том же темпе- ратурном диапазоне и оставалась устойчивой к замерзанию, а вторая замерзала и погибала при гораздо более низких температурах, т. е. поменяла свою стратегию выживания на избегание замер- зания путем переохлаждения. Неизвестно, являются ли такие переключения стратегий общим феноменом для так называемых устойчивых к замерзанию организмов, поскольку классификация на устойчивые к замерзанию и из- бегающие замерзания виды основана на лабора- торных данных. Возможно, что некоторые (или мно- гие) животные используют обе стратегии в зависи- мости от условий обитания (рисунок). Традиционно холодоустойчивость характери- зуется такими показателями, как ТПО, низшая ле- тальная температура (НЛТ), время (при постоян- down to –26°C and manifested a thermohysteresis effect. Evidently, environmental factors do not only regulate the synthesis of polyols, nucleating agents and AFPs in D. canadensis, but also control a mechanism of strategy onset. A complete development of larvae takes two or more years. Since only the mature larvae were the research objects, all the experimental specimens sur- vived at least one winter. Measuring of hemolymph freezing temperature showed that strategy was reorientated during two mild winters, therefore the authors suggest that the conditions under which the larvae survived in the first winter established the fu- ture overwintering strategy. Freeze-tolerant species often undergo multiple freeze-thawing cycles increasing in that way the risk of cryodamage. Investigation of survival of the freeze- tolerant sub-Antarctic beetle Hydromedion sparsutum and the syrphid fly Syrphus ribesii after repeated cy- Основные компоненты холодоустойчивости беспозво- ночных [9]. Main components of invertebrates’ cold-hardiness [9]. Устойчивость к замерзанию Freeze-tolerance Избегание замерзания переохлаждением Freeze-avoidance by supercooling Индукция внеклеточной кристаллизации нуклеаторами при –5...–10°С Induction of extracellular crystalli- zation by nucleating agents at –5...–10°С Удаление всех потенциальных нуклеаторов Removing of all the potential nucleating agents Полиолы и сахара Polyols and sugars Защита частично замерзших тканей Protection of partially frozen tissues Повышение способности к переохлаждению Increase of supercooling capacity Антифризные белки Antifreeze proteins Ингибирование вторичной рекристаллизации Снижение НЛТ (как правило, ниже –40°С) Inhibition of secondary re-crystallization Reduction of LLT (as a rule below –40°C) Стабилизация переохлажденного состояния Гибель в результате замерзания в диапазоне –20...–40°С Stabilization of supercooled state Death resulted from freezing within the range of –20...–40°C Низкая смертность Low mortality Высокая смертность High mortality 241 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 ной температуре или температуре за фиксирован- ный промежуток времени), при которых гибнет 50% популяции [6]. В то же время использование ТПО в качестве единственного параметра для описания или сравнения холодоустойчивости насекомых является не вполне адекватным, поскольку гибель и повреждения в результате охлаждения зачастую происходят при отсутствии замерзания жидкостей тела [10]. Способность к переохлаждению может являться результатом не связанных с холодом адап- таций, например устойчивости к обезвоживанию [56]. Кроме того, распределение ТПО имеет бимо- дальный характер, что, возможно, связано с поло- вым диморфизмом – этот факт редко принимается во внимание в большинстве работ. Устойчивость к замерзанию Считается, что для выживания биологического объекта замерзание должно быть ограничено вне- клеточным пространством, поскольку внутрикле- точная кристаллизация является летальной. После кристаллизации смертность продолжает зависеть от температуры и расти по мере ее снижения (все виды имеют НЛТ) и увеличения длительности экс- позиции организма при низких температурах в замёрзшем состоянии [65, 76]. Организмы, устойчивые к замерзанию, можно разделить на две подгруппы: устойчивые к замерза- нию в течение всего года и приобретающие устой- чивость к замерзанию в зависимости от сезона [69]. Устойчивые к замерзанию артроподы обладают тремя основными биохимическими компонентами, которые обеспечивают холодоустойчивость: нук- леаторы льда, полиолы и сахара, АФП. Нуклеаторы льда. Многие устойчивые к за- мерзанию насекомые обладают зимой нуклеато- рами льда, которые ограничивают способность к переохлаждению и обеспечивают защитную вне- клеточную кристаллизацию при высоких субнуле- вых температурах [28, 29, 75]. Другие виды не об- ладают активными нуклеаторами (либо обладают ими в незначительном количестве) и переохлаж- даются до –50...–60°С, но при этом остаются ус- тойчивыми к замерзанию при таких низких тем- пературах. Нуклеаторы льда в гемолимфе обнаружены у жесткокрылых, перепончатокрылых и двукрылых [75]. Кроме того, нуклеирующие агенты (НА) иден- тифицированы у тихоходок Adorybiotus coronifera [70] и моллюсков Melampus bidentatus [33] и Myti- lus edulis [47]. Нуклеаторы беспозвоночных имеют белковую природу [28, 53, 74, 77]. В данной работе мы не бу- дем подробно характеризовать эти соединения, так cles of freeze-thawing revealed the surprising results [9, 11]. It was suggested that each insect would un- dergo freezing in each of 10 cycles, however, at the end of experiment it was found that some larvae avoided freezing under the temperature of 6–10°C below the supercooling point (SCP), which was typi- cal for larvae on the 1st experimental day. It was es- tablished that the lower was “new” SCP, the higher was probability of larva death after freezing. Evidently after the first freezing a part of insects in population reduced their SCP, that resulted in decreasing of freez- ing probability at the following low temperature expo- sures. Thus, population of larvae comprised two groups: the first group always underwent freezing within the same temperature range and remained freeze-toler- ant, and the second one underwent freezing and died under significantly lower temperatures, i. e. changed the survival strategy to freeze-avoidance by supercool- ing. It is unknown whether this reorientation of strate- gies is a common phenomenon for so-called freeze- tolerant organisms, since the classification of freeze- tolerant and freeze-avoiding species is based on labo- ratory data. Some (or many) animals are likely to use both strategies depending on the habitat conditions (Fig- ure). Traditionally cold-hardiness is characterized with such indices as SCP, lowest lethal temperature (LLT), time (at constant temperature or the temperature within fixed time period) within which 50% of population dies [6]. At the same time the application of SCP as the only parameter to describe or compare cold-hardiness of insects is not fairly adequate, as the death and dam- ages due to cooling often occur without freezing of body fluids [10]. Ability to supercool may be the result of adaptations not associated with cold, e. g. dehydra- tion resistance [56]. In addition, the distribution of SCP is of bimodal character that is probably associated with sex dimorphism. This fact is rarely considered by in- vestigators. Freeze-tolerance Freezing is believed to occur in extracellular space to allow the survival of biological object, since intracel- lular crystallization is lethal. After crystallization the mortality still depends on temperature and elevates to- gether with rise of organism exposure duration under low temperatures in a frozen state [65, 76]. Freeze-tolerant organisms can be divided into two subgroups: freeze-tolerant during the whole year and developing freeze-tolerance depending on a season [69]. Freeze-tolerant arthropods have three main bioche- mical components, providing cold-hardiness: ice nucle- ating agents, polyols and sugars, and AFPs. 242 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 как их структура и функции были освещены ранее [4, 22, 25, 42, 77]. Некоторые насекомые обладают нуклеаторами не белковой, а минеральной природы. Например, устойчивые к замерзанию личинки галловой мухи Eurosta solidaginis имеют в мальпигиевых сосудах сферулы из фосфата кальция, которые способны ини- циировать кристаллизацию почти при температуре –10°С, что совпадает с температурой замерзания личинок (–9,5°С) и значительно отличается от тем- пературы замерзания гемолимфы (–18°С) [50]. У устойчивого к замерзанию литорального дву- створчатого моллюска митилиды Geukensia de- missa НА в гемолимфе не обнаружены, однако в жабрах G. demissa выявлена нуклеирующая лед бактерия Pseudomonas fulva [46]. Аналогичная роль приписывается льдонуклеирующим бакте- риям, которые были обнаружены у устойчивых к замерзанию желтой рисовой журчалки Chilo suppressalis [67] и жука H. sparsutum [73]. В настоящее время известен один вид, способ- ный выдерживать внутриклеточную кристаллиза- цию – антарктическая нематода Panagrolaimus davidi, которая выживает при внутриклеточном кристаллообразовании и превращении в лед почти 82% содержащейся в теле воды [72] и всецело зави- сит от инокулятивного замерзания, индуцируемого льдом окружающей среды. Это единственный из- вестный науке многоклеточный организм, для кото- рого внутриклеточная кристаллизация не является летальной. Даже родственные виды нематод не спо- собны выживать в подобных условиях [62]. При этом нельзя исключить, что уникальная способ- ность P. davidi выживать при образовании кристал- лов внутри клеток обусловлена не специфическими механизмами устойчивости к замерзанию, а ис- ключительным потенциалом клеток и тканей дан- ного вида нематод к регенерации после серьезных криоповреждений. На выяснение механизмов ус- тойчивости P. davidi возлагались большие надеж- ды, однако пока нет оснований утверждать, что внутриклеточная кристаллизация может стать об- щебиологическим явлением, которое могло бы най- ти широкое применение в прикладной криобиоло- гии. Возможно, внутриклеточная кристаллизация более распространена в природе, чем принято счи- тать. Так, внутриклеточная кристаллизация не яв- ляется летальной для клеток жирового тела E. so- lidaginis [44]. Криопротекторы. Устойчивые к замерзанию насекомые также синтезируют криопротекторы (полиолы и сахара), функция которых – ограничи- вать криоповреждения у видов, замерзающих при –5...–10°С, но имеющих двойную функцию у видов Ice nucleating agents. The most of freeze-toler- ant insects in winter have ice nucleating agents, limit- ing supercooling capacity and providing protective ex- tracellular crystallization under high subzero tempera- tures [28, 29, 75]. Other species do not have active nucleating agents (or have a little number of them) and supercool down to –50...–60°C, but remain freeze-tol- erant under these temperatures. Ice nucleating agents in hemolymph were observed in coleopterans, hymenopterans and dipterans [75]. In addition nucleating agents were revealed in the tardigra- des Adorybiotus coronifera [70] and molluscs Melam- pus bidentatus [33] and Mytilus edulis [47] . Ice nucleating agents of invertebrates are proteina- ceous [28, 53, 74, 77]. In this research we would not characterize in details these compounds as their struc- ture and functions were presented elsewhere [4, 22, 25, 42, 77]. Some insects have ice nucleating agents of not pro- tein, but mineral nature. For example, Malpighian tubes of freeze-tolerant larvae of the gall fly Eurosta soli- daginis contain calcium phosphate spherules, which are capable to initiate crystallization near –10°C, that is close to larva freezing temperature (–9.5°C) and differ significantly from hemolymph freezing tempera- ture (–18°C) [50]. No ice nucleating agents were found in hemolymph of the freeze-tolerant littoral bivalve mussel Geukensia demissa, however, gills of G. demissa contained ice nucleating bacterium Pseudomonas fulva [46]. The same action is attributed to ice nucleating bacteria, which were revealed in the freeze-tolerant yellow rice syrphid fly Chilo suppressalis [67] and the beetle H. sparsutum [73]. Nowadays it is known one species, which is able to survive intracellular crystallization. It is the Antarctic nematode Panagrolaimus davidi, surviving after in- tracellular crystal formation and transformation of nearly 82% of body water into ice [72] and completely depending on inoculative freezing induced by environ- mental ice. This is the only known metazoan organism in which the intracellular crystallization is not lethal. Even related species of nematodes are not capable to survive under such conditions [62]. Herewith one can not exclude that unique capacity of P. davidi to sur- vive intracellular crystal formation is stipulated not by specific mechanisms of freeze-tolerance, but by ex- traordinary potential of cells and tissues of this nema- todes to regenerate after severe cryodamages. Eluci- dation of the tolerance mechanisms of P. davadi is promising, however, for the moment there are no rea- sons to believe intracellular crystallization as common biological phenomenon which could become widely applied in cryobiology. Intracellular crystallization is likely to be more spread in nature than widely thought. 243 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 с очень низкими ТПО: изначальное повышение способности к переохлаждению для избегания за- мерзания (что может быть достаточным) и после- дующее криозащитное действие, если замерзание всё-таки происходит [13]. Глицерол – самый рас- пространенный криопротектор [76], кроме него у беспозвоночных идентифицированы сорбитол, тре- итол, эритритол, трегалоза, фруктоза и сахароза [13, 76]. Типичные устойчивые к замерзанию виды на- секомых при подготовке к зиме синтезируют нук- леаторы и полиолы. Сезонные исследования жуже- лицы Pterostichus brevicornis, обитающей на Аляс- ке, показали, что содержание глицерола в гемолим- фе зимой увеличивалось более, чем в 22 раза [14]. Антифризные протеины. Ряд устойчивых к замерзанию видов насекомых содержит АФП [27], причем некоторые из них синтезируют также нук- леаторы для ограничения переохлаждения. Анти- фризные протеины абсорбируются на поверхности зародышевых кристаллов льда, что не дает им до- стигать критического размера, достаточного для нуклеации. Кроме того, АФП могут играть важную роль у замерзающих видов осенью до развития устойчивости к замерзанию и весной после ее по- тери, обеспечивая эффективную антифризную за- щиту от ранних и поздних заморозков. Кроме того, АФП рыб являются чрезвычайно эффективными ингибиторами рекристаллизации [40]. Подобная функция АФП насекомых обеспечивала бы пре- имущества устойчивым к замерзанию видам, кото- рые замерзают при повышенных температурах, но вынуждены выживать при –30...–60°С в природных условиях и подвержены риску повреждения в ре- зультате рекристаллизации во время периодов по- тепления до более высоких субнулевых темпера- тур [6]. Белок, ингибирующий рекристаллизацию, также выявлен у нематоды P. davidi [71]. Иссле- дованиям АФП посвящен ряд обзоров [2, 3, 12, 22, 24, 25, 32], поэтому мы не будем приводить в данной работе их подробную характеристику. Избегание замерзания путем переох- лаждения У чувствительных к замерзанию видов переох- лаждение может быть значительным, но если крис- таллы льда уже появились, то они растут так быст- ро, что внутриклеточная вода не успевает диффун- дировать и превращаться во внеклеточный лед с достаточной скоростью для предотвращения ле- тального внутриклеточного замораживания [26]. Способность к переохлаждению зависит от ста- дии онтогенеза. Яйца зачастую более холодоустой- чивы, чем насекомые на других стадиях жизнен- ного цикла. Яйца некоторых чешуекрылых переох- лаждаются до –50°С [5], а яйца некоторых тлей и For example intracellular crystallization is not lethal for fat body cells of E. solidaginis [44]. Cryoprotectants.Freeze-tolerant insects also syn- thesize cryoprotectants (polyols and sugars), which function is to prevent cryodamages in the species freez- ing under –5...–10°C, but in species with very low SCP these have a double function: initial increase of super- cooling capacity to avoid freezing (that could be suffi- cient) and the following cryoprotective action in the case if freezing occurs [13]. Glycerol is the most wide- spread cryoprotectant [76], additionally sorbitol, threitol, erythritol, trehalose, fructose, sucrose are found [13, 76] in invertebrates. Typical freeze-tolerant species of insects synthesize ice nucleating agents and polyols dur- ing preparing to winter. Seasonal studies carried-out in the carabid beetle Pterostichus brevicornis, inhabit- ing in Alaska have shown that glycerol content in hemolymph in winter increased more than 22 times [14]. Antifreeze proteins. Certain freeze-tolerant insect species contain AFPs [27], moreover some of them also synthesize ice nucleating agents to limit supercool- ing. Antifreeze proteins absorb on surface of ice crys- tal nuclei, preventing them to achieve a critical size sufficient for ice nucleation. Moreover, AFPs could play an important role in freezing species in autumn before development of freeze-tolerance and in spring after its disappearance, providing effective anti-freeze protection against early and late frosts. In addition AFPs of fishes are extremely effective inhibitors of recrystal- lization [40]. A similar function of insects’ AFPs would provide advantages to freeze-tolerant species, which freeze under higher temperatures, but need to survive at –30...–60°C in natural environment and are exposed to risk of injury due to recrystallization during periods of warming up to higher sub-zero temperatures [6]. A recrystallization inhibiting protein is also revealed in the nematode P. davidi [71]. AFP studies were reviewed earlier [2, 3, 12, 22, 24, 25, 32] therefore we would not focus our attention on their characteristics in this arti- cle. Freeze-avoidance by supercooling In freeze-sensitive species supercooling may be sig- nificant, but if ice crystals have appeared, they grow so fast that intracellular water is not able to diffuse with adequate rate to freeze outside the cell to prevent lethal intracellular freezing [26]. Ability to supercool depends on ontogenesis stage. Eggs are often more cold-resistant than insects of other stages of life cycle. Eggs of some lepidopterans are supercooled down to –50°C [5], and the ones of some aphides and psyllas are supercooled down to –40°C [37, 65]. Maybe eggs do not contain ice nucleating 244 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 листоблошек – до –40°С [37, 65]. Вероятно, яйца не содержат нуклеаторов и пригодны для переох- лаждения в качестве сосудов. Например, яйца неко- торых тропических насекомых, в частности саран- човых, способны переохлаждаться до –30°С, хотя они никогда не пребывают даже в околонулевых температурах. Сильное переохлаждение, по-види- мому, – это природное свойство яиц насекомых, которое приобрело большое значение для видов, зимующих на стадии яйца [6]. Нуклеаторы льда. Чувствительные к замерза- нию зимующие личинки рогача Ceruchus piceus в холодное время года способны понижать ТПО се- зонным удалением нуклеаторов-липопротеинов из гемолимфы. Основная функция этих липопротеи- нов – транспорт липидов – во время диапаузы не существенна [52]. Криопротекторы. Глицерол был обнаружен у 64 из 96 исследованных на предмет наличия полио- лов и сахаров видов чувствительных к замерзанию артропод [65]. Остальные полиолы включают сор- битол [49, 63], маннитол [64] и этиленгликоль [31]. Представителями сахаров являются глюкоза, тре- галоза и фруктоза [16, 64, 66]. Хроматографический анализ полиолов и сахаров показал, что многие зи- мующие насекомые обладают многокомпонентны- ми криопротекторными системами. Они включают, например глицерол, сорбитол, фруктозу и трегалозу у устойчивых к замерзанию личинок Е. solidaginis [49], глицерол, сорбитол, глюкозу и трегалозу – у личинок заболонника березового Scolytus ratzeburgi [58], глицерол, маннитол и трегалозу – у антарк- тической ногохвостки Cryptopygus antarcticus [65]. Многокомпонентные системы считаются более предпочтительными, поскольку они снижают воз- можные токсические эффекты, связанные с высо- кими концентрациями одного компонента, которые потребовались бы для достижения такого же уров- ня криозащиты [13, 49, 58, 59]. У избегающих за- мерзания насекомых полиолы и сахара могут играть важную роль, отличную от роли АФП [27, 59]. Гли- церол может стабилизировать ферменты при низ- ких температурах, защищая их от денатурации [34], и действовать в качестве антивысушивающего агента (как у ангидробиотических организмов [21]). Антифризные протеины. У некоторых видов АФП способны инактивировать НА, что также мо- жет проявляться как сезонное повышение способ- ности к переохлаждению [26]. При добавлении очи- щенного АФП большого мучного хрущака Т. moli- lor к гемолимфе таракана Periplanela americana agents and are suitable for supercooling as containers. For example, eggs of some tropical insects, particu- larly Acrididae, are able to supercool down to –30°C even though they never meet near-zero temperatures. Evidently, significant supercooling is a natural property of insect eggs which gained a great importance for the species, overwintering at egg stage [6]. Ice nucleating agents. Freeze-sensitive overwin- tering larvae of the stag beetle Ceruchus piceus are able to reduce SCP by seasonal removing of lypoprotein ice nucleators out of hemolymph. A main function of these lypoproteins, i. e. transport of lipids, is not sig- nificant during diapause [52]. Cryoprotectants. Glycerol was revealed in 64 from 96 of freeze-tolerant arthropod species screened for the presence of polyols and sugars [65]. Other polyols were sorbitol [49, 63], mannitol [64] and ethylene gly- col [31]. The sugars were glucose, trehalose and fruc- tose [16, 64, 66]. Chromatographic analysis of polyols and sugars showed that the most overwintering insects had multicomponent cryoprotective systems. These comprise, for example, glycerol, sorbitol, fructose and trehalose in freeze-tolerant larva E. solidaginis [49]; glycerol, sorbitol, glucose and trehalose were found in the birch bark beetle larvae Scolytus ratzeburgi [58]; glycerol, mannitol and trehalose in the Antarctic springtail Cryptopygus antarcticus [65]. Multicom- ponent systems are considered to be more preferable, as they reduce potential toxic effects, associated with high concentration of one component, required to achieve the same level of cryoprotection [13, 49, 58, 59]. In freeze-avoiding insects polyols and sugars can play an important role that differs from the one of AFPs [27, 59]. Glycerol can stabilize enzymes under low tem- peratures, protecting them from denaturation [34] and act as anti-dessication agent (as in anhydrobiotic or- ganisms [21]). Antifreeze proteins. In some species AFPs are able to inactivate ice nucleating agents that could be also manifested as a seasonal increase of supercooling ability [26]. Addition of purified AFP of the yellow mealworm T. molilor into hemolymph of the cockroach Peripla- nela americana reduce SCP of hemolymph by 2°C (from –14 down to –16°C), but this effect disappeared after thermal exposition of the sample [27]. Antifreeze proteins have advantages if compared with low-molecular antifreezes such as polyols and sug- ars [27]. AFPs act non-colligatively and do not cause significant increase of osmotic pressure, unlike high concentration of polyols does. Moreover, such cryopro- tectants as glycerol and trehalose take part in impor- 245 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 понижалась ТПО гемолимфы на 2°С (от –14 до –16°С), но этот эффект исчезал, если образец под- вергался тепловой обработке [27]. Антифризные протеины имеют преимущества по сравнению с низкомолекулярными антифризами – полиолами и сахарами [27]. АФП действуют некол- лигативным образом и не приводят к значительно- му повышению осмотического давления, связанно- му с высокой концентрацией полиолов. Кроме того, такие криопротекторы, как глицерол и трегалоза, являются участниками важных метаболических процессов, а это требует комплексной перестройки их регуляторных механизмов для обеспечения синтеза при подготовке к зиме и последующего катаболизма этих соединений после зимовки [6]. Белки-шапероны. В последнее время множест- во работ было посвящено исследованию роли стрессовых белков в репарации повреждений, воз- никших в результате действия экстремальных фак- торов. Диапаузирующие “зимние” и холодоаккли- мированные “летние” куколки луковой мухи Delia antiqua характеризуются высокой холодоустойчи- востью [38]. Обнаружена положительная корреля- ция между уровнем мРНК одного из шаперонов, выживаемостью при низкой температуре и степе- нью полимеризации актина, который является суб- стратом для данного шаперона. Актин мальпигие- вых сосудов не акклимированных к холоду куколок находится в деполимеризованном состоянии, в то время как актин холодоакклимированных D. аntiqua остается в полимеризованном виде. За деполиме- ризацией актина следуют явные нарушения струк- туры клеточных мембран. Таким образом, данный шаперон принимает непосредственное участие в развитии холодоустойчивости этих насекомых, предотвращая индуцируемую холодом деполиме- ризацию актина. Шаперон из семейства белков теп- лового шока с молекулярной массой 70 кДа (БТШ70) является частью сложного комплекса биохимических адаптаций к холоду у красноклопа обыкновенного Pyrrhocoris apterus [41]. У серых мясных мух подавление экспресии БТШ23 и БТШ70 не влияло на вхождение насекомых в диапаузу и на ее длительность, однако резко снижа- ло выживаемость диапаузирующих куколок при низких температурах. Роль шаперонов в механиз- мах холодоустойчивости обсуждалась в [18, 45, 48, 55]. Rinehart J.P. et al. считают, что индукция син- теза шаперонов – основной фактор развития холо- доустойчивости насекомых [57]. Холодовой шок. Хотя ТПО представляет со- бой теоретически низший предел температурной устойчивости, было обнаружено, что охлаждение tant metabolic processes, that require a complex chan- ges in regulation of these processes to provide synthe- sis of these substances during cold-hardening and the following catabolism of these compounds after overwin- tering [6]. Chaperone proteins. Recently many authors paid their attention to the role of stress proteins in repara- tion of damages, resulting from the effect of extreme factors. Diapausing “winter” and cold-acclimated “sum- mer” pupae of the onion fly Delia antiqua are char- acterized by a high cold-hardiness [38]. Positive cor- relation was observed among mRNA rate of the one of chaperones, low-temperature survival and actin po- lymerization rate, being a substrate of this chaperone. Actin of Malpighian tubes in non-acclimated pupae was depolymerized, while actin of cold-acclimated D. anti- qua remained polymerized. Significant impairment of cell membrane structure follow actin depolymerization. Thus, this chaperone directly takes part in cold-hardi- ness development in these insects, preventing cold-in- duced depolymerization of actin. In the fire bug Pyrrho- coris apterus [41] the heat shock protein chaperone with molecular mass of 70 kDa (HSP70) is a part of complex biochemical cold-adaptations. In the flesh flies the suppression of HSP23 and HSP70 did not affect insects’ diapause and its duration, however, sharply re- duced the survival of diapausing pupae under low tem- peratures. The role of chaperones in cold-hardiness mechanisms was already discussed [18, 45, 48, 55]. Rinehart J.P. et al. believed that induction of chape- rone synthesis is the main factor of cold-hardiness de- velopment in insects [57]. Cold shock. Although SCP is the lowest limit of temperature resistance it was revealed that even cool- ing without tissue freezing might result in lethal dam- ages [39, 43]. In one species (for example, larvae of Mamesta configurata) these damages appear only after long periods of low-temperature exposure [68], and in other ones even a short-term exposure at the temperatures above SCP is lethal. For example, SCP of freeze-tolerant pupae S. crassipalpis makes –23°C, however, they do not survive after 20 min exposure at –17°C [43]. Cold shock is a stress, caused by short-term expo- sure under low, but not freezing temperatures [23]. It is suggested that mechanism of damages due to cold shock lies in induction of phase transfers of membrane lipids, resulting in the following loss of membrane in- tegrity [54]. The role of membranes in this phenome- non has still been a matter of arguments. Shreve S.M. et al. showed that addition of cholesterol into the food the Drosophila melanogaster sharply increased the ability of flies to rapid cold hardening: more than 70% 246 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 без замораживания тканей может приводить к летальным повреждениям [39, 43]. У одних видов (например, гусеницы Mamesta configurata) такие повреждения появляются только после длительных периодов низкотемпературной экспозиции [68], у других – кратковременные экспозиции при темпе- ратурах выше ТПО летальны. Например, ТПО ку- колок, чувствительных к замерзанию S. crassipalpis, составляет –23°С, однако они не выживают после 20-минутной экспозиции при –17°С [43]. Холодовым шоком называют стресс, вызван- ный кратковременной экспозицией при низких, но не замораживающих температурах [23]. Предпо- лагают, что механизм повреждений вследствие хо- лодового шока состоит в индукции фазовых перехо- дов липидов мембран, ведущих к последующей потере целостности мембран [54]. Роль мембран в этом явлении до сих пор является предметом дис- куссий. Shreve S.M. et al. показали, что добавление холестерола в пищу Drosophila melanogaster резко увеличивало способность мух к быстрой холодо- вой закалке: более 70% мух выживало после 2-ча- совой экспозиции при –5°С [61]. Установлено, что хо- лестерол увеличивает прочность клеточных мем- бран [1]. Известно также, что одним из компонен- тов холодоустойчивости многих организмов яв- ляется сезонное увеличение содержания ненасы- щенных жирных кислот (НЖК) в мембранах, что снижает температуру фазовых переходов мемб- ранных липидов [1]. Тем не менее у свободножи- вущей нематоды Caenorhіbditis elegans, имеющей повышенное содержание НЖК, не наблюдали кор- реляции между степенью ненасыщенности липи- дов и уровнем холодоустойчивости [51]. Холодовой шок может также вызывать серьезные изменения в ядрах клеток. Garsia S.L. et al. [30] показали, что после холодового шока ядра клеток мальпигиевых сосудов клопа Panstrongylus megistus сливались, образуя “гиганты”. Гетерохроматин в яд- рах был развернут. Обычные ядра и “гиганты” имели признаки типичного и потенциального апоп- тоза сразу после шока, а впоследствии и некроза. Bale J.S. [8, 9] предложил, помимо двух традицион- ных стратегий холодоустойчивости – устойчивость к замерзанию и избегание замерзания, – выделять еще 3 группы видов в зависимости от их реакции на понижение температуры. Группа “chill tolerant” объединяет виды с низки- ми ТПО (–20...–30°С) и относительно высокой хо- лодоустойчивостью, но отличается от типичных избегающих замерзания видов тем, что они час- тично гибнут при температурах выше ТПО. К таким видам относятся полярный клещ Alaskoze- tes antarcticus, имеющий ТПО –30°С и 73%-ю вы- живаемость после 100 суток пребывания при –20°С [17], долгоносик Rhychaenus fagi из средних ши- of flies survived after 2 hours of exposure at –5°C [61]. It was established that cholesterol increased sta- bility of cell membranes [1]. It is also known that one of the components of cold-hardiness of many organ- isms is a seasonal increase of content of unsaturated fatty acids (UFAs) in membranes, decreasing tempera- ture of phase transfers of membrane lipids [1]. Never- theless, in the free living nematode Caernorhibditis elegans with an increased content of UFAs the corre- lation between lipid unsaturation rate and cold-hardi- ness level was not observed [51]. Cold shock could also cause severe changes in cell nuclei. Garsia S.L. et al. [30] showed that cold shock resulted in fusion and formation of “giant” nuclei of Malpighian tube cells in the bug Panstrongylus megist- rus. Heterochromatin in nuclei was decompacted. Both “normal” and “giant” nuclei revealed signs of typical and potential apoptosis just after cold shock, followed later by necrosis. Bale J.S. [8, 9] suggested in addition to two tradi- tional strategies of cold-hardiness, i.e. freeze-tolerance and freeze-avoidance, to specify more 3 groups of spe- cies depending on their reaction on temperature re- duction. “Chill tolerant” group combines the species with low SCPs (–20...–30°C) and relatively high cold-har- diness, but differing from typical freeze-avoiding spe- cies by their partial death at the temperatures above SCP. These include the polar mite Alaskozetes antar- cticus, possessing SCP of –30°C and 73% survival after 100-day-long keeping at –20°C [17], and the beech weevil Rhychaenus fagi from mid-latitudes with SCP of –25°C and only 26% survival after 56-day-long keep- ing at –15°C [7]. “Chill susceptible” are the species, which also can be supercooled down to extremely low temperatures, but die even after short exposures (minutes or hours) at the temperatures which are significantly higher than SCP. In overwintering anholocyclic clones of the aphi- des Myzus persicae LLT is by 15–18°C higher than SCP (–25°C) after just a minute exposure [19, 36]. “Opportunistic survival” group combines species not capable to exist under threshold temperature of their development. M. domestica pupae undergo freezing under 15°C, but 100% mortality is observed after 5 days at 0°C [20]. These species overwinter under thermally protected conditions, e. g. in animal burrows. We could conclude, that recently the most of re- searches of invertebrate cold-hardiness have been di- rected to specify the classification of cold-hardiness species and determination of cold-hardiness molecular mechanisms, herewith the studying of specific mecha- nisms of hardiness to intracellular crystallization is of a special interest. In addition the task about cold-hardi- ness occurrence in different taxons of invertebrates during evolution has remained open. 247 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 рот с ТПО –25°С и всего лишь 26%-й выживаемос- тью после 56 суток пребывания при –15°С [7]. Группа “chill susceptible” – это виды, которые так- же могут переохлаждаться до очень низких темпе- ратур, однако гибнут даже после кратких экспози- ций (минуты или часы) при температурах, значи- тельно превышающих ТПО. У зимующих анголо- циклических клонов афид Myzus persicae НЛТ на 15–18°С выше ТПО (–25°С) после всего лишь минутной экспозиции [19, 36]. Группа “opportunistic survival” (“оппортунисти- ческое или конъюнктурное выживание”) объеди- няет виды, не способные существовать ниже поро- говой температуры их развития. Куколки M. do- mestica замерзают при –15°С, однако 100%-я смерт- ность наблюдается уже после 5 суток при 0°С [20]. Такие виды зимуют в термически защищенных ус- ловиях, например в норах животных. Можно заключить, что в последние годы боль- шинство исследований по холодоустойчивости бес- позвоночных направлены на уточнение классифи- кации холодоустойчивых видов и выяснение моле- кулярных механизмов холодоустойчивости, при этом исследование специфических механизмов устойчивости к внутриклеточной кристаллизации представляет особый интерес. Кроме того, остает- ся открытым вопрос о возникновении холодоустой- чивости в различных таксонах беспозвоночных в процессе эволюции. Литература Белоус А.М., Грищенко В.И. Криобиология.– Киев: Наук. думка, 1994.– С. 151–168. Гулевский А.К., Релина Л.И. Антифризные белки. Сообщение I. Классификация и механизм действия // Проблемы криобиологии.– 2009.– Т. 19, №1.– С. 18–24. Гулевский А.К., Релина Л.И. Антифризные белки. Сооб– щение II. Распространение в природе // Проблемы крио– биологии.– 2009.– Т. 19, №2.– С. 121–136. Гулевский А.К., Релина Л.И. Нуклеирующие агенты позвоночных и беспозвоночных животных // Проблемы криобиологии. – 2010.– Т. 20, №4.– С. 354–364. Bakke A. Extremely low supercooling point in eggs of Zeiraphera diniana (Guene) (Lepidoptera: Totricidae) // Norw. J. Ent.– 1969.– Vol. 16, N1.– P. 81–83. Bale J.S. Cold hardiness and overwintering of insects // Agr. Zool. Rev.– 1989.– N3.– P. 157–192. Bale J.S. Insects at low temperature: a predictable relation- ship? // Funct. Ecol.– 1991.– Vol. 5, N2.– P. 291–298. Bale J.S. Insect cold hardiness: a matter of life and death // Eur. J. Entomol.– 1996.– Vol. 93, N3.– P.369–382. Bale J.S. Insects and low temperatures: from molecular biology to distributions and abundance // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B.– 2002.– Vol. 357, N1423.– P. 849–862. Bale J.S., Hayward S.A. Insect overwintering in a changing climate // J. Exp. Biol. – 2010. – Vol. 213, N6. – P. 980–994. Bale J.S., Worland M.R., Block W. Effects of summer frost exposures on the cold tolerance strategy of a sub-Antarctic beetle // J. Insect. Physiol.– 2001.– Vol. 47, Issue 10.– P. 1161–1167. Barret J. Thermal hysteresis proteins // Int. J. Biochem Cell. Biol.– 2001.– Vol. 33, N2.– P. 105–117. References Belous A.M., Grischenko V.I. Cryobiology.– Kiev: Naukova Dumka, 1994.– P. 151–168. Gulevsky A.K., Relina L.I. Antifreeze proteins. Report I. Classification and mechanism of action // Problems of Cryobio- logy.– 2009.– Vol. 19, N1.– P. 18–24. Gulevsky A.K., Relina L.I. Antifreeze proteins. Report II. Oc- currence in nature // Problems of Cryobiology.– 2009.– Vol. 19, N1.– P. 121–136. Gulevsky A.K., Relina L.I. Nucleating agents of vertebrates and invertebrates // Problems of Cryobiology.– 2010.– Vol .20, N4.– P. 354–364. Bakke A. Extremely low supercooling point in eggs of Zeiraphera diniana (Guene) (Lepidoptera: Totricidae) // Norw. J. Ent.– 1969.– Vol. 16, N1.– P. 81–83. Bale J.S. Cold hardiness and overwintering of insects // Agr. Zool. Rev.– 1989.– N3.– P. 157–192. Bale J.S. Insects at low temperature: a predictable relation- ship? // Funct. Ecol.– 1991.– Vol. 5, N2.– P. 291–298. Bale J.S. Insect cold hardiness: a matter of life and death // Eur. J. Entomol.– 1996.– Vol. 93, N3.– P.369–382. Bale J.S. Insects and low temperatures: from molecular biology to distributions and abundance // Phil. Trans. R. Soc. Lond. B.– 2002.– Vol. 357, N1423.– P. 849–862. Bale J.S., Hayward S.A. Insect overwintering in a changing climate // J. Exp. Biol. – 2010. – Vol. 213, N6. – P. 980–994. Bale J.S., Worland M.R., Block W. Effects of summer frost exposures on the cold tolerance strategy of a sub-Antarctic beetle // J. Insect. Physiol.– 2001.– Vol. 47, Issue 10.– P. 1161–1167. Barret J. Thermal hysteresis proteins // Int. J. Biochem Cell. Biol.– 2001.– Vol. 33, N2.– P. 105–117. Baust J.G. Mechanisms of cryoprotection in freezing–tolerant animal systems // Cryobiology.– 1973.– Vol. 10, N1.– P. 197–205. Baust J. G., Miller L. K. Variations in glycerol content and its in- fluence on cold hardiness in the alaskan carabid beetle Ptero- stichus brevicornis // J. Insect. Physiol.– 1970.– Vol. 16, N9.– P. 979–990. Block W. Cold hardiness in invertebrate poikilotherms // Comp. Bioochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N6.– P. 581–593. Block W., Zettel J. Cold hardiness of some alpine Collem- dola // Ecol. Entomol. – 1980. – Vol. 5, N1. – P. 1–9. Cannon R.J.C., Block W. Cold tolerance of microarthropods // Biol. Rev.– 1988.– Vol. 63, Issue 1.– P. 23–77. Chown S.L., Nicolson S.W. Insect physiological ecology: me– chanisms and patterns.– Oxford University Press, 2004.– 254 p. Clough M.S., Bale J.S., Harrington R. Differential cold hardi- ness in adults and nymphs of the peach–potato aphid Myzus persicae // Ann. Appl. Biol.– 1990.– Vol. 116, N1.– P. 1–9. Coulson S.J., Bale J.S. Anoxia induces rapid cold hardening in the housefly Musca domestica // J. Insect. Physiol.– 1991.– Vol. 37, Issue 7.– P. 497–501. Crowe J., Clegg J. S. Anhydrobiosis.– Stroudsberg: Dowden, Hutchinson and Ross, 1973.– 326 p. Davies P.L., Baardsnes J., Kuiper M.J., Walker V.K. Structure and function of antifreeze proteins // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci.– 2002.– Vol. 357, N1423.– P. 927–935. Denlinger D.L., Joplin K.H., Chen CP. et al. Cold shock and heat shock // Insects at Low Temperature / Eds: Lee R.E. Jr., Denlinger D.L.– New York, London: Chapman&Hall, 1991.– P. 131–148. Doucet D., Walker V.K., Qin W. The bugs that came from cold: molecular adaptations to low temperature in insects // Cell. Mol. Life Sci.– 2009.– Vol. 66, N8.– P. 1404–1418. Duman J.G. Antifreeze and ice nucleator proteins in terrestrial arthropods // Annu. Rev. Physiol. – 2001. – Vol. 63. – P. 327–357. Duman J.G., Horwarth K. The role of hemolymph proteins in the cold tolerance of insects // Ann. Rev. Physiol.– 1983.– Vol. 45, N3.– P. 261–270. Duman J.G., Horwarth K., Tomchaney A. et al. Antifreeze agents in terrestrial arthropods // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N6.– P. 545–555. 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 1. 2. 3. 4. 5. 6. 7. 8. 9. 10. 11. 12. 13. 14. 15. 16. 17. 18. 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 248 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 Baust J.G. Mechanisms of cryoprotection in freezing–tolerant animal systems // Cryobiology.– 1973.– Vol. 10, N1.– P. 197–205. Baust J. G., Miller L. K. Variations in glycerol content and its in- fluence on cold hardiness in the alaskan carabid beetle Ptero- stichus brevicornis // J. Insect. Physiol.– 1970.– Vol. 16, N9.– P. 979–990. Block W. Cold hardiness in invertebrate poikilotherms // Comp. Bioochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N6.– P. 581–593. Block W., Zettel J. Cold hardiness of some alpine Collem- dola // Ecol. Entomol. – 1980. – Vol. 5, N1. – P. 1–9. Cannon R.J.C., Block W. Cold tolerance of microarthropods // Biol. Rev.– 1988.– Vol. 63, Issue 1.– P. 23–77. Chown S.L., Nicolson S.W. Insect physiological ecology: me– chanisms and patterns.– Oxford University Press, 2004.– 254 p. Clough M.S., Bale J.S., Harrington R. Differential cold hardi- ness in adults and nymphs of the peach–potato aphid Myzus persicae // Ann. Appl. Biol.– 1990.– Vol. 116, N1.– P. 1–9. Coulson S.J., Bale J.S. Anoxia induces rapid cold hardening in the housefly Musca domestica // J. Insect. Physiol.– 1991.– Vol. 37, Issue 7.– P. 497–501. Crowe J., Clegg J. S. Anhydrobiosis.– Stroudsberg: Dowden, Hutchinson and Ross, 1973.– 326 p. Davies P.L., Baardsnes J., Kuiper M.J., Walker V.K. Structure and function of antifreeze proteins // Philos. Trans. R. Soc. Lond. B Biol. Sci.– 2002.– Vol. 357, N1423.– P. 927–935. Denlinger D.L., Joplin K.H., Chen CP. et al. Cold shock and heat shock // Insects at Low Temperature / Eds: Lee R.E. Jr., Denlinger D.L.– New York, London: Chapman&Hall, 1991.– P. 131–148. Doucet D., Walker V.K., Qin W. The bugs that came from cold: molecular adaptations to low temperature in insects // Cell. Mol. Life Sci.– 2009.– Vol. 66, N8.– P. 1404–1418. Duman J.G. Antifreeze and ice nucleator proteins in terrestrial arthropods // Annu. Rev. Physiol. – 2001. – Vol. 63. – P. 327– 357. Duman J.G., Horwarth K. The role of hemolymph proteins in the cold tolerance of insects // Ann. Rev. Physiol.– 1983.– Vol. 45, N3.– P. 261–270. Duman J.G., Horwarth K., Tomchaney A. et al. Antifreeze agents in terrestrial arthropods // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N6.– P. 545–555. Duman J.G., Morris J.P., Castellino F.J. Purification and compo- sition of an ice nucleating protein from queens of the hornet Vespula maculata // J. Comp. Physiol.– 1984.– Vol. B154, N1.– P. 79–83. Duman J.G., Neven L. G., Beals J. H. et al. Freeze-tolerance adaptations including hemolymph protein and lipoprotein nucleators in the larvae of the cranefly, Tipula trivitata // J. Ins. Physiol.– 1985.– Vol. 31, N1.– P. 1–8. Garsia S.L., Mello M.L.S., Garsia N.L., Rodrigues V.L.C.C. Changes in nuclear phenotypes following cold shock in Panstrongylus megistrus (Burmeister) // Mem. Inst. Oswaldo Cruz.– 2000.– Vol. 95, N6.– P. 893–898. Gehrken U. Winter survival of an adult bark beetle Ips accumi- natus Gyll // J. Ins. Physiol.– 1984.– Vol. 30, N4.– P. 421–429. Graether S.P., Sykes B.D. Cold survival in freeze-intolerant insects: the structure and function of beta-helical antifreeze proteins // Eur. J. Biochem.– 2004.– Vol. 271, N16.– P. 3285– 3296. Hayes D.R., Loomis S.H. Evidence for a proteinaceous ice nu- cleator in the haemolymph of the pulmonate gastropod Melampus bidentatus // Cryo-Letters.– 1985.– Vol. 6, N6.– P. 418–421. Hochachka P.W., Somero G.N. Strategies of biochemical adaptation.– Philadelphia: B. Saunders, 1973.– 248 p. Horwath K.L., Duman J.G. Induction of antifreeze protein produc- tion by juvenile hormone in larvae of the beetle Dendroides ca- nadensis // J. Comp. Physiol.– 1983.– Vol. 151, N2.– P. 233–240. Howling G.G., Bale J.S., Harrington R. Effects of extended and repeated exposures to low temperature on mortality of the peach-potato aphid Myzus persicae // Ecol. Entomol.– 1994.– Vol. 19, Issue 4.– P. 361–366. Duman J.G., Morris J.P., Castellino F.J. Purification and compo- sition of an ice nucleating protein from queens of the hornet Vespula maculata // J. Comp. Physiol.– 1984.– Vol. B154, N1.– P. 79–83. Duman J.G., Neven L. G., Beals J. H. et al. Freeze-tolerance adaptations including hemolymph protein and lipoprotein nucleators in the larvae of the cranefly, Tipula trivitata // J. Ins. Physiol.– 1985.– Vol. 31, N1.– P. 1–8. Garsia S.L., Mello M.L.S., Garsia N.L., Rodrigues V.L.C.C. Changes in nuclear phenotypes following cold shock in Panstrongylus megistrus (Burmeister) // Mem. Inst. Oswaldo Cruz.– 2000.– Vol. 95, N6.– P. 893–898. Gehrken U. Winter survival of an adult bark beetle Ips accumi- natus Gyll // J. Ins. Physiol.– 1984.– Vol. 30, N4.– P. 421–429. Graether S.P., Sykes B.D. Cold survival in freeze-intolerant insects: the structure and function of beta-helical antifreeze proteins // Eur. J. Biochem.– 2004.– Vol. 271, N16.– P. 3285–3296. Hayes D.R., Loomis S.H. Evidence for a proteinaceous ice nu-cleator in the haemolymph of the pulmonate gastropod Melampus bidentatus // Cryo-Letters.– 1985.– Vol. 6, N6.– P. 418–421. Hochachka P.W., Somero G.N. Strategies of biochemical adaptation.– Philadelphia: B. Saunders, 1973.– 248 p. Horwath K.L., Duman J.G. Induction of antifreeze protein produc- tion by juvenile hormone in larvae of the beetle Dendroides ca- nadensis // J. Comp. Physiol.– 1983.– Vol. 151, N2.– P. 233–240. Howling G.G., Bale J.S., Harrington R. Effects of extended and repeated exposures to low temperature on mortality of the peach-potato aphid Myzus persicae // Ecol. Entomol.– 1994.– Vol. 19, Issue 4.– P. 361–366. James B.D., Luff M.L. Cold–hardiness and development of eggs of Rhopalosiphum insertum // Ecol. Entomol.– 1982.– Vol. 7, N4.– P. 277–282. Kayukawa T., Ishikawa Y. Chaperonin contributes to cold hardi- ness of the onion maggot Delia antiqua through repression of depolymerization of actin at low temperatures // PLoS One.– 2009.– Vol. 4, N14.– P. e8277. Knight J.D., Bale J. S., Franks F. et al. G. Insect cold hardiness: supercooling points and prefreeze mortality // CryoLetters.– 1986.– Vol. 8, N4.– P. 194–203. Knight J.D., De Vries A. L., Oolman L. D. Fish antifreeze protein and the freezing and recrystallization of ice // Nature.– 1984.– Vol. 308, N31.– P. 295–296. Kostal V., Tollarova–Borovanska M. The 70 kDa heat shock pro-tein assists during the repair ofv chilling injury in the insect, Pyrrhocoris apterus // PLoS One.– 2009.– Vol. 4, N2.– P. e4546. Lee R.E.Jr., Costanzo J.P. Biological ice nucleation and ice distribution in cold–hardy ectothermic animals // Annu. Rev. Physiol.– 1998.– Vol. 60.– P. 55–72. Lee R.E., Denlinger D. L. Cold-tolerance in diapausing and non-diapausing stages of the flesh fly, Sarcophaga crassi- palpis // Physiol. Entomol.– 1985.– Vol. 10, N3.– P. 309–315. Lee R.E., McGrath J.J., Morason R.T. et al. Survival of intra- cellular freezing, lipid coalescence and osmotic fragility in fat body cells of the freeze-tolerant gallfly Eurosta solidaginis // J. Insect. Physiol.– 1993.– Vol. 39, Issue 5.– P. 445–450. Li A. Identification of proteins associated with insect diapause and stress tolerance: Dissertation for the Degree Doctor of Philosophy in the Graduate School of the Ohio State Univer- sity.– 2008.– 196 p. Loomis S.H., Zinser M. Isolation and identification of an ice– nucleating bacterium from the gills of the intertidal bivalve mollusc Geukensia demissa // J. Exp. Mar. Bio. Ecol.– 2001.– Vol. 261, N2.– P. 225–235. Lundheim R. Ice nucleation in the blue mussel (Mytilus edulis) // Marine Biology.– 1997.– Vol. 128, N2.– P. 267–271. Michaud M.R. Molecular physiology of insect low temperature stress responses: Dissertation for the Degree Doctor of Philo- sophy in the Graduate School of the Ohio State University.– 2007.– P. 16–19. 13. 14. 15. 16. 17. 18. 19. 20. 21. 22. 23. 24. 25. 26. 27. 28. 29. 30. 31. 32. 33. 34. 35. 36. 28. 29. 30. 31. 32. 33. 34. 35. 36. 37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 44. 45. 46. 47. 48. 249 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 James B.D., Luff M.L. Cold–hardiness and development of eggs of Rhopalosiphum insertum // Ecol. Entomol.– 1982.– Vol. 7, N4.– P. 277–282. Kayukawa T., Ishikawa Y. Chaperonin contributes to cold hardi- ness of the onion maggot Delia antiqua through repression of depolymerization of actin at low temperatures // PLoS One.– 2009.– Vol. 4, N14.– P. e8277. Knight J.D., Bale J. S., Franks F. et al. G. Insect cold hardiness: supercooling points and prefreeze mortality // CryoLetters.– 1986.– Vol. 8, N4.– P. 194–203. Knight J.D., De Vries A. L., Oolman L. D. Fish antifreeze protein and the freezing and recrystallization of ice // Nature.– 1984.– Vol. 308, N31.– P. 295–296. Kostal V., Tollarova–Borovanska M. The 70 kDa heat shock protein assists during the repair ofv chilling injury in the insect, Pyrrhocoris apterus // PLoS One.– 2009.– Vol. 4, N2.– P. e4546. Lee R.E.Jr., Costanzo J.P. Biological ice nucleation and ice distribution in cold–hardy ectothermic animals // Annu. Rev. Physiol.– 1998.– Vol. 60.– P. 55–72. Lee R.E., Denlinger D. L. Cold-tolerance in diapausing and non-diapausing stages of the flesh fly, Sarcophaga crassi- palpis // Physiol. Entomol.– 1985.– Vol. 10, N3.– P. 309–315. Lee R.E., McGrath J.J., Morason R.T. et al. Survival of intra- cellular freezing, lipid coalescence and osmotic fragility in fat body cells of the freeze-tolerant gallfly Eurosta solidaginis // J. Insect. Physiol.– 1993.– Vol. 39, Issue 5.– P. 445–450. Li A. Identification of proteins associated with insect diapause and stress tolerance: Dissertation for the Degree Doctor of Philosophy in the Graduate School of the Ohio State Univer- sity.– 2008.– 196 p. Loomis S.H., Zinser M. Isolation and identification of an ice– nucleating bacterium from the gills of the intertidal bivalve mollusc Geukensia demissa // J. Exp. Mar. Bio. Ecol.– 2001.– Vol. 261, N2.– P. 225–235. Lundheim R. Ice nucleation in the blue mussel (Mytilus edulis) // Marine Biology.– 1997.– Vol. 128, N2.– P. 267–271. Michaud M.R. Molecular physiology of insect low temperature stress responses: Dissertation for the Degree Doctor of Philo- sophy in the Graduate School of the Ohio State University.– 2007.– P. 16–19. Morrissey R. E., Baust J. G. The ontogeny of cold tolerance in the gall fly Eurosta solidaginis // J. Ins. Physiol.– 1976.– Vol. 22, N4.– P. 431–437. Mugnano J.A., Lee R.E., Taylor R.T. Fat body cells and calcium phosphate spherules induce ice nucleation in the freeze tole- rant larvae of the gall fly Eurosta solidaginis (Diptera, Tephri- tidae) // J. Exp. Biol.– 1996.– Vol. 199, Issue 2.– P. 465–471. Murray P., Hayward S.A., Govan G.G. et al. An explicit test of the phospholipid saturation hypothesis of acquired cold tole- rance in Caenorhabditis elegans // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.– 2007.– Vol. 104, N13.– P. 5489–5494. Neven L. G., Duman J. G., Beals J. M. et al. Overwintering adaptatiopns of the stang beetle, Ceruchus piceus: removal of ice nucleators in winter to promote supercooling // J. Comp. Physiol.– 1986.– Vol. B156, N7.– P. 707–716. Neven L., Duman J.G., Low M.G. et al. Purification and charac- terization of an insect haemolymph lipoprotein ice nucleator: Evidence for the importance of phosphatidylinositol and apo- lipoprotein in the ice nucleator activity // J. Comp. Physiol.– 1989.– Vol. 159, N1.– P. 71–82. Quinn P. J. A lipid-phase separation model of low temperature damage to biological membranes // Cryobiology.– 1985.– Vol. 22, N2.– P. 128–146. Relina L.I., Gulevsky A.K. A possible role of molecular sha- perones in cold adaptation // CryoLetters.– 2003.– Vol. 24, N4.– P. 203–212. Renault D., Salin C., Vannier G. et al. Survival at low tempe- ratures in insects: what is the ecological significance of the supercooling point? // CryoLetters.– 2002.– Vol. 23, N4.– P. 217–228. Morrissey R. E., Baust J. G. The ontogeny of cold tolerance in the gall fly Eurosta solidaginis // J. Ins. Physiol.– 1976.– Vol. 22, N4.– P. 431–437. Mugnano J.A., Lee R.E., Taylor R.T. Fat body cells and calcium phosphate spherules induce ice nucleation in the freeze tole- rant larvae of the gall fly Eurosta solidaginis (Diptera, Tephri- tidae) // J. Exp. Biol.– 1996.– Vol. 199, Issue 2.– P. 465–471. Murray P., Hayward S.A., Govan G.G. et al. An explicit test of the phospholipid saturation hypothesis of acquired cold tole- rance in Caenorhabditis elegans // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.– 2007.– Vol. 104, N13.– P. 5489–5494. Neven L. G., Duman J. G., Beals J. M. et al. Overwintering adaptatiopns of the stang beetle, Ceruchus piceus: removal of ice nucleators in winter to promote supercooling // J. Comp. Physiol.– 1986.– Vol. B156, N7.– P. 707–716. Neven L., Duman J.G., Low M.G. et al. Purification and charac- terization of an insect haemolymph lipoprotein ice nucleator: Evidence for the importance of phosphatidylinositol and apo- lipoprotein in the ice nucleator activity // J. Comp. Physiol.– 1989.– Vol. 159, N1.– P. 71–82. Quinn P. J. A lipid-phase separation model of low temperature damage to biological membranes // Cryobiology.– 1985.– Vol. 22, N2.– P. 128–146. Relina L.I., Gulevsky A.K. A possible role of molecular sha- perones in cold adaptation // CryoLetters.– 2003.– Vol. 24, N4.– P. 203–212. Renault D., Salin C., Vannier G. et al. Survival at low tempe- ratures in insects: what is the ecological significance of the supercooling point? // CryoLetters.– 2002.– Vol. 23, N4.– P. 217–228. Rinehart J.P., Li A., Yocum G.D. et al. Up-regulation of heat shock proteins is essential for cold survival during insect diapause // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.– 2007.– Vol. 104, N27.– P. 11130–11137. Ring R. A. Cold-hardiness of the bark beetle Scolytus ratze- burgi Jans. (Coleoptera: Scolytidae) // Norw. J. Ent.– 1977.– Vol. 24, N2.– P. 125–136. Ring R. A. Insects and their cells // Low Temperature Preserva- tion in Medicine and Biology / Eds.: M.J. Ashwood-Smith, J. Farrant.– London.: Pitman Medical, 1980.– P. 187–217. Salt R.W. Principles of insect cold–hardiness // Ann. Rev. Entomol.– 1961.– Vol. 1, N1.– P. 55–74. Shreve S.M., Yi S.X., Lee R.E.Jr. Increased dietary cholesterol enhances cold tolerance in Drosophila melanogaster // CryoLetters.– 2007.– Vol. 28, N1.– P. 33–37. Smith T., Wharton D.A., Marshall C.J. Cold tolerance of an Antarctic nematode that survives intracellular freezing: comparisons with other nematode species // J. Comp. Physiol. B.– 2008.– Vol. 178, N1.– P. 93–100. Somme L. Changes in sorbitol content and supercooling points in overwintering eggs of the European red mite Panonychus ulmi (Koch) // Can. J. Zool.– 1965.– Vol. 43, N12.– P. 881–884. Somme L. Mannitol and glycerol in overwintering aphid eggs // Norwegian Journal of Entomology.– 1969.– Vol. 16, N2.– P. 107–111. Somme L. Supercooling and winter survival in terrestrial arth- ropods // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N5.– P. 519–543. Tanno K. High sugar level in the salivary bee ceratina // Low Temperature Science.– 1964.– Vol. B22, N1.– P. 51–57. Tsumuki H., Konno H., Maeda T. et al. An ice-nucleating ac- tive fungus isolated from the gut of the rice stem borer, Chilo suppressalis Walker (Lepidoptera: Pyralidae) // J. Insect. Physiol.– 1992.– Vol. 38, Issue 2.– P. 119–125. Turnock W.J., Lamb R.J., Bodnaryk R.P. Effect of cold stress during pupal diapause on the survival and development of Mamesta configurata (Lepidoptera: Noctuidae) // Oecologia.– 1983.– Vol. 63, N4.– P. 185–192. Vernon P., Vannier G. Evolution of freezing susceptibility and freezing tolerance in terrestrial arthropods // C. R. Biol.– 2002.– Vol. 325, N12.– P. 1185–1190. 37. 38. 39. 40. 41. 42. 43. 44. 45. 46. 47. 48. 49. 50. 51. 52. 53. 54. 55. 56. 49. 50. 51. 52. 53. 54. 55. 56. 57. 58. 59. 60. 61. 62. 63. 64. 65. 66. 67. 68. 69. 250 problems of cryobiology Vol. 21, 2011, №3 проблемы криобиологии Т. 21, 2011, №3 Rinehart J.P., Li A., Yocum G.D. et al. Up-regulation of heat shock proteins is essential for cold survival during insect diapause // Proc. Natl. Acad. Sci. USA.– 2007.– Vol. 104, N27.– P. 11130–11137. Ring R. A. Cold-hardiness of the bark beetle Scolytus ratze- burgi Jans. (Coleoptera: Scolytidae) // Norw. J. Ent.– 1977.– Vol. 24, N2.– P. 125–136. Ring R. A. Insects and their cells // Low Temperature Preserva- tion in Medicine and Biology / Eds.: M.J. Ashwood-Smith, J. Farrant.– London.: Pitman Medical, 1980.– P. 187–217. Salt R.W. Principles of insect cold–hardiness // Ann. Rev. Entomol.– 1961.– Vol. 1, N1.– P. 55–74. Shreve S.M., Yi S.X., Lee R.E.Jr. Increased dietary cholesterol enhances cold tolerance in Drosophila melanogaster // CryoLetters.– 2007.– Vol. 28, N1.– P. 33–37. Smith T., Wharton D.A., Marshall C.J. Cold tolerance of an Antarctic nematode that survives intracellular freezing: comparisons with other nematode species // J. Comp. Physiol. B.– 2008.– Vol. 178, N1.– P. 93–100. Somme L. Changes in sorbitol content and supercooling points in overwintering eggs of the European red mite Panonychus ulmi (Koch) // Can. J. Zool.– 1965.– Vol. 43, N12.– P. 881– 884. Somme L. Mannitol and glycerol in overwintering aphid eggs // Norwegian Journal of Entomology.– 1969.– Vol. 16, N2.– P. 107–111. Somme L. Supercooling and winter survival in terrestrial arth- ropods // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N5.– P. 519–543. Tanno K. High sugar level in the salivary bee ceratina // Low Temperature Science.– 1964.– Vol. B22, N1.– P. 51–57. Tsumuki H., Konno H., Maeda T. et al. An ice-nucleating ac- tive fungus isolated from the gut of the rice stem borer, Chilo suppressalis Walker (Lepidoptera: Pyralidae) // J. Insect. Physiol.– 1992.– Vol. 38, Issue 2.– P. 119–125. Turnock W.J., Lamb R.J., Bodnaryk R.P. Effect of cold stress during pupal diapause on the survival and development of Mamesta configurata (Lepidoptera: Noctuidae) // Oecologia.– 1983.– Vol. 63, N4.– P. 185–192. Vernon P., Vannier G. Evolution of freezing susceptibility and freezing tolerance in terrestrial arthropods // C. R. Biol.– 2002.– Vol. 325, N12.– P. 1185–1190. Westh P., Kristiansen J., Hvidt A. Ice-nucleating activity in the freeze-tolerant tardigrade Adorybiotus coronifer // Comp. Bio- chem. Physiol. PartA.– 1991.– Vol. 99, Issue 3.– P.401–404. Wharton D.A. The environmental physiology of Antarctic terrestrial nematodes: a review // J. Comp. Physiol. B.– 2003.– Vol. 173, N8.– P. 621–628. Wharton D.A., Block W. Differential scanning calorimetry studies on an Antarctic nematode (Panagrolaimus davidi) which survives intracellular freezing // Cryobiology.– 1997.– Vol. 34, N2.– P. 114–121. Worland M.R., Block W. Ice-nucleating bacteria from the gut of two sub-Antarctic beetles Hydromedion sparsutum and Peri- mylops antarcticus // Cryobiology.– 1999.– Vol. 38, Issue 1.– P. 60–67. Yeung K.L., Wolf E.E., Duman J.G. A scanning tunneling microscopy study of an insect lipoprotein ice nucleator // J. Vac. Sci. Technol. B. – 1991. – Vol. 9, Issue 2. – P. 1197–1201. Zachariassen K. E. Nucleating agents in cold-hardy insects // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N5.– P. 557–562. Zachariassen K.E. Physiology of cold tolerance in insects // Physiol. Rev.– 1985.– Vol. 65.– P. 799–832. Zachariassen K.E., Kristiansen E. Ice nucleation and antinuc- leation in nature // Cryobiology.– 2000.– Vol. 41, N4.– P. 257– 279. Поступила 23.11.2011 Рецензент В.В. Рязанцев Westh P., Kristiansen J., Hvidt A. Ice-nucleating activity in the freeze-tolerant tardigrade Adorybiotus coronifer // Comp. Bio- chem. Physiol. PartA.– 1991.– Vol. 99, Issue 3.– P.401–404. Wharton D.A. The environmental physiology of Antarctic terrestrial nematodes: a review // J. Comp. Physiol. B.– 2003.– Vol. 173, N8.– P. 621–628. Wharton D.A., Block W. Differential scanning calorimetry studies on an Antarctic nematode (Panagrolaimus davidi) which survives intracellular freezing // Cryobiology.– 1997.– Vol. 34, N2.– P. 114–121. Worland M.R., Block W. Ice-nucleating bacteria from the gut of two sub-Antarctic beetles Hydromedion sparsutum and Peri- mylops antarcticus // Cryobiology.– 1999.– Vol. 38, Issue 1.– P. 60–67. Yeung K.L., Wolf E.E., Duman J.G. A scanning tunneling microscopy study of an insect lipoprotein ice nucleator // J. Vac. Sci. Technol. B. – 1991. – Vol. 9, Issue 2. – P. 1197–1201. Zachariassen K. E. Nucleating agents in cold-hardy insects // Comp. Biochem. Physiol.– 1982.– Vol. 73A, N5.– P. 557–562. Zachariassen K.E. Physiology of cold tolerance in insects // Physiol. Rev.– 1985.– Vol. 65.– P. 799–832. Zachariassen K.E., Kristiansen E. Ice nucleation and antinuc- leation in nature // Cryobiology.– 2000.– Vol. 41, N4.– P. 257– 279. Accepted 23.11.2011 57. 58. 59. 60. 61. 62. 63. 64. 65. 66. 67. 68. 69. 70. 71. 72. 73. 74. 75. 76. 77. 70. 71. 72. 73. 74. 75. 76. 77.
id	nasplib_isofts_kiev_ua-123456789-44898
institution	Digital Library of Periodicals of National Academy of Sciences of Ukraine
language	Russian
last_indexed	2025-12-07T17:20:57Z
publishDate	2011
publisher	Інститут проблем кріобіології і кріомедицини НАН України
record_format	dspace
spelling	Гулевский, А.К. Релина, Л.И. 2013-06-06T17:35:09Z 2013-06-06T17:35:09Z 2011 Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных / А.К. Гулевский, Л.И. Релина // Пробл. криобиологии. — 2011. — Т. 21, № 3. — С. 239-250. — Бібліогр.: 77 назв. — рос., англ. https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/44898 574.2:592 Обзор посвящен классификации типов холодоустойчивости беспозвоночных животных. В работе рассмотрены классические стратегии холодоустойчивости и их биохимические механизмы, а также обсуждены результаты ряда работ, требующие новых подходов к классификации холодоустойчивости беспозвоночных. Огляд присвячено класифікації типів холодостійкості безхребетних тварин. В роботі розглянуто класичні стратегії холодостійкості та їх біохімічні механізми, а також обговорено дані низкі робіт, які вимагають нових підходів до класифікації холодостійкості безхребетних. The review is devoted to the classification of invertebrates’ cold-hardiness types. Classically distinguished strategies of coldhardiness and their biochemical mechanisms are considered in the research, as well as the data of research results requiring new approaches to invertebrates’ cold-hardiness classification are discussed. ru Інститут проблем кріобіології і кріомедицини НАН України Теоретическая и экспериментальная криобиология Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных Cold-Hardiness Strategies of Invertebrates Article published earlier
spellingShingle	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных Гулевский, А.К. Релина, Л.И. Теоретическая и экспериментальная криобиология
title	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
title_alt	Cold-Hardiness Strategies of Invertebrates
title_full	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
title_fullStr	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
title_full_unstemmed	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
title_short	Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
title_sort	стратегии холодоустойчивости беспозвоночных
topic	Теоретическая и экспериментальная криобиология
topic_facet	Теоретическая и экспериментальная криобиология
url	https://nasplib.isofts.kiev.ua/handle/123456789/44898
work_keys_str_mv	AT gulevskiiak strategiiholodoustoičivostibespozvonočnyh AT relinali strategiiholodoustoičivostibespozvonočnyh AT gulevskiiak coldhardinessstrategiesofinvertebrates AT relinali coldhardinessstrategiesofinvertebrates

Стратегии холодоустойчивости беспозвоночных

Institution

Similar Items